Introducción
La epilepsia es un trastorno crónico caracterizado por una predisposición para la aparición de crisis epilépticas. Se asocia a alteraciones del comportamiento, incluyendo alteraciones cognitivas, trastornos psiquiátricos y problemas sociales, que pueden repercutir negativamente en la calidad de vida del paciente [1-4].
La cognición social es un concepto que hace referencia a la capacidad de entender los diferentes estados mentales, tanto el de otras personas como el de uno mismo [5]. Esto incluye una gran variedad de procesos cognitivos, emocionales y motivacionales que modulan las respuestas del comportamiento y que nos permiten participar en las actividades que queremos. El mecanismo más representativo de la cognición social es la teoría de la mente (ToM) [2], una habilidad cognitiva de elevada dificultad, definida como la capacidad de entender no sólo tus propios pensamientos, intenciones, creencias y emociones, sino también los de los demás. La ToM es esencial para la interacción social, se desarrolla durante la infancia y adolescencia [3] e incluye, por una parte, la perspectiva cognitiva (ToM cognitiva) y, por otra, el entendimiento emocional (ToM afectiva).
Se ha descrito que la ToM puede verse afectada en los pacientes con epilepsia [6,7], posiblemente debido a una disrupción de las redes neuronales que mantienen esta función [5]. En los pacientes con epilepsia focal se cree que la localización del foco podría tener una repercusión importante en la disfunción de la ToM. Además, un inicio precoz de las crisis se asocia con una mayor afectación de esta. La epilepsia frontal y temporal son los tipos de epilepsia en los que la ToM se encuentra más afectada [5]. A pesar de que no existe suficiente literatura que demuestre la relación entre la afectación de la ToM y la epilepsia generalizada, se cree que la epilepsia generalizada idiopática puede interferir en los procesos de cognición social, como por ejemplo en la atribución del estado mental en las tareas de Faux Pas [8,9]. Un estudio reciente sugiere que el rendimiento en las tareas de ToM podría estar interferido por los cambios en otras habilidades cognitivas, como las funciones atencionales y ejecutivas, la memoria de trabajo, la inhibición de la respuesta automática y la capacidad atencional [5]. Además, estudios previos han descrito que el uso de fármacos antiepilépticos a largo plazo podría influir negativamente en la cognición social en los pacientes con epilepsia [10].
El acetato de eslicarbacepina (ESL) actúa bloqueando los canales de sodio aumentando la inactivación lenta de los canales de sodio voltaje-dependiente [11]. El ESL es un fármaco de tercera generación que pertenece a la familia de las dibenzacepinas, junto con la carbamacepina y la oxcarbacepina [12]. Además del control de las crisis, se ha demostrado la utilidad de este grupo farmacológico como estabilizador de los trastornos de ánimo [13-15]. Hasta el momento no se han realizado estudios intervencionales que analicen el impacto de estos fármacos en la cognición social.
El objetivo primario de este estudio fue evaluar el impacto del tratamiento de ESL en la cognición social y las funciones prefrontales en adultos con crisis focales. El objetivo secundario fue analizar los cambios en las funciones cognitivas y registrar la eficacia y la seguridad de ESL.
Pacientes y métodos
Diseño del estudio
Se trata de un estudio prospectivo, intervencional, unicéntrico, en pacientes que iniciaron ESL en la práctica clínica para el tratamiento de las crisis focales. El estudio fue realizado entre enero de 2015 y junio de 2016. Fue aprobado por el comité ético de investigación clínica del Hospital Universitari Vall d’Hebron (TOL-FAE-2014-1) y clasificado por la Agencia Española de Medicamentos y Productos Sanitarios (AEMPS) como estudio postautorización. Todos los pacientes firmaron su consentimiento informado.
Participantes
Se incluyó a pacientes de 18-65 años con un cociente intelectual premórbido superior a 80 y con un diagnóstico de epilepsia confirmado, con crisis de inicio focal (con o sin generalización) según los criterios de la Liga Internacional contra la Epilepsia [16]. Se excluyó a los pacientes con enfermedades neurodegenerativas (diagnóstico clínico de demencia), enfermedades sistémicas con afectación cognitiva y epilepsia sintomática secundaria a alguna enfermedad progresiva (tumores cerebrales de alto grado), trastornos psiquiátricos (psicosis o depresión mayor en curso) o una alteración del neurodesarrollo. Los pacientes que cumplían los criterios descritos y que eran considerados tributarios de iniciar ESL se incluyeron de forma prospectiva. La decisión de prescribir ESL y la dosis administrada fue según el neurólogo prescriptor y el contexto clínico del paciente.
