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Papel de los tractos de fibras largas de asociación en la empatía

J. Comes-Fayos, A. Romero-Martínez, L. Moya-Albiol Revista 67(07) ● Fecha de publicación 01/10/2018 ● Revisión ● Lecturas 24003 ● Descargas 357 Castellano English

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Autism Connectivity Empathy Long association fiber tracts Psychopathy Social cognition White matter

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Introducción Parámetros de búsqueda bibliográfica Empatía y tractos de sustancia blanca Fascículo longitudinal inferior/ fascículo frontooccipital inferior Fascículo longitudinal superior Fascículo uncinado Sustancia blanca y empatía Déficits en la sustancia blanca y su relación con la cognición social y la empatía en diversos trastornos Trastornos del espectro autista y esquizofrenia Psicopatía y trastorno límite de la personalidad Conclusiones

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[REV NEUROL 2018;67:263-272] PMID: 30232799 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.6707.2017468

Introducción. La capacidad empática es un campo de investigación que se ha estudiado desde varias disciplinas, como la psicología, la filosofía o la etología y, recientemente, la neurociencia. Últimamente ha habido un incremento del interés en el estudio de la empatía, y el incremento de las investigaciones que hacen uso de la neuroimagen ha permitido establecer las estructuras cerebrales que subyacen a su funcionamiento. En suma, la aparición de instrumentos de medida in vivo, como la imagen con tensores de difusión, ha permitido comenzar a comprender el papel de la sustancia blanca y la conectividad neuronal en la empatía.

Objetivo. Revisar los resultados obtenidos de la relación de los tractos de fibras largas de asociación con las funciones asociadas a la capacidad empática. Se enfatiza la división de la empatía en su componente cognitivo y afectivo.

Desarrollo. Se ha revisado la bibliografía científica usando los buscadores Google Scholar, Science Research, Chemedia, PubMed, Dialnet y Teseo.

Conclusiones. Tanto la capacidad empática como sus funciones asociadas parecen estar relacionadas con los fascículos de sustancia blanca. En los trastornos caracterizados por un déficit socioafectivo también parece existir una relación entre los tractos de sustancia blanca y las alteraciones en funciones importantes para que se dé la empatía. Los tractos más vinculados con la función empática son el fascículo frontooccipital, los fascículos longitudinales inferior y superior, y el fascículo uncinado. A la luz de estos resultados se podría argumentar que la conectividad neuronal, independientemente de aspectos estructurales y funcionales, podría desempeñar un papel importante en la función empática.

Palabras clave Autismo Cognición social conectividad Empatía Fascículos largos de asociación Psicopatía Sustancia blanca

Introducción

La empatía es un componente de la cognición social que se ha definido como el acto de percibir, comprender, experimentar y responder al estado emocional y a las ideas de otra persona [1], siendo similar la emoción que uno siente a la que se percibe (experimentándola directa o imaginariamente), y reconociendo que la fuente de dicha emoción no es propia [2]. De hecho, la capacidad empática es relevante para el adecuado funcionamiento de las relaciones sociales, ya que favorece el comportamiento prosocial e inhibe las conductas antisociales [3]. La empatía está compuesta por un componente afectivo (empatía emocional) y por un componente cognitivo (empatía cognitiva). La empatía emocional es una capacidad relativamente automatizada cuya función se asocia con la identificación de una emoción observada en otra persona y una posterior reacción afectiva similar a la observada [4-6], mientras que, por otro lado, la empatía cognitiva es una capacidad centrada en la toma de perspectiva de la situación de los demás y que hace uso de funciones cognitivas de orden superior [5,7,8]. La relación entre estos dos componentes de la empatía sigue siendo objeto de debate, aunque existe cierto consenso a la hora de entenderlos como dos sistemas conformados por circuitos cerebrales relativamente diferenciados y con un funcionamiento independiente [7-9].

Las investigaciones orientadas a descubrir las bases neuroanatómicas de la empatía se han centrado en demostrar correlaciones entre áreas cerebrales específicas y diversas variables sociocognitivas asociadas a la empatía [10-12], así como en investigar posibles alteraciones en personas con trastornos caracterizados por una falta de empatía [5,12,13]. Dichos estudios han indicado que las principales estructuras cerebrales involucradas en la empatía incluyen la corteza prefrontal ventromedial y dorsolateral, la corteza cingulada anterior, el giro frontal superior e inferior izquierdo, la corteza frontopolar, la encrucijada temporoparietal, la amígdala y la ínsula [3,7,14]. De forma más específica, la empatía emocional parece estar más asociada con el sistema putativo de neuronas espejo, la circunvolución frontal inferior, la circunvolución parietal inferior, el surco temporal superior posterior, la ínsula y la amígdala. La empatía cognitiva se asocia con regiones de la corteza prefrontal medial, la encrucijada temporoparietal, el surco temporal superior posterior y los polos temporales [15].

