Neurodesarrollo

Epilepsia, cognición y dieta cetogénica

J.J. García-Peñas [REV NEUROL 2018;66 (Supl. 1):S71-S75] PMID: 29516456 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.66S01.2017529

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Volumen 66 | Número S01 | Nº de lecturas del artículo 64.165 | Nº de descargas del PDF 1.099 | Fecha de publicación del artículo 01/03/2018

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Introducción Conceptos generales sobre cognición y dieta cetogénica Modelos animales de cognición y dieta cetogénica Modelos animales de enfermedad de Alzheimer Modelos animales de deterioro cognitivo ligado al envejecimiento cerebral Modelos animales de neuroprotección Modelos animales de cognición y epilepsia Estudios sobre cognición y conducta en pacientes con epilepsia tratados con dieta cetogénica Estudios observacionales Estudios aleatorizados Modelos clínicos específicos de cognición y dieta cetogénica Modelo síndrome de deficiencia del transportador de la glucosa tipo 1 (GLUT1-DS)Modelo complejo esclerosis tuberosa Modelo síndrome FIRES Modelo autismo-epilepsia Conclusiones

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RESUMEN

Introducción Aunque generalmente se controlan bien con medicación, hasta un 20-30% de las epilepsias infantiles son refractarias al tratamiento farmacológico. Los efectos adversos cognitivos de los fármacos antiepilépticos son frecuentes y pueden afectar negativamente la tolerabilidad, el cumplimiento y el mantenimiento a largo plazo del tratamiento antiepiléptico. La dieta cetogénica es un tratamiento eficaz y bien tolerado para las epilepsias infantiles refractarias y no muestra efectos adversos negativos sobre cognición o conducta.

Objetivo Revisar la evidencia actual existente con respecto a los estudios experimentales y clínicos que analizan los efectos neuroprotectores y cognitivos de la dieta cetogénica, tanto en humanos como en animales de experimentación.

Desarrollo La dieta cetogénica muestra efectos neuroprotectores y estabilizadores del estado de ánimo en diversos modelos animales, con o sin epilepsia. En los estudios observacionales en epilepsia infantil se refieren mejorías en cognición y conducta durante el tratamiento con dieta cetogénica, especialmente evidentes en atención, nivel de alerta y actividad, socialización y calidad del sueño. En un estudio aleatorizado controlado en pacientes con epilepsia infantil refractaria, la dieta cetogénica mostró una activación evolutiva evidente sobre la cognición y el estado de ánimo.

Conclusiones La dieta cetogénica tiene un impacto positivo sobre el funcionamiento conductual y cognitivo en niños y adolescentes con epilepsia refractaria. Esta mejoría es más evidente con respecto a estado de ánimo, atención sostenida e interacción social. Palabras claveAprendizaje Cognición Conducta Dieta cetogénica Epilepsia Neurodesarrollo CategoriasEpilepsias y síndromes epilépticos Neurología del Lenguaje y la Comunicación Neuropsicología

TEXTO COMPLETO (solo disponible en lengua castellana / Only available in Spanish)

Introducción

La dieta cetogénica se emplea habitualmente como terapia añadida en la epilepsia infantil refractaria a fármacos antiepilépticos (FAE). Este tratamiento debe considerarse en aquellos casos en los que han fallado previamente dos FAE correctamente indicados y bien tolerados, en monoterapia o politerapia [1-7].

Se debe valorar precozmente la indicación de dieta cetogénica en determinados síndromes epilépticos y en algunas etiologías de epilepsia donde esta terapia es especialmente útil, incluyendo, entre otros [3-5], síndrome de Dravet, espasmos epilépticos infantiles y síndrome de West, síndrome de Doose, síndrome de Lennox-Gastaut, complejo esclerosis tuberosa y síndrome FIRES (febrile infection-related epilepsy syndrome).

Por otra parte, la dieta cetogénica es el tratamiento de elección para enfermedades metabólicas específicas que pueden generar epilepsia [1-7], incluyendo el síndrome por déficit del transportador de la glucosa tipo I (GLUT1-DS) y la deficiencia del enzima piruvato deshidrogenasa.

En general, el 50-60% de los pacientes tratados con dieta cetogénica experimentan al menos un 50% de reducción en la frecuencia de sus crisis, quedando libres de crisis hasta un 15-20% [1-7].

Además del buen control de las crisis, se objetivan mejorías en los aspectos cognitivos y conductuales de estos pacientes [6-8]. Se han referido cambios como un mejor nivel de alerta, atención, lenguaje y funciones sociales. Estos efectos neuropsicológicos positivos tienen un origen multimodal y se relacionan con la menor frecuencia de crisis, con el descenso del número o dosis de los FAE concomitantes, y con un posible efecto positivo neuroprotector de la propia dieta cetogénica [8].

