Neurodesarrollo

Estudio aleatorizado controlado de la coherencia interhemisférica del electroencefalograma tras terapia asistida con delfines en niños con trastorno del espectro autista

P. Ortiz-Sánchez, F. Mulas, L. Abad-Mas, P. Roca, R. Gandía-Benetó [REV NEUROL 2018;66 (Supl. 1):S65-S70] PMID: 29516455 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.66S01.2017537

OPEN ACCESS

Volumen 66 | Número S01 | Nº de lecturas del artículo 16.906 | Nº de descargas del PDF 427 | Fecha de publicación del artículo 01/03/2018

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Introducción Pacientes y métodos Participantes Diseño de la investigación Procedimiento Análisis de los datos Resultados Discusión

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RESUMEN

Introducción El trastorno del espectro autista (TEA) es un trastorno del neurodesarrollo asociado con trastornos de la función ejecutiva, el lenguaje, la función emocional y la función social, cuyo sustrato anatomofuncional se relaciona con una desorganización de las conexiones funcionales cerebrales. El objetivo es investigar las conexiones cerebrales en sujetos con TEA mediante análisis de la coherencia interhemisférica (CIH) del electroencefalograma cuantificado y sus cambios tras la terapia asistida con delfines (TAD) frente a la intervención terapéutica sin delfines (ITSD).

Pacientes y métodos Se determinó la CIH en 44 sujetos con TEA antes de asignarse aleatoriamente a dos grupos de tratamiento: TAD (n = 22) e ITSD (n = 22). Los resultados se analizaron estadísticamente mediante el test de la ANOVA multimedida para los factores intrasujeto (tiempo) e intersujeto (TAD frente a ITSD).

Resultados La CIH mostró una reducción significativa (p < 0,05) para ambos grupos en las frecuencias delta, theta, beta y alfa (p < 0,001) en la región frontal anterior (F3-F4). Se halló también una reducción en la frecuencia alfa en la región central (C3-C4) (p < 0,05), y alfa (p < 0,05) y beta (p < 0,001) en la región temporal (T3-T4). En la intersección con el tratamiento específico (TAD), la coherencia en la banda alfa aumentó en Fp1-Fp2 (p < 0,05) y no descendió la delta en F3-F4 (p < 0,05).

Conclusión En niños de 5 años con TEA, la TAD aumenta la CIH en la región frontal anterior y estabiliza la tendencia a la reducción de la banda delta en la región frontal posterior. Palabras claveCoherencia interhemisférica TEA Terapia con delfines CategoriasNeuropediatría Técnicas exploratorias

TEXTO COMPLETO (solo disponible en lengua castellana / Only available in Spanish)

Introducción

El trastorno del espectro autista (TEA) se ha definido como un trastorno del neurodesarrollo en el que se asocian déficits en la función ejecutiva, lenguaje, funciones sociales y emocionales. Hoy se considera que una alteración de la red neuronal y sus interconexiones constituye la base anatomofuncional del trastorno [1-4].

La coherencia interhemisférica (CIH) es una representación numérica de la fuerza de la relación lineal de la actividad electroencefalográfica (EEG) entre dos canales diferentes. Un valor cercano a 100 indica una interrelación lineal [5]. La CIH mide el grado de similitud entre dos señales obtenidas en canales homólogos situados entre ambos hemisferios cerebrales, proporcionando información acerca del grado de conectividad entre las estructuras subyacentes al par de electrodos de registro. Un grado alto de coherencia entre dos señales EEG se ha interpretado como reflejo de una fuerte conectividad estructural o funcional entre las dos regiones corticales inmediatas al par de electrodos [6-8].

En los pacientes con TEA, la bibliografía describe alteraciones inespecíficas en el EEG, tales como persistencia de ritmos lentos, ausencia de ritmo alfa, desorganización de los ritmos de base y un exceso de osciladores de alta frecuencia [5]. También se ha descrito una asimetría interhemisférica en el sentido de una menor activación del hemisferio izquierdo, atribuible a problemas del lenguaje inherentes a la mayoría de los TEA [6,7].

Recientemente ha cobrado auge la terapia asistida con delfines (TAD), sin un soporte científico suficiente [8].

