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Reconocimiento de emociones básicas y sus principales confusores en la demencia tipo Alzheimer

F. Cossini, C. Cuesta, W. Rubinstein, D. Politis [REV NEUROL 2019;69:363-369] PMID: 31657448 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.6909.2019010

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Volumen 69 | Número 09 | Nº de lecturas del artículo 24.924 | Nº de descargas del PDF 576 | Fecha de publicación del artículo 01/11/2019

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Introducción Reconocimiento facial de emociones básicas y su afectación en la enfermedad de Alzheimer Cuántas son las emociones básicas: postulados desde diferentes teorías Principales confusores entre las emociones básicas Pacientes y métodos Participantes Instrumentos Procedimiento Análisis estadístico Resultados Discusión

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RESUMEN

Introducción En la demencia tipo Alzheimer se suele observar alteración en el reconocimiento de las emociones básicas. Aunque existe cierto consenso en que las emociones básicas son seis, trabajos más recientes concluyen que puede haber una combinación entre miedo/sorpresa y asco/enojo. Este patrón no está investigado en la demencia tipo Alzheimer.

Objetivos Evaluar si los principales confusores son significativos para determinar la cantidad de emociones básicas y estudiar cuáles son los principales confusores entre emociones que se manifiestan en los pacientes con demencia tipo Alzheimer.

Pacientes y métodos Se evaluó a 28 pacientes con la batería de reconocimiento facial de emociones básicas.

Resultados Los porcentajes más elevados de elección para cada emoción, que proceden de las respuestas correctas, corresponden a los principales factores de confusión (miedo × sorpresa, sorpresa × miedo y asco × enojo). Se encontraron diferencias significativas entre miedo correcto/sorpresa × miedo, sorpresa correcta/miedo × sorpresa, enojo correcto/asco × enojo y asco correcto/enojo × asco.

Conclusiones Estos resultados estarían apoyando la teoría clásica planteada sobre la existencia de seis emociones básicas. Respecto a los confusores emocionales, nuestros resultados coinciden parcialmente con estudios que encontraron que los principales errores se presentan entre enojo/asco y sorpresa/miedo. Como excepción, en nuestra muestra encontramos que cuando la respuesta correcta es enojo, la respuesta más común de los pacientes es miedo. Palabras claveConfusores Demencia Emociones básicas Enfermedad de Alzheimer Reconocimiento facial CategoriasDemencia Neurodegeneración Neuropsiquiatría

TEXTO COMPLETO (solo disponible en lengua castellana / Only available in Spanish)

Introducción

Reconocimiento facial de emociones básicas y su afectación en la enfermedad de Alzheimer

La emoción es una de las funciones más complejas para su estudio. La definimos como un conjunto de respuestas fisiológicas que surgen de la comunicación entre distintas partes del cerebro y el cerebro y distintas partes del cuerpo a través de vías neurales [1]. La amígdala y la ínsula se consideran particularmente importantes para el reconocimiento facial de las emociones. Se ha comprobado la activación de la amígdala frente a la percepción de rostros familiares [2,3] y expresiones de miedo [4,5]. La ínsula, por su parte, se relaciona con el procesamiento de estímulos aversivos. En conexión con el tálamo, la ínsula participa en el procesamiento de expresiones de asco [6,7].

La emoción se caracteriza por ser un fenómeno multicomponente, dirigido a un objeto específico y con una duración breve en comparación con otras funciones afectivas (sentimientos). Cuando se habla de procesamiento, no sólo se incluye la percepción de la emoción, sino también la respuesta emocional surgida a partir de ella [8].

Las emociones denominadas ‘básicas’ o ‘primarias’ son las que se caracterizan por ser discretas y universales. No sólo se diferencian entre sí en su expresión, sino también en el contexto en el cual surgen, en su interpretación y en la respuesta que de ellas se desprende. Son innatas y no determinadas por factores culturales y sociales [9,10].

Se consideran emociones ‘secundarias’ las derivadas de las emociones primarias. Surgen de la conjunción de emociones básicas y se amoldan por la experiencia y el aprendizaje social por el cual atraviesa el sujeto, y se ven afectadas por componentes socioculturales [11,12].

Es frecuente observar en la enfermedad de Alzheimer una alteración en el procesamiento emocional [13-15].

La enfermedad de Alzheimer es una enfermedad neurodegenerativa de tipo progresivo. Su cuadro clínico se caracteriza por afectación de la memoria (imposibilidad para adquirir y recuperar información nueva) y por lo menos de uno de los siguientes dominios cognitivos: razonamiento, manejo de tareas complejas y juicio, habilidades visuoespaciales, funciones lingüísticas (habla, lectura y escritura), personalidad y comportamiento. Los síntomas cognitivos y conductuales propios del cuadro son causales de las alteraciones funcionales observadas en los pacientes con enfermedad de Alzheimer [16].