El objetivo de este trabajo es revisar la evidencia actual existente con respecto a los estudios experimentales y clínicos que analizan los efectos neuroprotectores y cognitivos de la dieta cetogénica, tanto en humanos como en animales de experimentación.

Conceptos generales sobre cognición y dieta cetogénica

El objetivo actual del tratamiento de la epilepsia infantil es mejorar la calidad de vida global de estos pacientes, consiguiendo un adecuado equilibrio entre el efecto beneficioso de los FAE sobre el control de las crisis y los potenciales efectos adversos neurológicos y sistémicos derivados del tratamiento. Los efectos adversos cognitivos y conductuales de los FAE son frecuentes y pueden afectar negativamente la tolerabilidad, el cumplimiento y el mantenimiento a largo plazo del tratamiento antiepiléptico [9]. Por este motivo, en las epilepsias refractarias pediátricas, se deben considerar precozmente tratamientos alternativos a los FAE, principalmente los que muestren un perfil neurocognitivo y conductual positivos, como es el caso de la dieta cetogénica [1-8].

Existe una experiencia positiva preliminar respecto al efecto neuroprotector de la dieta cetogénica en diversos modelos animales de experimentación con daño neuronal adquirido, ligado o no a epilepsia, con mejorías evolutivas evidentes en cognición y en conducta [10-13].

Por otra parte, en los estudios observacionales que analizan los efectos de la dieta cetogénica en pacientes pediátricos con epilepsia, la mayor parte de los padres y cuidadores refieren mejorías evolutivas en la conducta y en los aspectos cognitivos generales de los niños, principalmente en cuanto a nivel de alerta y atención sostenida, nivel de actividad e interacción social recíproca [8,14-18]. En estos pacientes se objetiva una mejoría en la calidad y en la estructura del sueño que contribuye muy positivamente a mejorar la atención sostenida y la memoria operativa de estos niños [17,19].

Existe además evidencia sobre los efectos neurocognitivos positivos de la dieta cetogénica en modelos etiológicos específicos de epilepsia, incluyendo el GLUT1-DS [20,21], el complejo esclerosis tuberosa [22,23], el síndrome FIRES [24,25] y el complejo autismo-epilepsia [26,27].

Modelos animales de cognición y dieta cetogénica

Se ha valorado el efecto de la dieta cetogénica sobre cognición, conducta y coordinación motriz en diversos modelos animales con deterioro cognitivo ligado a procesos neurodegenerativos o bien a epilepsia [10-13].

Modelos animales de enfermedad de Alzheimer

Los estudios sobre cognición, conducta y cambios anatomopatológicos en modelos de ratones con enfermedad de Alzheimer tratados con dieta cetogénica [10] han demostrado un efecto positivo de la dieta sobre el deterioro cognitivo, motriz y conductual, y una disminución de los agregados de péptido β-amiloide y de la proteína tau hiperfosforilada en el cerebro de estos ratones, en relación con una mejoría del metabolismo redox mitocondrial y un incremento de la neuroplasticidad cerebral al corregir las alteraciones del metabolismo de la glucosa cerebral que se producen desde las fases iniciales de esta enfermedad.

Modelos animales de deterioro cognitivo ligado al envejecimiento cerebral

La rata Fisher 344 es un modelo útil para estudiar los efectos del envejecimiento cerebral con respecto a cognición, conducta y coordinación motriz, en presencia o no de hipoxia cerebral [11]. En las ratas de este modelo tratadas con dieta cetogénica se evidencia una detención del deterioro cognitivo ligado a la edad y una mejoría de la función capilar cerebral y de la adaptación del cerebro a la hipoxia.

Modelos animales de neuroprotección

En ratas tratadas con una dieta rica en hidratos de carbono y grasas saturadas se objetiva una alteración de las funciones cognitivas cerebrales dependientes de estructuras del hipocampo y una disfunción de la barrera hematoencefálica de forma previa al desarrollo evolutivo de obesidad y resistencia a la insulina [12]. Sin embargo, cuando estas ratas se alimentan con dieta cetogénica y desarrollan cetosis en sangre, no experimentan deterioro cognitivo ligado a disfunción hipocámpica ni muestran alteraciones en la barrera hematoencefálica, lo cual apoya el potencial efecto neuroprotector de la dieta cetogénica.

Modelos animales de cognición y epilepsia

En los estudios que analizan el potencial efecto neuroprotector de la dieta cetogénica en modelos de ratas con crisis epilépticas inducidas por pentilenotetrazol, se objetiva que las ratas tratadas con dieta cetogénica presentan menos alteraciones evolutivas en memoria visuoespacial y en memoria operativa con respecto a las ratas que recibieron una dieta normal [13].