Nathanson et al habían informado que el programa de dos semanas Dolphin Human Therapy había incrementado de forma significativa el lenguaje, la expresión, la función motora gruesa y fina en niños con diversas discapacidades cuando se comparaba con los programas convencionales de terapias con una duración de más de seis meses [9].

Se ha asegurado que la TAD es efectiva para trastornos neurológicos tales como autismo, epilepsia, síndrome de Tourette, síndrome de Down, dislexia, síndrome de Angelman, síndrome de Williams y síndrome de Rett. Otros supuestos beneficios de la TAD incluyen aumento de la estimulación, mejoría de la memoria, incremento de las habilidades motoras, aumento del bienestar personal, reducción del estrés, la depresión y el dolor, y aumento de células T y endorfinas [8].

El objetivo ha sido realizar un trabajo exploratorio para analizar los cambios producidos a corto plazo en la CIH del trazado del EEG cuantificado (qEEG) de niños con TEA tras la intervención con un programa de TAD.

Pacientes y métodos

Participantes

Muestra de 48 niños de 4-5 años, que fueron remitidos por dos equipos expertos, con diagnóstico de TEA según criterios del DSM-IV-TR y una batería de pruebas que incluían ADI-R y ADOS-G. Los criterios de exclusión fueron: daño cerebral adquirido comórbido, TEA de alto rendimiento/síndrome de Asperger, fobia o miedo exagerado al agua o a los animales, crisis epilépticas, patologías altamente incapacitantes y patrones graves de conducta autoagresiva o heteroagresiva. La tasa de abandono fue del 8,3% (n = 4).

Diseño de la investigación

Asignación aleatoria a los grupos controlando únicamente las variables sexo y edad. Se midió la CIH en los niños de ambos grupos, TAD (n = 22) e intervención terapéutica sin delfines (ITSD; n = 22), antes y después de la intervención terapéutica. El grupo ITSD actuaba como control para la terapia específica con delfines, ya que era idéntico al grupo TAD en todas las variables, excepto en la presencia del delfín como apoyo para las actividades.

Procedimiento

Los padres de la muestra seleccionada firmaron el consentimiento informado.

Para el cálculo de la CIH se utilizaron para el registro electrodos en gorro modelo E1-DG/POZ-SM de Electro-Cap International, Ohio (localización de áreas cerebrales sistema 10-20 de Jaspers) [10]. La impedancia se mantuvo en 5-7 kΩ con E9 ECI electro-gel. Equipo de registro EEG: Bio-PC v. 12, 32 canales, Akonic S.A. (Buenos Aires, Argentina). Parámetros técnicos de registro: rechazo de modo común > 100 dB; filtro de baja frecuencia: 0,128 Hz; alta frecuencia: 70 Hz; filtro de alterna: 50 Hz; frecuencia de muestreo de la señal: 256 Hz.

La CIH se midió en los pares de canales Fp1-Fp2, F3-F4, F7-F8, C3-C4, T3-T4, T5-T6, P3-P4 y O1-O2 para las frecuencias agrupadas en bandas (delta: 0,5-4 Hz; theta: 4,5-8 Hz; beta: 13,5-30 Hz). La coherencia de cada banda se expresó como un porcentaje de 0 a 100 (siendo 0 la ausencia de coherencia, y 100, la coherencia máxima).

Tras la medición de la CIH se iniciaron las sesiones de intervención en el delfinario del Oceanogràfic de la Ciudad de las Artes y las Ciencias de Valencia (España).

Las intervenciones consistieron en tres sesiones semanales de 45 minutos en las mismas condiciones e instalaciones y con el mismo equipo humano, exceptuando la presencia o ausencia del delfín dentro de la piscina. La duración total de la intervención fue de 18 sesiones. El tiempo de una sesión se repartía en 25 minutos de preparación y juegos fuera del agua y 20 minutos en el agua con el delfín:

Sesiones del grupo TAD. Las sesiones comenzaban con una anticipación mediante pictogramas para pasar a los juegos diseñados para enseñar las habilidades comunicativas. Los juegos que incluían al delfín consistían en acariciar y nombrar diferentes partes del animal, formularle preguntas con respuesta de ‘sí’ o ‘no’, pedirle (a través de gestos) que realizase acciones, alimentarlo, desplazamientos a lo largo de la piscina propulsados por el animal, y flotar juntos.
Sesiones del grupo ITSD. El tiempo dedicado a interaccionar con el delfín fue sustituido por similares actividades lúdicas con el terapeuta, dentro de la piscina.