Se realizó un estudio neuropsicológico en la visita basal, antes de iniciar ESL. El período de seguimiento fue de seis meses, momento en el que se repitió un segundo estudio neuropsicológico. Los neurólogos prescriptores eran ciegos a los resultados de las evaluaciones neuropsicológicas, y la decisión de iniciar ESL se basó en los parámetros de eficacia, tolerabilidad y seguridad del fármaco.
Todos los pacientes fueron evaluados de manera prospectiva para las diferentes áreas cognitivas, incluyendo ToM, funciones atencionales y ejecutivas, memoria audioverbal, calidad de vida y ansiedad y depresión.
Intervenciones y evaluaciones
Se recogieron las características basales (datos sociodemográficos, antecedentes médicos, tipo de crisis y número de crisis al mes). Se realizaron dos estudios neuropsicológicos a todos los pacientes, uno en la visita basal y otro a los seis meses de iniciar ESL.
Se realizó una evaluación neuropsicológica de las diferentes áreas cognitivas mediante las tareas correspondientes. La ToM se evaluó mediante el Eyes Test [17] y el Faux Pas Recognition Test [18]; las funciones atencionales y ejecutivas, mediante el Wisconsin Card Sorting Test para la flexibilidad cognitiva [19], el test de Stroop para la inhibición de la respuesta automática [20], el Trail Making Test (partes A y B) para la atención visual mantenida y alternante [21], el Symbol Digit para la velocidad de procesamiento [22], el FAS test [23] para evaluar la fluencia verbal fonética, y el Control Oral Word Association Test [24] para la fluencia verbal semántica; la memoria audioverbal se analizó con el Rey Auditory Verbal Learning Test [25] mediante tareas de aprendizaje, retención a largo plazo y reconocimiento de la información [26]. Además, los pacientes rellenaron el cuestionario Quality of Life in Epilepsy-31 Inventory [27] sobre calidad de vida y la escala HADS para la ansiedad y la depresión [28]. Las evaluaciones neuropsicológicas las realizaron dos neuropsicólogas (A.S. y G.O.), que fueron ciegas a los datos clínicos y de tratamiento de los pacientes.
Los resultados de las escalas fueron convertidos a puntuaciones T (valores normalizados con una media de 50 ± 10) y corregidos por edad y sexo. Los valores inferiores indicaban peores resultados.
Métodos estadísticos
El estudio descriptivo y de frecuencias, y el análisis comparativo se llevaron a cabo mediante el programa estadístico SPSS v. 17.0. Los cambios en la frecuencia de crisis se analizaron con el test de Wilcoxon. Se utilizó el test t para muestras apareadas para analizar los cambios en las puntuaciones de las pruebas neuropsicológicas y el test de McNemar para los cambios en las variables categóricas. Se utilizaron modelos lineales generalizados para medidas repetidas para evaluar los cambios entre las diferentes características de los pacientes y el tipo de epilepsia. Debido al alto número de pruebas analizadas, se realizó un ajuste del valor p por comparaciones múltiples mediante el método de Bonferroni, corrigiendo por el coeficiente de correlación medio existente entre todas las variables del estudio neuropsicológico (R = 0,34). Como resultado, debemos considerar estadísticamente significativo un valor de p < 0,019.
Resultados
Participantes
En total se seleccionaron 41 pacientes, de los cuales 30 completaron el seguimiento y la segunda evaluación neuropsicológica. Once pacientes abandonaron el estudio por efectos adversos (n = 7), demencia (n = 1), alteraciones psiquiátricas (n = 1) o retirada del consentimiento informado por decisión personal (n = 2). Las características demográficas y clínicas se muestran en la tabla I. La epilepsia del lóbulo temporal fue el tipo más frecuente observado (50%; n = 15), seguida de la epilepsia del lóbulo frontal (20%; n = 6). La duración media de la epilepsia fue de 10 ± 11 años. El 56,7% de los pacientes inició ESL por los efectos adversos al fármaco previo, el 30% por la ausencia de eficacia del fármaco antiepiléptico previo y el 13,3% como primera línea de tratamiento.
Tabla I. Características demográficas y clínicas de los pacientes en la visita basal (n = 30).