Estudios sobre cognición y conducta en pacientes con epilepsia tratados con dieta cetogénica

Existe evidencia sobre los efectos positivos cognitivos y conductuales de la dieta cetogénica en pacientes pediátricos con epilepsia. La gran mayoría de los estudios son observacionales [8,14-19] y sólo existe un trabajo aleatorizado controlado [28].

Estudios observacionales

En los estudios observacionales que analizan los efectos de la dieta cetogénica sobre los aspectos cognitivos y conductuales en niños con epilepsia refractaria se objetiva una mejoría global evolutiva en conducta y función cognitiva, principalmente en cuanto a nivel de alerta, atención e interacción social recíproca [8,14-19]. Pulsifer et al [8] valoraron los efectos neurocognitivos y conductuales de la dieta cetogénica en una serie de 65 pacientes con epilepsia tratados con esta terapia. En este estudio se refiere una mejoría significativa evolutiva en los cocientes de desarrollo (p < 0,05) y estos pacientes alcanzan un mejor desempeño en atención sostenida, conducta, control de impulsos e interacción social. Estas mejorías no se relacionaron con la disminución de la frecuencia e intensidad de las crisis ni con un descenso de la dosis o número de FAE potencialmente sedantes. Lambrechts et al [16] analizaron los efectos de la dieta cetogénica sobre cognición, conducta, estado de ánimo y ajuste psicosocial en una serie de 15 pacientes con epilepsia refractaria. En esta revisión no se objetivó ningún indicador de deterioro cognitivo ni conductual tras el tratamiento con dieta cetogénica, aunque sí se observó un leve empeoramiento del estado de ánimo y del ajuste psicosocial en relación con las restricciones propias de la dieta cetogénica.

Estudios aleatorizados

En el estudio aleatorizado controlado realizado por Ijff et al [28] se comparó el desempeño cognitivo y conductual de 50 pacientes con epilepsia, 28 de ellos tratados con dieta cetogénica frente a 22 que recibieron una alimentación normal. En el grupo de niños tratados con dieta cetogénica se objetivó una mejoría en el estado de ánimo y una reducción de los niveles de ansiedad, independientemente del grado de control de las crisis. Por otra parte, estos pacientes mostraron una mejoría en atención sostenida, vocabulario receptivo y velocidad de procesamiento de información, de forma independiente al control de crisis y al número de FAE empleados.

Modelos clínicos específicos de cognición y dieta cetogénica

Existe información sobre la evolución cognitiva y conductual de distintas enfermedades con epilepsia que responden al tratamiento con dieta cetogénica.

Modelo síndrome de deficiencia del transportador de la glucosa tipo 1 (GLUT1-DS)

GLUT1-DS es un trastorno neurometabólico caracterizado por distintas manifestaciones clínicas como epilepsia de inicio precoz, retraso psicomotor, movimientos anormales, ataxia y microcefalia; se relaciona con mutaciones en el gen SLC2A1 que codifica la proteína transportadora de glucosa cerebral tipo 1 (GLUT1) [20]. La dieta cetogénica es el tratamiento de elección para la epilepsia del GLUT1-DS con una tasa de respondedores del 80% [20,21]. En los casos de GLUT1-DS tratados con dieta cetogénica se objetivan, desde las primeras fases del tratamiento, mejorías en el estado de alerta, atención, capacidad de concentración, motivación para el aprendizaje, expresión verbal, articulación del lenguaje, coordinación visuomotriz y coordinación-secuenciación motriz [20,21]. Los mejores resultados cognitivos y conductuales se ponen de manifiesto en aquellos pacientes diagnosticados y tratados durante los dos primeros años de vida [21].

Modelo complejo esclerosis tuberosa

La epilepsia es una manifestación muy frecuente en el complejo esclerosis tuberosa (75-90% de los casos), suele ser refractaria al tratamiento con FAE y no siempre es tributaria de una cirugía resectiva precoz y eficaz [22]. Por todo ello, debe considerase siempre el tratamiento con dieta cetogénica, en especial en aquellos casos no claramente quirúrgicos, sobre todo durante los tres primeros años de vida [22]. La tasa de respondedores totales a la dieta cetogénica en este grupo es del 47-92%, con hasta un 50-67% de casos con más de un 90% de reducción de frecuencia de crisis o bien totalmente libres de crisis [22,23]. Los mejores resultados se obtienen en espasmos epilépticos y en epilepsias focales o multifocales [22]. La dieta cetogénica en el complejo esclerosis tuberosa puede ser además una ‘terapia puente’ a utilizar mientras se define o no la idoneidad de una cirugía resectiva resolutiva [22,23]. En los pacientes con complejo esclerosis tuberosa tratados con dieta cetogénica se pueden objetivar mejorías en aspectos cognitivos y conductuales globales, así como en atención sostenida, funciones ejecutivas e interacción social recíproca en hasta un 50-60% de los tratados, siendo esta mejoría claramente significativa en hasta un 33-35% de los pacientes [22,23].