Tras las la finalización de la última sesión de la fase de intervención se midió de nuevo la CIH.

Análisis de los datos

La coherencia para las diversas frecuencias y electrodos se trató con el programa estadístico SPSS v. 12 en el Departamento de Psicología de la Universidad Católica San Vicente Mártir de Valencia mediante un análisis de la varianza (ANOVA) de medidas repetidas, calculándose la interacción, pre y post con tratamiento.

Resultados

Los resultados de la CIH media (± desviación estándar) de los grupos se muestran en la tabla.

Tabla. Media de la coherencia interhemisférica de cada banda de frecuencias en las regiones analizadas.
		Delta		Theta		Alfa		Beta
		ITSD	TAD	ITSD	TAD	ITSD	TAD	ITSD	TAD
Fp1-Fp2	Pre	81,14 (71-90)	77,42 (68-86)	81,16 (71-91)	79,45 (69-89)	80,07 (70-89)	76,00 (66-85)	67,16 (60-73)	74,16 (67-80)
	Post	75,24 (67-82)	85,06 (77-92)	75,22 (66-83)	81,28 (78-95)	69,09 (59-78)	82,91 (73-92)	61,63 (53-69)	73,91 (65-81)
	p	NS		NS		^c		NS
F3-F4	Pre	70,07 (62-78)	71,79 (63-79)	67,45 (58-76)	72,38 (63-81)	64,04 (54-73)	69,33 (60-78)	50,37 (41-58)	71,72 (53-70)
	Post	54,30 (42-66)	69,18 (56-81)	52,30 (39-64)	69,64 (57-82)	49,80 (38-61)	65,42 (53-76)	43,02 (33-52)	57,99 (48-67)
	p	^a,c		^a		^a		^b
F7-F8	Pre	51,93 (44-59)	54,64 (47-61)	55,66 (47-64)	59,59 (51-67)	54,89 (46-63)	56,82 (48-65)	42,70 (35-50)	44,65 (37-51)
	Post	52,87 (44-61)	63,10 (54-71)	56,71 (47-66)	66,69 (57-76)	51,27 (42-59)	60,95 (52-69)	42,45 (35-49)	50,21 (43-56)
	p	NS		NS		NS		NS
C3-C4	Pre	61,92 (56-67)	59,96 (54-65)	58,27 (52-63)	59,48 (54-64)	54,69 (48-61)	55,42 (49-61)	51,84 (47-56)	51,49 (46-56)
	Post	59,54 (52-67)	57,65 (50-65)	54,75 (48-61)	53,77 (47-60)	50,45 (43-56)	49,00 (42-55)	51,34 (44-58)	47,94 (41-54)
	p	NS		NS		^a		NS
T3-T4	Pre	53,69 (48-58)	53,50 (48-58)	55,71 (50-61)	55,96 (50-61)	52,87 (46-58)	52,70 (46-58)	39,91 (36-43)	42,65 (39-46)
	Post	54,65 (48-61)	56,47 (50-62)	52,19 (45-59)	56,58 (49-63)	45,58 (39-51)	48,15 (41-54)	34,12 (29-38)	36,82 (32-41)
	p	NS		NS		^a		^b
T5-T6	Pre	49,79 (42-57)	45,64 (38-52)	50,48 (43-57)	48,11 (40-55)	44,86 (37-52)	43,07 (35-50)	37,00 (30-43)	36,33 (29-42)
	Post	53,75 (47-59)	45,58 (39-52)	49,51 (42-56)	46,01 (39-52)	40,90 (34-57)	39,35 (33-45)	38,72 (32-44)	34,06 (27-40)
	p	NS		NS		NS		NS
P3-P4	Pre	64,13 (53-74)	55,79 (45-66)	60,02 (48-71)	54,71 (43-66)	57,24 (45-68)	49,51 (37-61)	56,12 (48-63)	46,50 (39-53)
	Post	66,71 (59-73)	54,68 (47-61)	64,56 (56-72)	53,59 (45-71)	56,82 (49-64)	47,36 (39-55)	55,50 (47-63)	43,83 (35-52)
	p	NS		NS		NS		NS
O1-O2	Pre	46,60 (37-55)	38,74 (29-47)	46,08 (37-55)	41,44 (32-50)	41,38 (32-50)	39,81 (31-48)	44,78 (38-50)	39,34 (33-45)
	Post	50,37 (42-57)	41,98 (34-49)	46,74 (39-54)	39,65 (32-47)	43,00 (36-49)	34,42 (27-41)	46,92 (39-54)	38,90 (31-46)
	p	NS		NS		NS		NS
^a ITSD + TAD, p < 0,05; ^bITSD + TAD, p < 0,001; ^cTAD, p < 0,05. NS: no significativo.