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Edad media (años)
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48,4 ± 14,3
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Sexo (masculino)
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15 (50%)
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Duración media de la epilepsia (años)
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10,3 ± 11
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Antecedentes psiquiátricos
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5 (16,7%)
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Tipo de crisis
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Parciales simples
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7 (23,3%)
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Parciales complejas
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9 (30%)
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Secundariamente generalizadas
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14 (46,7%)
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Tipo de epilepsia
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Temporal
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15 (50%)
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Frontal
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6 (20%)
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Extratemporal
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6 (20%)
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Inclasificable
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3 (10%)
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Etiología de la epilepsia
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Criptogénica
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12 (40%)
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Postictus
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7 (23,3%)
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Postraumática
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3 (10%)
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Tumoral
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2 (6,7%)
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Esclerosis del hipocampo
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2 (6,7%)
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Postencefalitis
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2 (6,7%)
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Displasia cortical
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1 (3,3%)
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Esclerosis múltiple
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1 (3,3%)
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En la visita basal, cuatro pacientes aún no habían recibido ningún tratamiento farmacológico, 21 se encontraban en monoterapia y cinco estaban bajo politerapia. En los pacientes que se encontraban en monoterapia, se consideró ESL como el fármaco antiepiléptico indicado más adecuado valorando el contexto clínico de cada uno de los pacientes. El levetiracetam fue el fármaco más frecuentemente utilizado en la evaluación basal (64,7%; n = 11). La titulación de ESL fue valorada individualmente en cada uno de los pacientes. La dosis de inicio de ESL fue 400 mg/día, y se incrementó en 400 mg cada mes en caso de ser necesario. A los seis meses de seguimiento la dosis media de ESL era de 800 mg/día (rango: 400-1.200 mg/día).
Frecuencia de crisis y efectos adversos
La media de crisis al mes fue de 1,6 ± 3 (rango: 0-15) en la visita basal y 0,4 ± 1 (rango: 0-5) en la visita de seguimiento, con una reducción del 72%. El 30% de los pacientes presentó efectos adversos leves (n = 9), incluyendo somnolencia (n = 3), mareo (n = 3), cefalea (n = 2) y ansiedad (n = 1).
Tareas de la teoría de la mente
Se observó una mejoría significativa en el Eyes Test (p = 0,017) y en el Faux Pas Recognition Test (p = 0,002) (Fig. 1; Tabla II). Los modelos generalizados lineales mostraron que el rendimiento de la ToM estaba únicamente afectado por el sexo. Los hombres mejoraron más que las mujeres en el Eyes Test (p < 0,001) (Fig. 2).
Figura 1. Incremento de los valores de media e intervalo de confianza al 95% para el Eyes Test y el Faux Pas Test en la visita basal y a los seis meses de tratamiento con acetato de eslicarbacepina. Eyes Test, de 41,6 a 46,7 (p = 0,017), y Faux Pas Test, de 36,7 a 41,6 (p = 0,002).
Tabla II. Teoría de la mente, funciones ejecutivas y atencionales, y resultados de memoria auditiva y verbal (puntuaciones t corregidas por edad y sexo).
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Basal
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A los 6 meses
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p
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Teoría de la mente
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Eyes Test
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41,6 ± 12,6
|
46,7 ± 9,2
|
0,017
|
Faux Pas Recognition Test
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36,7 ± 22,8
|
41,6 ± 19,8
|
0,002
|
Faux Pas, preguntas de control
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44,7 ± 24,8
|
51,6 ± 12,5
|
0,069
|
Funciones atencionales y ejecutivas
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Trail Making Test A
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38,9 ± 8,9
|
41,8 ± 9,2
|
0,058
|
Trail Making Test B
|
41,6 ± 12,6
|
44,4 ± 13,6
|
0,235
|
Symbol Digit Modalities Test
|
36,6 ± 13,4
|
40,2 ± 12,5
|
0,004
|
FAS Verbal Fluency Test
|
44,1 ± 15,1
|
44,4 ± 12,9
|
0,873
|
Forward Digits
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33,8 ± 15,9
|
33,8 ± 17,4
|
0,992
|
Backward Digits
|
39,5 ± 8,6
|
44,2 ± 12,6
|
0,022
|
COWAT
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41,5 ± 7,3
|
42,0 ± 8,1
|
0,643
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Stroop (inhibición)
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37,6 ± 11,4
|
40,1 ± 11,0
|
0,031
|
WCST (errores)
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37,1 ± 13,5
|
44,9 ± 8,3
|
0,007
|
WCST (perseveraciones)
|
41,7 ± 11,1
|
47,8 ± 12,7
|
0,010
|
Auditory Verbal Learning Test
|
Recognition Memory
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35,6 ± 16,5
|
43,4 ± 15,7
|
0,011
|
Total Learning Memory
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32,9 ± 8,6
|
36,5 ± 11,9
|
0,036
|
COWAT: Controlled Oral Word Association Test; WCST: Wisconsin Card Sorting Test.