Modelo síndrome FIRES

El síndrome FIRES es una encefalopatía epiléptica de comienzo en niños escolares, previamente sanos, con una fase inicial de estado epiléptico superrefractario, precedida o coincidente con un proceso febril inespecífico [24]. Estos pacientes desarrollan posteriormente una epilepsia focal o multifocal refractaria y un deterioro neuropsicológico y conductual grave [24,25]. La dieta cetogénica es una alternativa terapéutica eficaz y segura en estos pacientes, con una tasa de respondedores del 75-80% [24,25]. Se muestra como una terapia útil para la fase aguda de estado epiléptico y crisis agudas repetitivas, y también para la fase crónica de la epilepsia refractaria [24,25]. Los mejores resultados en cuanto al control de crisis y con respecto al pronóstico neurocognitivo se obtienen en aquellos casos en los que la dieta cetogénica se instauró precozmente, en las primeras dos semanas tras el inicio del síndrome FIRES [25]. En estos pacientes tratados con dieta cetogénica se objetiva una mejoría significativa en atención sostenida, memoria operativa, control de impulsos y funciones ejecutivas, de forma independiente al patrón de lesiones en la resonancia magnética cerebral [25]. Sin embargo, no existen grandes cambios evolutivos en los aspectos verbales. Esta mejoría cognitiva y conductual significativa con dieta cetogénica permite que los pacientes puedan retomar la escolarización [24,25].

Modelo autismo-epilepsia

Los efectos beneficiosos de la dieta cetogénica sobre las alteraciones del metabolismo oxidativo mitocondrial implicadas en algunos casos de trastornos del espectro autista, la experiencia positiva con dieta cetogénica en modelos animales de autismo, con o sin epilepsia, y la respuesta excelente de la dieta cetogénica en diversas etiologías genéticas y metabólicas del complejo autismo-epilepsia, sugieren que la dieta cetogénica puede ser una terapia alternativa eficaz para estos pacientes [26,27]. La tasa de respondedores a dieta cetogénica en el complejo autismo-epilepsia llega a alcanzar cifras del 75-100% [26]. En estos casos se objetiva una mejoría significativa en capacidad de aprendizaje global, nivel de atención sostenida e interacción social recíproca [27]. Sin embargo, el perfil conductual de estos pacientes, con grandes dificultades para tolerar cambios en la rutina de su alimentación cotidiana, hace muy laborioso conseguir un buen cumplimiento a largo plazo de la dieta cetogénica [26,27].

Conclusiones

La dieta cetogénica es una alternativa eficaz y segura para el tratamiento de las epilepsias infantiles refractarias que no responden adecuadamente a los FAE. La evidencia procedente de los estudios en modelos animales de deterioro cognitivo, con o sin epilepsia, tratados con dieta cetogénica, así como los resultados de los trabajos observacionales y aleatorizados que analizan los efectos de la dieta cetogénica en pacientes pediátricos con epilepsia, sugieren que esta dieta tiene un efecto neurocognitivo y conductual positivo. Esta mejoría es más evidente en los aspectos de estado de ánimo, nivel de alerta y actividad, atención sostenida e interacción social recíproca, y no se relaciona con el control de las crisis ni con la reducción en la dosis o número de los FAE. Por todo ello, se piensa actualmente que la dieta cetogénica tiene un efecto neuroprotector directo.

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Epilepsy, cognition and ketogenic diet

Introduction. Most individuals with epilepsy will respond to pharmacologic treatment; however, approximately 20-30% will develop medically refractory epilepsy. Cognitive side effects of antiepileptic drugs are common and can negatively affect tolerability, compliance, and long-term retention of the treatment. Ketogenic diet is an effective and well-tolerated treatment for these children with refractory epilepsy without any negative effect on cognition or behavior.

Aim. To review the current state of experimental and clinical data concerning the neuroprotective and cognitive effects of the ketogenic diet in both humans and animals.

Development. In different animal models, with or without epilepsy, the ketogenic diet seems to have neuroprotective and mood-stabilizing effects. In the observational studies in pediatric epilepsy, improvements during treatment with the ketogenic diet are reported in behavior and cognitive function, particularly with respect to attention, alertness, activity level, socialization, and sleep quality. One randomized controlled trial in patients with pediatric refractory epilepsy showed a mood and cognitive activation during ketogenic diet treatment.

Conclusions. Ketogenic diet shows a positive impact on behavioral and cognitive functioning in children and adolescents with refractory epilepsy. More specifically, an improvement is observed in mood, sustained attention, and social interaction.

Key words. Behavior. Cognition. Epilepsy. Ketogenic diet. Learning. Neurodevelopment.

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