Las diferencias en las coherencias medias antes y después de la terapia (pre y post) se muestran en cada una de las bandas de frecuencia, en cada uno de los pares de electrodos del sistema 10-20 a través de los hemisferios izquierdo y derecho.

Los valores del nivel de significación (p) se muestran en los contrastes en los dos análisis: en el factor intrasujeto y en el factor intersujeto. En el factor intrasujeto, el test sólo tiene en cuenta el análisis previo y el análisis posterior a la intervención, sin tomar en consideración si en dicha intervención hubo interacción con el delfín (TAD) o, por el contrario, no existió interacción (ITSD), lo cual muestra el efecto de la intervención en conjunto (TAD + ITSD). En el segundo análisis se analiza la interacción con el tratamiento, considerando tratamiento la interacción con el delfín, por lo que los resultados muestran los cambios habidos en la coherencia de los estudios pre y post, atribuibles únicamente a la interacción con el delfín (subíndice ‘c’ en la tabla).

Los resultados muestran una diferencia en la coherencia significativa para ambas intervenciones (sin considerar el tipo de tratamiento, tanto en la TAD como en la ITSD) en las frecuencias delta, theta, alfa y beta en los electrodos F3-F4. En todas ellas, la coherencia media disminuyó en la evaluación post.

También en los electrodos T3-T4 resulta significativo el descenso observado para las frecuencias alfa y beta para ambas intervenciones.

En los electrodos C3-C4 resulta significativo el descenso de la coherencia media observado en la banda de frecuencias alfa, en ambas intervenciones.

Se evaluó la interacción pre-postratamiento en los grupos TAD e ITSD, obteniéndose resultados significativos en los electrodos Fp1-Fp2, en los cuales el grupo TAD mostró un aumento en la coherencia media de la banda alfa, en la evaluación posterior. En los electrodos F3-F4 de este grupo TAD, la coherencia media de la banda delta se mantuvo en los valores del análisis previo a la intervención. Por su parte, en el grupo ITSD, en los electrodos Fp1-Fp2 y F3-F4 disminuyó la coherencia de la banda delta, por ello resulta significativo el mantenimiento de los valores medios de la banda delta en F3-F4.

Discusión

Los resultados obtenidos muestran que la terapia influye significativamente en la CIH y que parte se debe al tratamiento de interacción con el delfín. Sin embargo, el estado actual de los conocimientos de la CIH no permite deducir hasta qué punto los cambios observados representan efectos beneficiosos.

Según Cantor et al [11] y Murias et al [12], la CIH en pacientes con TEA está aumentada en determinadas frecuencias y regiones de cerebro. En nuestro estudio hemos observado que la intervención, con o sin interacción con animal (grupos TAD + ITSD), disminuye la CIH. Concretamente, en regiones anteriores del cerebro, en especial las áreas frontales, disminuye la coherencia en todas las frecuencias (Fig. 1, F3-F4). También en las áreas más posteriores (C3 y C4 y T3 y T4), donde las coherencias ya eran menores que en las áreas anteriores en los análisis pretratamiento, las bandas alfa y beta muestran una disminución de la coherencia en cualquiera de las dos intervenciones TAD y ITSD, observándose una disminución significativa de esta banda en la región central y temporal (Fig. 1).