Si bien es cierto que se han llevado a cabo multitud de estudios centrados en las estructuras corticales y subcorticales implicadas en la empatía, son escasos los que han analizado el papel de la sustancia blanca, que queda relegada a un plano secundario a pesar de ser un componente esencial del sistema nervioso central. La sustancia blanca está compuesta por fibras nerviosas mielinizadas y su principal cometido es el de ejercer de vía de conexión entre las distintas regiones cerebrales, estableciendo vínculos que faciliten la transmisión óptima de información entre ellas [16].

Las fibras de sustancia blanca se clasifican en tres categorías: fibras de asociación que unen la corteza de dos circunvoluciones próximas (fibras cortas) o regiones más distantes del mismo hemisferio (fibras largas), fibras comisurales que unen ambos hemisferios y fibras de proyección que unen la corteza con formaciones de niveles inferiores, como el tálamo, el tronco del encéfalo o la médula espinal [17].

El objetivo fundamental de este artículo consiste en analizar la relación entre los diferentes fascículos largos de asociación de la sustancia blanca y la empatía. Además, se pretende establecer una diferenciación entre dichos fascículos, las funciones a las que están asociados y el tipo específico de empatía (cognitiva o emocional) con el que se relacionan. Basándonos ello, hipotetizamos que un funcionamiento óptimo y la integridad estructural de los fascículos largos de asociación de la sustancia blanca se relacionarán con una mejor capacidad empática [18,19]. Además, dicha relación será mayor entre los tractos de sustancia blanca que conecten las áreas frontotemporoparietales [19-21]. Por último, sobre la base de los déficits en empatía observados en ciertos trastornos mentales, cabe suponer que un funcionamiento deficiente de la sustancia blanca frontotemporoparietal estará relacionado con alteraciones en funciones importantes para la empatía en trastornos con un marcado déficit en dicho componente de la cognición social [22-24].

Parámetros de búsqueda bibliográfica

Se ha llevado a cabo una revisión en la bibliografía de artículos centrados en la relación entre la sustancia blanca y la empatía. Los artículos proporcionaron evidencia de dicha relación mediante el establecimiento de asociaciones con funciones vinculadas a la capacidad empática o mediante el estudio de trastornos caracterizados por un marcado déficit empático. Dicha revisión se ha realizado a través de las plataformas Chemedia, Science Research, PubMed, Google Scholar, Dialnet y Teseo. Los términos utilizados en la búsqueda inicial han sido: ‘affective empathy’, ‘cognitive empathy’, ‘social cognition’, ‘white matter fascicles’, ‘cognitive deficits’, ‘neuropsychological correlates’, ‘diffusion tensor’, ‘fractional anisotropy’ y ‘autistic spectrum disorder and psychopathy’. En cuanto a los operadores boleanos, la búsqueda ha utilizado los siguientes: ‘and/y’, ‘or/o’ y ‘not/no’. Los parámetros de inclusión se han centrado en artículos que hagan referencia a las fibras largas de asociación de la sustancia blanca en relación con la empatía, ya sea mediante la medición de la empatía en sí misma o de sus funciones. Secundariamente, también se tuvieron en cuenta las investigaciones asociadas al estudio de sus estructuras neurales o de alteraciones de funciones importantes en la empatía en diversos trastornos psicológicos, como el trastorno del espectro autista (TEA), caracterizados por déficits en el procesamiento y la regulación emocional, la toma de perspectiva y el establecimiento de conceptos sociales, entre otros. Se descartaron los artículos que hacían referencia a cualquier trastorno cuya etiología o manifestación sintomatológica no se asocia a un déficit o alteración de la empatía o la cognición social, o a las fibras de asociación cortas, las fibras comisurales o las fibras de proyección.

Empatía y tractos de sustancia blanca

Funciones sociocognitivas superiores, como la regulación emocional o la solución de problemas con componente afectivo, podrían ser el resultado de la conexión de funciones específicas en el cerebro, otorgando gran importancia tanto a la sustancia gris como a la sustancia blanca [25]. La mayoría de las investigaciones que han estudiado la relación de la sustancia blanca con la empatía han empleado la imagen con tensores de difusión, un instrumento de resonancia magnética capaz de determinar la organización y la integridad de la sustancia blanca. Éste analiza el grado de difusión de las moléculas, diferenciando entre isotrópica (difusión igualitaria) o anisotrópica (difusión orientada a una dirección) [26]. La anisotropía se mide en un continuo del 0 al 1, donde el 0 es la isotropía y el 1 es la anisotropía perfecta. Trasladado a la medición de la sustancia blanca, la puntuación más cercana al 1 estaría relacionada con una mejor conectividad, ya que sugiere que la dirección de las moléculas es perfecta [27]. Mediante esta técnica se pueden inferir las anomalías en los tractos de la sustancia blanca, saber qué zonas o regiones tienen un fallo de conectividad entre ellas, así como asociar estas zonas deterioradas con funciones específicas y con los síntomas subyacentes a estas funciones [17].