|
Figura 2. Valores de media e intervalo de confianza al 95% en hombres y mujeres para las pruebas de Eyes Test en la visita basal y a los seis meses de seguimiento con acetato de eslicarbacepina. Los hombres presentaron una mejoría significativa, mientras que no se observaron cambios en los resultados en el grupo de mujeres.
Funciones atencionales y ejecutivas
Se observó mejoría en algunas de las puntuaciones de las pruebas que evaluaron las funciones atencionales y ejecutivas, como el número de errores en el Wisconsin Card Sorting Test (p = 0,007), el número de perseveraciones (p = 0,010), la velocidad de procesamiento (p = 0,004), el Backward Digit Span (p = 0,022) y el test de Stroop (p = 0,031) (Tabla II). No obstante, en estos dos últimos, las diferencias no eran estadísticamente significativas tras la corrección por Bonferroni.
Memoria audioverbal
Observamos diferencias significativas en el reconocimiento de la información aprendida (p = 0,011) (Tabla II). Hubo también mejoría en el aprendizaje y procesamiento de la nueva información, aunque no llegó a ser estadísticamente significativa (p = 0,036).
Calidad de vida, ansiedad y depresión
No hubo diferencias a nivel global en la calidad de vida de los pacientes evaluados con el cuestionario Quality of Life in Epilepsy-31 Inventory (basal: 49,4 ± 9,2; seis meses: 51,2 ± 9,8; p = 0,145) ni en los resultados de las diferentes subescalas. No se observaron cambios en la ansiedad (basal: 7,5 ± 3,4; seis meses: 7,2 ± 3,4; p = 0,516) ni en la depresión (basal: 5,4 ± 3,4; seis meses: 4,8 ± 3,4; p = 0,305).
Discusión
La epilepsia produce un gran impacto tanto en la cognición como en el bienestar psicológico. Cada vez hay más evidencia de que la ToM está afectada en los pacientes con epilepsia [5]. Múltiples estudios han analizado el impacto de las crisis repetidas y el uso de fármacos antiepilépticos sobre la función cognitiva [5,10,15]. Asimismo, el tratamiento con fármacos antiepilépticos a largo plazo se asocia con la disminución de la capacidad de atención y con problemas tanto en la memoria de trabajo como en las habilidades en el lenguaje [10]. No obstante, nuestros resultados indican que el tratamiento con ESL podría influir positivamente sobre la cognición social y las funciones cognitivas prefrontales en pacientes con epilepsia focal.
Todos nuestros pacientes eran adultos con crisis focales diagnosticadas en la edad adulta y sin comorbilidad psiquiátrica activa o disfunción cognitiva. Dado que la ToM se desarrolla durante la infancia y la adolescencia precoz [3], creemos que cualquier afectación de la ToM en estos pacientes estaría causada probablemente por la etiología de la epilepsia, por las crisis o por los fármacos antiepilépticos recibidos. La incidencia y el tipo de efectos adversos en relación con el fármaco son congruentes con los estudios previos publicados. No se notificó ningún efecto adverso psiquiátrico grave durante el estudio [12]. Estudios previos han descrito una mayor afectación de la ToM y las funciones prefrontales en los pacientes con epilepsia del lóbulo frontal y temporal [5]. En contra de estos resultados, todos nuestros pacientes tenían una ToM preservada, de la misma forma que las funciones atencionales y ejecutivas, independientemente de la localización del foco epileptógeno, lo que podría explicarse por el inicio tardío de las crisis.
Nuestro estudio no mostró diferencias en las puntuaciones de la ToM en la visita basal en cuanto al sexo, localización del foco epileptógeno, función cognitiva, tipo de crisis o frecuencia. Tampoco hubo diferencias relacionadas con el motivo por el que se inició tratamiento con ESL, las características de las crisis o la dosis de ESL durante el seguimiento.