Se ha estudiado el reconocimiento facial de emociones básicas en pacientes con enfermedad de Alzheimer [17-19]. Los resultados arrojados en estos trabajos demuestran en los sujetos un rendimiento significativamente menor en tareas de interpretación de expresiones faciales emocionales básicas, en comparación con un grupo de sujetos sin lesiones neurológicas comprobadas. Esto posiblemente se deba a que desde etapas tempranas de la enfermedad de Alzheimer se puede observar, a través de los estudios de neuroimágenes, una disminución volumétrica de la amígdala [20-22]. La atrofia presente en esta región explicaría la alteración en el procesamiento emocional de expresiones faciales que se observa en numerosos pacientes con enfermedad de Alzheimer [23].

Son menos los estudios que han centrado su atención en el estudio de un posible tratamiento rehabilitador a esta alteración frecuentemente observada en la enfermedad de Alzheimer. Un trabajo reciente [24] postula la eficacia de un tratamiento combinado de rehabilitación del reconocimiento de emociones y estimulación cognitiva en comparación con la estimulación cognitiva como tratamiento único y el tratamiento usual brindado a estos pacientes (fármacos anticolinesterásicos o memantina, según indicación).

Cuántas son las emociones básicas: postulados desde diferentes teorías

Tradicionalmente, se ha aceptado la teoría clásica de Ekman [25-27] de que son seis las emociones básicas: alegría, tristeza, sorpresa, miedo, asco y enojo. Un estudio reciente de Jack et al [28] cuestiona este modelo y sostiene que, en una primera instancia del procesamiento emocional, de percepción fisiológica de la expresión facial, no es posible una distinción entre las seis emociones básicas, debido a que la información transmitida es limitada y no suficiente para una adecuada categorización. Este trabajo postula que las emociones de asco/enojo, por un lado, y miedo/sorpresa, por el otro, podrían considerarse unidades emocionales discretas. Esto se debe a las características morfológicas compartidas entre las dos emociones de ambos pares, por ejemplo, el arqueo de las cejas en las emociones de miedo y sorpresa, o el fruncimiento del entrecejo y la boca en las emociones de asco y enojo. Ekman y Wallace [29] plantean que nuestro rostro es capaz de manifestar hasta 10.000 expresiones a partir de la combinación de movimientos faciales llamados unidades de acción. Algunas de estas unidades de acción son compartidas en la expresión de distintas emociones, como ocurre con el enojo con asco y el miedo con sorpresa.

Esto llevaría a desestimar la teoría clásica de las emociones básicas y, en su lugar, plantear cuatro: alegría, tristeza, asco/enojo y sorpresa/miedo.

Principales confusores entre las emociones básicas

Una serie de estudios observó confusiones regulares entre las seis emociones básicas, tanto en sujetos sanos como en sujetos con lesiones focales. Palermo y Coltheart [30] declararon en su estudio una confusión sistemática entre las emociones de miedo y sorpresa. Calvo y Lundqvist [31] plantearon como principales confusores de las emociones miedo/sorpresa y asco/enojo, agregando como tercer confusor a la tristeza por asco y enojo. Ambos estudios se realizaron en sujetos sanos. La limitación de estos trabajos es que ninguno de ellos ha llevado a cabo un tratamiento estadístico de sus datos que permita comprender el significado de los resultados.

En la bibliografía actual no encontramos investigaciones que hayan evaluado la teoría moderna [28] de las cuatro emociones básicas en pacientes con enfermedad de Alzheimer. Por tanto, el primer objetivo será evaluar si los principales confusores establecidos en el trabajo mencionado son lo suficientemente significativos para postular que las emociones básicas pueden reducirse a cuatro unidades emocionales o, por el contrario, si se debería seguir apoyando la teoría de las seis emociones básicas. A su vez, y como segundo objetivo del estudio, nos proponemos estudiar cuáles son los principales confusores entre emociones que se manifiestan en los pacientes con demencia tipo Alzheimer.

Pacientes y métodos

Participantes

Se evaluó a 28 sujetos con diagnóstico de demencia tipo Alzheimer [16] mayores de 65 años y con escolaridad menor de 12 años. Diecisiete sujetos tuvieron una puntuación global en el Clinical Dementia Rating [32] de 1, y los 11 restantes, de 0,5. La muestra fue seleccionada a partir de pacientes que concurrieron al laboratorio de deterioro cognitivo del Hospital Interzonal de Agudos Eva Perón. Se excluyó de la muestra a los sujetos con antecedentes de otras enfermedades neurológicas, del desarrollo o trastornos psiquiátricos.