De este modo, los principales estudios de los tractos de fibras largas de asociación se han centrado directamente en la empatía, en funciones específicas asociadas a la capacidad empática y la sustancia blanca, y en trastornos caracterizados por sufrir alteraciones en funciones importantes para que se dé la empatía.

En un primer apartado, vamos a hablar de diferentes tractos largos de asociación que parecen estar vinculados a la empatía debido a su relación con funciones aparentemente importantes para que se dé la función empática.

Fascículo longitudinal inferior/ fascículo frontooccipital inferior

Dos tractos asociativos de sustancia blanca que parecen estar fuertemente vinculados con la empatía son el fascículo longitudinal inferior (FLI) y el fascículo frontooccipital inferior (FFOI). El primero comienza en la corteza occipital, continúa a través de la corteza temporal medial y finaliza en la corteza orbitofrontal, mientras que el segundo se extiende desde la corteza occipital hacia los lóbulos temporales, superior, medio y anterior, en la vecindad de la amígdala y del giro parahipocámpico.

Ambos fascículos parecen tener un papel importante en una función esencial para la empatía, el reconocimiento visual asociado a un componente afectivo [28-31]. Bauer relacionó el deterioro de estos tractos con una amortiguación de las respuestas emocionales ante estímulos visuales (hipoemocionalidad) [29], mientras que Philippi mostró una relación causal entre un funcionamiento deteriorado de estos dos tractos y un peor reconocimiento facial de emociones [30]. Además, el daño concreto del FFOI derecho pronosticó un peor rendimiento en el reconocimiento facial de emociones, aportando evidencia de una correlación específica entre el FFOI y el reconocimiento facial de emociones. En suma, un estudio posterior mostró que un grupo de personas con prosopagnosia presentaron una marcada reducción en la integridad de ambos fascículos en comparación con un grupo control [32].

Así, parece que tanto el FLI como el FFOI podrían ser de gran importancia para la empatía mediante su participación en el reconocimiento visual y el procesamiento de su componente afectivo.

Fascículo longitudinal superior

El fascículo longitudinal superior (FLS) es un tracto asociativo de sustancia blanca de largo alcance que une las áreas temporoparietales asociadas a la percepción con las áreas frontales inferiores implicadas en la producción [28]. Mientras que el FLS izquierdo se ha visto muy relacionado con el procesamiento del lenguaje, el FLS derecho se ha visto más relacionado con el procesamiento y reproducción de patrones melódicos, enlazando las áreas temporoparietales involucradas en la percepción del tono con las áreas frontales inferiores implicadas en su producción [15].

Otro sistema con el que el FLS se ha visto fuertemente vinculado es el de las neuronas espejo. El sistema frontoparietal de neuronas espejo parece favorecer los procesos de bajo nivel implicados en la empatía emocional y la decodificación de las intenciones ajenas [33]. Se ha sugerido que esta red frontoparietal estaría interconectada a través del FLS lateral [34], ya que tiene terminaciones corticales en la parte anterior del sistema de neuronas espejo. Un estudio centrado en la teoría de la mente y la sustancia blanca [35] analizó la relación entre una alteración en los tractos de sustancia blanca y los fallos en los procesos de mentalización de bajo nivel (sistema de neuronas espejo). Para ello se empleó el Reading the mind in the eyes, un instrumento que se ha relacionado con la funcionalidad del sistema de neuronas espejo [36]. Se hallaron correlaciones negativas entre el desempeño del cuestionario y el nivel de disrupción del FLS bilateral proporcionando evidencias de que el daño en este tracto podría dar cuenta de las deficiencias en el funcionamiento correcto del sistema de neuronas espejo.

Por ello, se propone que el FLS podría relacionarse con la cognición social y la empatía por medio de la percepción y producción de estímulos auditivos (principalmente prosódicos) y el contagio emocional subyacente al sistema de neuronas espejo.