Nuestros pacientes mostraron una tendencia a la mejoría en todas las pruebas de la ToM durante el estudio; no obstante, los resultados sólo fueron significativamente mejor en el Eyes Test y en el Faux Pas Recognition Test. La mejoría objetivada en el Eyes Test fue superior en los hombres que en las mujeres. Esta mejoría no fue secundaria a una peor puntuación en la valoración basal, y no encontramos ninguna otra explicación a las diferencias observadas. Un estudio sobre la farmacocinética en ESL encontró ligeras diferencias en el metabolismo de ESL entre sexos, con un aclaramiento renal más rápido en las mujeres [12]; no obstante, la evidencia hasta el momento actual no es suficiente para explicar por qué en nuestro estudio los hombres mejoraron más que las mujeres.
Se han sugerido múltiples factores asociados al tratamiento que podrían explican las mejorías en la función cognitiva de los pacientes con epilepsia, como, por ejemplo, el control de las crisis y la ausencia de efectos adversos relacionados con el fármaco [13,15]. Sin embargo, la mejoría en las pruebas de la ToM, la memoria audioverbal, y las funciones atencionales y ejecutivas en nuestros pacientes fueron independientes de la reducción de las crisis o la presencia de efectos secundarios. Dichas mejoras en funciones atencionales y ejecutivas repercuten de manera positiva en un mejor rendimiento tanto en el aprendizaje y codificación de la información en la memoria audioverbal, como en su reconocimiento. En este sentido, se puede afirmar que el proceso de la memoria es flexible y depende en un grado importante de la implicación de la atención, por lo que la atención modula la memoria, y la memoria modula la atención [29]. Consideramos que estos hallazgos también podrían estar relacionados con los criterios de selección, dado que se puede haber excluido a pacientes con mayor afectación (se aprecia en el número de pacientes que está en monoterapia), junto con los principios sobre prescripción racional aplicada por los neurólogos prescriptores [15].
Este estudio tiene múltiples limitaciones. La ausencia de mejoría en las puntuaciones de los cuestionarios sobre calidad de vida o estado de ánimo podría estar sesgada por la exclusión de pacientes con más comorbilidades, pacientes que probablemente tendrían una mayor afectación de la calidad de vida [30] y un tiempo de seguimiento insuficiente para la detección de diferencias significativas. Consideramos que tanto la muestra pequeña de pacientes, y la ausencia de alteraciones psiquiátricas, de tratamiento aleatorizado y de grupo control, pueden ser limitaciones mayores para la obtención de conclusiones definitivas. No obstante, dado que la realización de estudios psicocognitivos doble ciego y aleatorizados en pacientes con epilepsia supone una elevada dificultad, los datos clínicos de este tipo pueden ser de gran ayuda.
En conclusión, la ToM y las funciones atencionales y ejecutivas en pacientes con epilepsia podrían modificarse a través de múltiples vías farmacológicas. Nuestros resultados indican que el ESL podría tener un efecto positivo en la cognición social, principalmente en hombres e independientemente del control de las crisis.
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Social cognition and cognitive functions in patients with epilepsy treated with eslicarbazepine acetate
Introduction. Epilepsy is accompanied by cognitive disorders, frequently aggravated by the use of antiepileptic drugs, which can affect social empathy.
Aim. To analyse the impact of treatment with eslicarbazepine acetate (ESL) on social cognition and prefrontal cognitive functions in adults with focal epilepsy.
Patients and methods. We conducted a prospective single-centre study with patients aged between 18 and 65 years with focal seizures treated with ESL. The patients were evaluated in their baseline visit and at six months after starting ESL treatment by means of tasks designed for theory of mind, executive and attentional functions, auditory-verbal memory, quality of life, and anxiety and depression.
Results. Forty-one patients were treated with ESL, and 30 completed the follow-up. A significant improvement was observed in the theory of mind tasks. In the analysis stratified by sex, the men showed greater improvement. A cognitive improvement was observed in the Wisconsin Card Sorting Test, Symbol Digit, Backward Digit Span and Stroop tests. No differences were found in the Quality of Life in Epilepsy-31 Inventory or in the Hospital Anxiety and Depression Scale. These results were independent of the reduction in the number of seizures and the ESL dosage.
Conclusion. Treatment with ESL could improve some aspects of theory of mind in patients with epilepsy, especially in men and independently of the control of seizures, with no changes in quality of life, anxiety or depression.
Key words. Eslicarbazepine. Focal epilepsy. Neuropsychopharmacology. Pharmacology. Social cognition. Theory of mind.
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