Figura 1. Esquema resumen que muestra las coherencias que cambiaron de forma significativa en el análisis pre-post sin tener en cuenta el delfín (cambios efectuados por ambos grupos ITSD + TAD; n = 44). Las diversas frecuencias están representadas por colores. Las flechas que van por debajo de la línea horizontal de puntos fueron coherencias que disminuyeron en la evaluación postintervención con respecto a la coherencia preintervención.

En el caso del grupo TAD, la coherencia en el rango alfa de los lóbulos frontopolares (Fp1 y Fp2) aumenta, y en F3 y F4 las frecuencias delta se mantienen iguales que en el análisis pretratamiento, mientras que en el grupo ITSD descendían en esta misma región (Fig. 2).

Figura 2. Esquema resumen que muestra las coherencias que cambiaron de forma significativa (p < 0,05) en el análisis pre-post teniendo en cuenta el factor delfín (pre-postratamiento). Las diversas frecuencias están representadas por colores. Las flechas que van por debajo de la línea horizontal de puntos fueron coherencias que disminuyeron en la evaluación postintervención con respecto a la coherencia preintervención. La flecha que va por encima de la línea de puntos indica que la coherencia aumentó en la evaluación postintervención.

Como la CIH se relaciona con el grado de sincronización de las poblaciones neuronales, la disminución de la coherencia en dichas poblaciones indicaría una menor sincronización. Dado que la disminución de la sincronización se relaciona con el tratamiento y con la mejoría global de los tests neuropsicológicos [datos pendientes de publicación], podría constituir un efecto beneficioso, mientras que en otras poblaciones neuronales, especialmente en áreas frontopolares, el efecto beneficioso de la terapia está representado por un aumento de su sincronía.

Los estudios con imágenes por tensor de difusión han mostrado una afectación en los tractos de fibras principales en el cerebro de niños y adultos con TEA, en el sentido de una disminución de los tractos fundamentalmente en regiones como el cuerpo calloso y el haz del cíngulo (aunque los niños presentan un patrón diferente) [13].

Por otra parte, los estudios de conectividad funcional con resonancia magnética muestran hallazgos en los dos sentidos: unos indican que la conectividad funcional está reducida y otros que está aumentada. Estos resultados conducen a un modelo de trastorno de la diferenciación o ‘esculpido’ de las redes neuronales del cerebro en el TEA [13].

Los estudios de conectividad mediante EEG no son exactamente superponibles a los estudios de imagen. En primer lugar, porque no tienen la resolución espacial de éstos, y en segundo lugar, porque lo que miden es la actividad postsináptica dinámica de la corteza cerebral a escasos milímetros del electrodo de registro. Sin embargo, Murias et al [12] han encontrado mediante estudios de análisis espectral y coherencia EEG que los pacientes adultos con TEA tienen una conexión funcional de las frecuencias alfa del lóbulo frontal disminuidas con el resto del lóbulo frontal, hallazgo consistente con la teoría de la hipoconectividad (underconnectivity) desarrollada por Just et al [14,15]. En la frecuencia theta, Murias et al encuentran una coherencia aumentada, lo cual sugiere una sobreconectividad local en los pacientes con TEA, especialmente dentro del hemisferio frontal izquierdo y la corteza temporal [12].

Estos hallazgos pueden indicar que en los pacientes con TEA existe un aumento de fibras de asociación de rango corto. Este aumento de fibras cortas en detrimento de fibras largas conduce a una disminución del procesado global de la información. De acuerdo con Murias et al [12], los pacientes con TEA tienen un incremento de los osciladores en el rango theta, lo cual parece reflejar procesos neocorticales dominantes, mientras que los osciladores alfa representarían fenómenos globales.

Nuestros hallazgos son congruentes con la teoría de la sobreconectividad local e hipoconectividad global. Así, interpretamos que la disminución de la coherencia en las frecuencias lentas y en áreas posteriores supone una mejoría, al disminuir la conectividad de procesos corticales locales. Del mismo modo interpretamos el aumento de las frecuencias alfa en áreas frontopolares como un efecto beneficioso, ya que indicaría una mejoría de la conectividad cortical global. Nuestro estudio muestra que ambos fenómenos son atribuibles a la interacción con el delfín.