Fascículo uncinado

El fascículo uncinado (FU) une las estructuras superiores, mediales e inferiores del lóbulo temporal, incluyendo la amígdala y el hipocampo, con la corteza insular y orbitofrontal. Es el tracto más ambiguo de los indicados hasta el momento [6,15,37]. Este fascículo facilita la integración entre estructuras que procesan información emocional y cognitiva [37]. Específicamente, se cree que este tramo desempeña un papel importante en el procesamiento de nuevos estímulos, descifrando los aspectos emocionales de la información auditiva, el aprendizaje visual y la autorregulación [38].

Dentro de las principales estructuras del FU, la corteza orbitofrontal y la corteza prefrontal ventromedial han sido consideradas de suma importancia para el comportamiento social y la identidad del individuo [14]. La corteza orbitofrontal es vital para el funcionamiento óptimo del aprendizaje inverso, una función muy importante para las relaciones interpersonales [39], mientras que la corteza prefrontal ventromedial está más relacionada con la monitorización de los propios pensamientos y emociones, así como con la memorización de eventos autobiográficos [7]. Por otro lado, la amígdala también es un componente esencial en la capacidad empática, ya que se encarga de la modulación de la valencia emocional de los estímulos recibidos [40]. Finalmente, otra parte fundamental dentro de la capacidad empática es la corteza temporal anterior (derecha), la cual parece estar asociada a la integración de varios componentes de la empatía emocional y a la representación de conceptos sociales [41].

De este modo, un buen funcionamiento de estas estructuras y su óptima integración parecen ser importantes para la capacidad empática. Así pues, se puede sugerir que el FU, que cumple esta función integradora, podría ser crítico para el funcionamiento de la empatía.

Sustancia blanca y empatía

En relación con las investigaciones que se han centrado directamente en el estudio de la sustancia blanca y la capacidad empática, uno de los trabajos más significativos es el de Parkinson y Wheatley [15]. Este estudio utilizó el Interpersonal Reactivity Index y la imagen con tensores de difusión para encontrar relaciones directas entre el grado de integridad de la sustancia blanca y el nivel de empatía en población normativa. En este estudio, la preocupación empática (la subcategoría más relacionada con la empatía emocional) correlacionó con una microestructura de sustancia blanca más robusta en el FFOI, en el FLI, en el FLS y en el FU, lo que sugiere que una mejor conectividad en este fascículo podría facilitar la capacidad empática.

Estos resultados insinúan que una mejor conectividad en los mencionados fascículos se relacionaría con mayores puntuaciones en la subescala ‘preocupación empática’, y puede establecer una relación entre estos tractos y la empatía emocional.

Pero estos fascículos no sólo se han relacionado con la empatía emocional. En otra investigación centrada en el sarcasmo en pacientes con demencia frontotemporal, un tipo de prosodia intelectual/actitudinal, se vio que la tasa de error en el reconocimiento del sarcasmo se basó principalmente en el grado de daño del estrato sagital (conjunto de fibras de sustancia blanca en el cual están envueltos el FLI y el FFOI) [42]. Según los autores de este estudio, la comprensión del sarcasmo requiere la realización de inferencias sobre las creencias e intenciones de otra persona, funciones necesarias para la flexibilidad cognitiva y la toma de perspectiva, que son esenciales en la empatía cognitiva. Así pues, también se podría sugerir que tanto el FFOI como el FLI podrían estar relacionados con dicho tipo de empatía.

Oishi et al [37] utilizaron un instrumento de medición de empatía y obtuvieron que un deterioro en el FU estaba negativamente relacionado con los resultados del cuestionario. Además, no se encontró ninguna relación entre un deterioro en el FU y un deterioro de materia gris, lo que sugiere que el daño específico del FU podría producir por sí solo un empeoramiento en los resultados de empatía emocional de los sujetos.

Finalmente, un estudio reciente hizo uso del test de inteligencia emocional Mayer-Salovey-Caruso, un cuestionario que mide la inteligencia emocional, para conocer si existía algún tipo de relación con la sustancia blanca cerebral. Como resultado de esta investigación se observó que la ‘comprensión emocional’ se veía asociada con una mayor integridad del FLS izquierdo y, por otro lado, se observó que una integridad mayor en el FU derecho producía una mayor puntuación de la categoría ‘manejo de emociones’ [19]. Estos hallazgos sugieren que componentes específicos de la inteligencia emocional, que a su vez resultan de gran importancia para que se dé la capacidad empática, podrían relacionarse directamente con la microestructura de diversas vías axonales.

En resumen, si bien es cierto que resulta necesario continuar con más proyectos centrados directamente en la capacidad empática y los fascículos de sustancia blanca, los estudios mostrados en este apartado parecen sugerir que la integridad de diversos tractos de sustancia blanca (por ejemplo, FFOI, FLI, FLS y FU) podrían ejercer un papel importante dentro del funcionamiento cognitivo y socioemocional al que está supeditado la capacidad empática.

Déficits en la sustancia blanca y su relación con la cognición social y la empatía en diversos trastornos

La literatura científica sugiere que las personas con un diagnóstico de trastorno mental grave presentan alteraciones en varias funciones subyacentes de la cognición social, entre las que se cuenta la empatía, lo cual tendría un impacto negativo en la funcionalidad de la persona, tanto en el ámbito laboral como social y, por supuesto, en su calidad de vida [43]. Por ello, dentro de la construcción de la arquitectura cerebral en la cognición social, uno de los principales campos de investigación ha sido el estudio de la sustancia blanca asociada a la cognición social en población psicopatológica, sobre todo en los trastornos mentales, donde parece existir una disfunción de las funciones socioafectivas e interpersonales.

Así pues, procedemos a exponer los estudios científicos que han analizado dicha relación y los resultados más significativos de cada uno de ellos. Para ello proponemos dos categorías: una primera categoría con trastornos clínicos correspondientes al eje I del Manual diagnóstico y estadístico de los trastornos mentales, cuarta edición (DSM-IV), el TEA y la esquizofrenia, y una segunda categoría con trastornos de la personalidad correspondientes al eje II del DSM-IV, a saber, la psicopatía y el trastorno límite de la personalidad.

Sin embargo, hay que considerar que en el momento actual no está suficientemente esclarecido si la causa de las dificultades en la cognición social en estos trastornos se debe a alteraciones en la función empática. Por este motivo, no se analizará únicamente la capacidad empática, sino que se abordará también la cognición social en general.

Trastornos del espectro autista y esquizofrenia

El TEA se caracteriza por alteraciones en diversos ámbitos, como pueden ser el interpersonal, el afectivo y el conductual [44]. En relación con el tema que nos atañe en este artículo, el TEA se ha relacionado con una marcada falta de empatía [45,46]. De hecho, existen numerosas alteraciones estructurales que se solapan con las involucradas en la capacidad empática [47].

Sin embargo, en la actualidad, ha sido creciente la opinión de que anormalidades en la conectividad cerebral también podrían relacionarses con la etiología de este trastorno [48]. Así pues, diversas investigaciones se han centrado en el estudio de la posible relación entre un deterioro de la sustancia blanca y el TEA.

En consecuencia, varios estudios han sido capaces de identificar anomalías en la integridad de varios fascículos de sustancia blanca, de entre los cuales, los principales afectados son el FLI y el FFOI [22,24,49-51], el FLS [21,24,51,52], el fascículo del cíngulo [52,53] y el FU [21,22,45,51] en población autista. Sin embargo, dada la naturaleza de nuestro estudio, nos hemos focalizado en la búsqueda de asociaciones entre dichos fascículos deteriorados y los déficits sociales y afectivos asociados al TEA.

El fascículo que más se ha vinculado con el déficit socioafectivo en el TEA es el FU. Se ha expuesto que alteraciones macroestructurales del FU correlacionaban directamente con las carencias socioafectivas [51], y se han aportado evidencias de una relación específica entre una alteración en el FU y los déficits socioafectivos de los TEA [45]. En cuanto al FLS, el FLI y el FFOI, en una revisión bibliográfica reciente se relacionaron estos tres fascículos con el procesamiento socioemocional de población autista, argumentando su importancia en el sistema de neuronas espejo, por parte del FLS, y con el sistema de reconocimiento facial de emociones, por parte del FLI y el FFOI [54].

Por otro lado, otro trastorno del eje I que se ha caracterizado por problemas en la cognición social es la esquizofrenia [44,55]. En este sentido, al igual que ha ocurrido con el TEA, se han realizado diversos estudios científicos focalizados en las alteraciones de la sustancia blanca como indicadores de funciones deterioradas de la cognición social en la esquizofrenia. En concreto, se han conseguido aportar evidencias de disrupciones en la sustancia blanca en el tracto del FU, el tracto del cíngulo, el FLS, el FLI y el FFOI [55]. Además, dicha alteración en la conectividad ha podido relacionarse directamente con alteraciones en la cognición social y en la empatía [55,56], exponiendo que los mencionados fascículos parecen desempeñar un papel de suma importancia para dichas funciones.

Psicopatía y trastorno límite de la personalidad

Dentro de los trastornos de la personalidad, la psicopatía es uno de los más caracterizados por un mal funcionamiento en el ámbito socioafectivo. Está muy vinculada con dificultades en la capacidad de empatizar [44] y existen incluso similitudes entre las áreas necesarias para que se dé la empatía y las que se encuentran alteradas en la psicopatía [57].