Coben et al [16] han encontrado que la CIH de los pacientes con TEA está disminuida con respecto a los sujetos control, por lo que está de acuerdo con el modelo de hipoconectividad en el TEA. Sin embargo, nuestro estudio muestra que, tras la terapia, la coherencia disminuye en el grupo con TEA.

No es descartable un efecto beneficioso de la interacción con delfines sobre los pacientes con TEA, ya que también existen pruebas de un efecto sustancial en la mejoría de los síntomas depresivos en adultos, tras dos semanas de tratamiento, cuando se comparó con un programa equivalente de natación y buceo en plena naturaleza [17].

En el principio de los estudios con delfines, Nathanson et al habían invocado el sónar del delfín como emisor de ultrasonidos como una posible explicación de la superioridad de la mejoría de la TAD, suponiendo que incrementaría los ritmos cerebrales alfa relacionados con una disminución de la ansiedad [9]. Además de que la hipótesis del sónar no resulta plausible, un metaanálisis reciente ha encontrado que la terapia asistida con animales (delfines y no delfines, y por tanto no relacionados con los ultrasonidos) también mostraba beneficios moderados en los síntomas del TEA [18]. En este sentido, O’Haire ha llevado a cabo una revisión sistemática de los trabajos publicados sobre intervención asistida con animales en el TEA. En esta revisión se concluye que existen pruebas preliminares que soportan la intervención asistida con animales en individuos con TEA, ya que producen un incremento de la interacción social y la comunicación y reducen los problemas de conducta, la gravedad del autismo y el estrés [19].

Cuando se comparan las mejorías en el tratamiento con animales frente a los tratamientos con juguetes se observa que el grupo de TEA que interactúa con animales presenta mejores resultados, y esto se asocia a un mejor estado de ánimo, más tiempo sonriendo, más risas y menos rabietas [20].

En estos efectos de los animales sobre los niños con TEA podrían residir los fundamentos de los cambios neurofisiológicos observados. En los niños con discapacidad, el animal constituye un factor añadido de mejoría, un ‘colchón’ social que disminuye la alerta del sistema autónomo, como se ha demostrado en estudios neurofisiológicos en los que se midió la resistencia eléctrica de la piel [21].

En conclusión, la intervención terapéutica sobre niños con TEA produce cambios significativos en la CIH medida mediante qEEG. Parte de los cambios observados en la CIH son atribuibles únicamente a la interacción con el delfín y consisten fundamentalmente en un aumento de la coherencia alfa en regiones anteriores del lóbulo frontal.

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Randomised controlled study of inter-hemispheric electroencephalographic coherence following assisted therapy with dolphins in children with autism spectrum disorders

Introduction. Autism spectrum disorder (ASD) is a neurodevelopmental disorder associated with impairments in executive function, language, emotional function, and social function. Its anatomofunctional substrate is related to a disorganization of the brain’s functional connections. The aim is to investigate the cerebral connections in subjects with ASD through the analysis of the interhemispheric coherence (IHC) of the quantified electroencephalogram and its changes after dolphin assisted therapy (DAT) versus therapeutical intervention without dolphins (TIWD).

Patients and methods. The IHC was determined in 44 subjects with ASD before randomly assigning them to two therapeutic groups: DAT (n = 22) and TIWD (n = 22). The results were statistically analyzed through the multi-measure ANOVA test for within-subject (time) and between-subject (DAT vs TIWD) factors.

Results. The IHC showed a significant reduction (p < 0.05) for both groups in the delta, theta, beta, and alpha frequencies (p < 0.001) in the anterior frontal region (F3-F4), alpha in the central region (C3-C4) (p < 0.05), and alpha (p < 0.05) and beta (p < 0.001) in the temporal region (T3-T4). In the intersection with the specific treatment (DAT), the coherence in the alpha band increased in Fp1-Fp2 (p < 0.05), and the delta did not decline in F3-F4 (p < 0.05).

Conclusion. In 5-year-old children with ASD, DAT increases the IHC in the anterior frontal region and stabilizes the tendency to reduce the delta band in the posterior frontal region.
Key words. ASD. Dolphin assisted therapy. Interhemispheric coherence.

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