En los últimos años se ha propuesto que la conectividad entre dichas estructuras también podría tener un papel vital en la explicación etiológica de la psicopatía [58].

A raíz de esta corriente de pensamiento, el interés en el estudio de la sustancia blanca en la psicopatía ha aumentado, y varias investigaciones han sido capaces de identificar anomalías en la integridad de varios fascículos de sustancia blanca en la psicopatía, de entre los cuales, los principales afectados son el FLI y el FFOI [59-61], el FLS [62] y el FU [63].

En suma, varios proyectos usaron la Hare Psychopathy Checklist-Revised, un instrumento que divide en dos factores principales el trastorno psicopático de la personalidad (por ejemplo, el factor antisocial y el factor interpersonal-afectivo). Como resultado, obtuvieron que un deterioro en la conectividad de los mencionados tractos de sustancia blanca estaba relacionado con una alteración mayor en el factor afectivo-interpersonal de los sujetos psicopáticos [58,60], lo que respalda la teoría del papel de la conectividad cerebral en la cognición social y evidencia el tipo de déficits que puede provocar un mal funcionamiento de ésta.

Respecto a otro trastorno de la personalidad, el trastorno límite, los estudios dan cabida a hipótesis de que diferentes funciones alteradas de la cognición social podrían ser parcialmente explicadas por una alteración específica de la microestructura de la sustancia blanca, más específicamente de la microestructura del FU, el tracto del cíngulo, el FLI, el FFOI y el FLS [64-66]. De este modo, se han proporcionado evidencias de que alteraciones específicas en el FU, el tracto del cíngulo, el FLI y el FFOI podrían estar implicadas en el procesamiento y la regulación emocional del trastorno límite de la personalidad [64,65], mientras que la afectación de partes del FLS en pacientes diagnosticados con trastornos límite de la personalidad podría ser de gran importancia en relación con el reconocimiento de emociones y el contagio emocional [66].

Todos estos resultados refuerzan la teoría que confiere un papel central a la desconexión cerebral en los trastornos psicológicos y aportan evidencias de una asociación específica entre determinados fascículos de la sustancia blanca (a saber, el FU, el FLS, el FLI y el FFOI) y síntomas socioafectivos de estos trastornos, sin importar que sean trastornos clínicos del eje I o trastornos de la personalidad del eje II.

Así pues, se ha propuesto que una alteración en la conectividad entre estructuras asociadas al procesamiento de emociones puede ser un importante factor patógeno que contribuye a las deficiencias sociales básicas, entre las que se encuentra un marcado déficit en la capacidad empática.

Conclusiones

Tradicionalmente, la capacidad empática se ha asociado con un gran número de estructuras del sistema nervioso central, dejando la conectividad entre ellas de lado. Desde este artículo de revisión se han expuesto estudios que han aportado pruebas de la importancia que también parece tener la sustancia blanca para que se dé la capacidad empática.

Las investigaciones han proporcionado evidencias de la existencia de diversos tipos de relación entre el grado de integridad de la sustancia blanca y las funciones subyacentes a la capacidad empática. Así pues, se ha descrito una correlación positiva entre una mejor conectividad cerebral y la capacidad empática. También se han aportado evidencias de correlaciones negativas entre la integridad de los tractos de sustancia blanca y el grado de alteración en funciones que se estiman necesarias para la empatía en diversos trastornos mentales. Estos resultados proponen la existencia de una extensa desconexión en los módulos del cerebro que abarca todas las cortezas, frontal, temporal, parietal y occipital, en los trastornos con empatía afectada, y ponen de manifiesto que los grandes conjuntos de fibras nerviosas se pueden ver relacionados con la empatía.

Un dato importante es que, aunque todos los fascículos influyen en cierta medida en las diferentes formas de empatía, cada tracto parece tener una función específica mayormente asociada a ellos. Esto puede deberse a que hay vinculaciones entre regiones determinadas a las que subyacen funciones concretas. Sin embargo, la empatía parece verse reflejada a través de varios tractos de sustancia blanca, uniendo diversas regiones cerebrales y estableciendo un funcionamiento conjunto de varias funciones específicas. Esta funcionalidad global o generalizada es consistente con las características multidimensionales del comportamiento empático que abarca funciones afectivas, cognitivas, atencionales y de flexibilidad cerebral [67].

Por ello, la adopción de un enfoque de funciones interconectadas mediante múltiples fascículos de sustancia blanca es de gran utilidad porque ayuda a conceptualizar la empatía de una forma más completa, explicando la empatía como la consecuencia de diversos eventos ocurrentes en múltiples áreas cerebrales prácticamente de forma simultánea.

En lo referente a los tipos de empatía (cognitiva y emocional), las investigaciones han concluido que, aunque todos los fascículos están implicados en un grado u otro en los dos tipos de empatía [22,30,42,67], hay algunas funciones que sí se podrían relacionarse específicamente con tractos de fibras determinados. Así, el deterioro de un tracto específico podría condicionar un fallo en una capacidad empática específica, provocando un síntoma característico de un trastorno. Pero, pese a que se sugiere la existencia de un predominio de tractos concretos, es muy poco probable que dichas funciones/síntomas se relacionen con uno solo de los tractos. Esto podría deberse a que se trata de redes anatómicas que si bien están categorizadas de forma diferencial, se encuentran profundamente vinculadas entre sí y sus interconexiones pueden verse afectadas por alteraciones en cualquiera de las regiones cerebrales.

Como se expone en la tabla, las principales conclusiones que podríamos obtener del presente artículo de revisión serían que el FLI y el FFOI se relacionan con áreas envueltas en el reconocimiento facial y de objetos, así como con la asignación de valencia emocional a dichos estímulos visuales [30]. Esta combinación de información visual primaria y respuestas afectivas permite el reconocimiento facial de emociones, una función necesaria para la empatía. Dentro de los tipos de empatía, estos fascículos se han visto relacionados en mayor medida con la empatía emocional y el contagio emocional [15], si bien es cierto que también se han asociado con la empatía cognitiva [42], debido a la importancia de los estímulos visuales para la realización de inferencias.

Tabla. Funciones y tipos de empatía en los fascículos largos de la sustancia blanca.
	Fascículo uncinado	Fascículo longitudinal inferior/frontooccipital inferior	Fascículo longitudinal superior
Red anatómica	Fascículo frontotemporal más largo Conecta regiones ventrales del lóbulo frontal y temporal y porciones laterales de la corteza orbitofrontal con la amígdala	Une la corteza occipital, la corteza temporal medial y la corteza orbitofrontal Une la corteza occipital con los lóbulos temporales, superior, medio y anterior, cerca del área límbica de la amígdala y del giro parahipocampal	Conecta regiones de la corteza de acción-percepción frontal con áreas de acción-percepción parietal
Principales funciones asociadas	Memoria autobiográfica Representación de conceptos sociales Monitorización de pensamientos y emociones propias Aprendizaje inverso	Reconocimiento facial y de objetos Asignación de valencia emocional a estímulos visuales	Reconocimiento emocional auditivo Funciones relacionadas con el sistema de neuronas espejo
Tipo de empatía con el que se le relaciona principalmente	Empatía emocional y empatía cognitiva	Empatía emocional y contagio emocional	Empatía emocional y contagio emocional

El FLS, en cambio, se ha vinculado con el procesamiento y reproducción del lenguaje (FLS izquierdo) y con la detección de la prosodia (FLS derecho). Una de las funciones empáticas específicas de este tracto es el reconocimiento emocional auditivo, si bien no es la única función a la que se le asocia. Se ha sugerido que el FLS está íntimamente relacionado con el sistema cerebral de neuronas espejo (ya que conecta regiones como el giro frontal inferior, la corteza prefrontal ventral y el lóbulo parietal inferior) [35]. Así, este fascículo también se vincularía en mayor medida con el contagio emocional y la empatía afectiva [15,35] y se relacionaría con la empatía cognitiva mediante estímulos auditivos, en la misma medida que el FFOI y el FLI [42].

Por último, el FU se ha asociado con la memoria autobiográfica y su valencia emocional, la representación de los conceptos sociales, la monitorización de pensamientos y emociones propias, y el aprendizaje inverso. Esto hace que sea de gran importancia para la evaluación de los estímulos sociales, la asignación de significado emocional y la predicción de los resultados de las acciones. Existe un debate sobre con qué tipo de empatía se le puede vincular más, si con la empatía emocional [15,37] o con la empatía cognitiva [5,6], y es muy posible que este tracto esté involucrado en ambos.

Finalmente, se ha podido comprobar una relación entre un déficit en la conectividad neural con una alteración en la cognición social en varios trastornos (tanto trastornos clínicos como de la personalidad). Se ha podido establecer una relación específica entre un fallo en la sustancia blanca y las carencias socioafectivas en el TEA [50], la esquizofrenia [55,56], la psicopatía [58,60] y el trastorno límite de la personalidad [64-66], y fue así incluso cuando se excluyeron otros factores patognomónicos en el TEA y la psicopatía. Esto aporta evidencias a la teoría de una relación específica entre los tractos de sustancia blanca y déficits en la cognición social, lo que refuerza la hipótesis de que una buena conectividad neural es de suma importancia para la cognición social y, en última instancia, para la empatía.

El descubrimiento de que la disfunción de la sustancia blanca es un factor común en los trastornos neurológicos y de la personalidad es de gran importancia, ya que puede ayudar a orientar las futuras investigaciones que potencien la aparición de intervenciones, tanto psicológicas como farmacológicas. De hecho, neurológicamente, los estudios empiezan a atribuir la patología en la sustancia blanca a las lesiones axonales, el daño de mieloides o ambos [68]. En este sentido, la farmacología está centrando sus esfuerzos en la promoción de la mielinización, principalmente en los oligodendrocitos, obteniendo unos resultados muy prometedores mediante la activación de los receptores del glutamato AMPA [69] o la administración de merosina, una sustancia que promueve la diferenciación en los oligodendrocitos [70]. Aunque se están logrando grandes avances en el estudio de la sustancia blanca, aún no hay, según el conocimiento de los autores de este trabajo, ningún estudio que haya proporcionado evidencias de una mejora de la cognición social en los fascículos de sustancia blanca mencionados anteriormente tras una intervención psicológica o tras un tratamiento de la mielina de la sustancia blanca.

Desde esta revisión se plantean una serie de limitaciones, desde la gran heterogeneidad de las muestras utilizadas para la realización de los estudios a la variedad de instrumentos usados para la medición de la empatía. Finalmente, otra limitación ha sido la falta de consenso en torno al concepto de empatía, empatía emocional y empatía cognitiva.

Así pues, en vista a futuras vías de investigación, recomendamos que se focalicen los esfuerzos en esclarecer el funcionamiento de los tipos de empatía (en lo referente a sus estructuras específicas, tractos de sustancia blanca vinculados, funciones asociadas y la interacción que tienen entre sí). En lo referente a la sustancia blanca, el uso de estudios longitudinales podría beneficiar en gran medida a este campo, así como el uso de muestras e instrumentos más homogéneos.

En conclusión, podemos enfatizar la gran importancia que tiene el estudio de la conectividad en funciones complejas como la empatía. A lo largo de las últimas décadas, con la aparición de estudios que han vinculado determinadas regiones cerebrales con funciones específicas, se ha conformado una visión localizacionista del cerebro, asumiendo la existencia de un papel unidireccional entre la integridad de estas estructuras y la correcta funcionalidad de nuestras capacidades. En la actualidad se ha roto con esta creencia localizacionista y se ha pasado a una visión en la cual diversas estructuras interactúan de forma bidireccional para dar lugar a las funciones específicas y complejas. Por este motivo, el estudio de la conectividad adquiere una gran relevancia, ya que es la corriente de investigación que puede proporcionar información de cómo se conforma la comunicación entre las mencionadas regiones que están en interacción, ofreciéndonos la posibilidad de una visión más completa y holística del cerebro.

Finalmente, en relación con el estudio de la función empática, el panorama que se presenta es alentador. Cada vez se consiguen dar saltos más importantes en el estudio de la empatía, desengranando poco a poco las incógnitas subyacentes a esta capacidad, y ello a su vez posibilita un mayor entendimiento de diversos trastornos en los que la empatía puede verse afectada, aunque quedan aún muchos interrogantes por investigar, lo que abre una vía de estudio muy estimulante.

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Role of major long fiber tracts association in empathy

Introduction. The empathic capacity is a field of research that has been studied from various disciplines such as psychology, philosophy, or ethology and recently the field of neuroscience has been added. Thus, there has been an increase in studies using structural and functional neuroimaging, which has allowed to establish the brain structures that underlie its functioning. On the other hand, the appearance of measurement instruments such as diffusion tensor, have allowed us to begin to understand the role of white matter and neural connectivity in empathy.

Aim. To review the results obtained from the relation of the long fiber tracts of association with the functions associated with the empathic capacity. Emphasis is placed on the division of empathy into its cognitive and affective components.

Development. The scientific literature has been revised using the Google Scholar, Science Research, Chemedia, PubMed, Dialnet and Teseo search engines.

Conclusions. Both the functions associated with empathic capacity and empathy itself appear to be related to white matter fascicles. Likewise, in disorders characterized by a deficit in empathy, a relationship is suggested between the white matter tracts and alterations in important functions so that the empathic capacity dies. In this sense, the white matter tracts most related to empathy are the fronto-occipital fasciculus, the inferior longitudinal fasciculus, the superior longitudinal fasciculus and the uncinate fasciculus. Considering these results, it could be argued that neuronal connectivity, independently of structural and functional aspects, could play an important role in empathic function.

Key words. Autism. Connectivity. Empathy. Long association fiber tracts. Psychopathy. Social cognition. White matter.

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