A todos se les realizó una tomografía axial computarizada, una resonancia magnética de cerebro, un examen neurológico y estudios de laboratorio. Todos fueron evaluados con el test minimental de Folstein (MMSE) [33,34] de cribado. Además, se administró una batería neuropsicológica que incluye el test de aprendizaje verbal de California, los dígitos directos e inversos, la fluencia verbal fonológica, la batería neuropsicológica española [35], la figura compleja de Rey [36], el test de denominación por confrontación visual de Boston [37], la fluencia verbal semántica (animales) [38], el Trail Maiking Test A y B [39], la escala de evaluación de la enfermedad de Alzheimer-cognitiva (ADAS-Cog) [40] y el Wisconsin Card Sorting Test, 64 Card Version [41].

Como grupo control, se evaluó a 18 sujetos con una edad media de 72,61 ± 8,08 años y escolaridad de 8 ± 3,05 años. Se consideraron como criterios de exclusión de la muestra: antecedentes de enfermedades neurológicas o del desarrollo, trastornos psiquiátricos y una puntuación bruta inferior a 24 en el MMSE [33,34]. La media de rendimiento de los sujetos en el MMSE fue de 28 puntos.

Instrumentos

A todos los participantes se les administró la batería de reconocimiento facial de emociones básicas de Tabernero y Politis [42], basada en el trabajo de Calder [43].

Se tomaron tres tareas (selección, apareamiento y denominación) de 60 láminas cada una, con 10 láminas correspondientes a cada una de las seis emociones básicas: alegría, tristeza, asco, sorpresa, enojo y miedo [9,10].

Para las tareas de selección y apareamiento, las fotografías se distribuyeron de manera aleatoria de forma que no quedara en una lámina la misma persona expresando distintos estados emocionales. Todas las tareas contaron con dos ítems de prueba. El orden de administración de las pruebas se correspondió con el orden mencionado más arriba. El tiempo de exposición de cada lámina no se tuvo en cuenta para ninguna de las tareas. Antes de iniciar las pruebas específicas de reconocimiento facial de emociones se administró una tarea de identificación para descartar alteraciones en el reconocimiento de rostros.

Procedimiento

Antes de la administración de la batería, se solicitó a los participantes o acompañantes que firmaran un consentimiento informado, avalando su participación voluntaria en el estudio.

Con una prueba de identificación facial, de 14 láminas con dos fotografías cada una, se descartó la presencia de prosopagnosia. Se pidió a los sujetos que decidieran, entre las dos fotos que les presentaron, si pertenecían o no a la misma persona. Se excluyó de la muestra a los sujetos con puntuación menor de 10 puntos. Luego se les administró la batería de reconocimiento facial de emociones básicas.

Para los fines de este estudio, se consideraron las respuestas correctas y los tipos de errores cometidos por los participantes.

Análisis estadístico

Para estudiar los confusores se generaron nuevas variables a través de los errores cometidos en el reconocimiento de las emociones del instrumento considerado, que fueron: miedo × sorpresa, asco × enojo, sorpresa × miedo, enojo × asco, asco correcto, miedo correcto, sorpresa correcta y enojo correcto.

Se utilizó el test de Shapiro-Wilk para probar la hipótesis de normalidad de las variables de interés. Al presentar distribuciones normales, se procedió con la estadística paramétrica. Se utilizó el estadístico t de Student de muestras pareadas para comparar el rendimiento en el grupo de pacientes con demencia tipo Alzheimer, y también se empleó para muestras independientes con el fin de comparar el rendimiento de confusores entre demencia tipo Alzheimer y controles. En todos los casos se consideró como significativo un valor p < 0,05. El análisis estadístico se realizó con el programa SPSS v. 18.

Resultados

No se hallaron diferencias significativas entre los dos grupos para las variables de base edad (t = 0,263; p = 0,794) y escolaridad (t = 1,751; p = 0,362).

En la tabla I se muestran las medias y desviaciones estándares de la muestra de estudio. Los datos de las pruebas denominación, apareamiento y selección muestran las medias y desviaciones estándares de las respuestas correctas; al igual que en las variables miedo, asco, sorpresa y enojo. En los casos de miedo × sorpresa, sorpresa × miedo, enojo × asco y asco × enojo se expresan las medias y desviaciones estándares de los errores principales.

Tabla I. Datos demográficos y rendimiento de pacientes con demencia tipo Alzheimer.
	Media	Desviación estándar
Edad	73	9,42
Escolaridad	5	2,73
Denominación	37,05	6,91
Selección	41,05	8,61
Apareamiento	32,82	9,40
Miedo correcto	7,78	3,94
Miedo × sorpresa	13,96	4,15
Sorpresa correcta	18,46	4,87
Sorpresa × miedo	5,25	2,48
Enojo correcto	13,07	3,82
Enojo × asco	4,71	2,22
Asco correcto	20,71	3,80
Asco × enojo	4,75	2,50

En la tabla II se muestran los pacientes que presentan alteración en cada una de las pruebas que compone la batería de reconocimiento facial de emociones utilizando la puntuación estandarizada Z a través de las medias y desviaciones estándares de un grupo control. En la prueba de denominación, el 82,14% presentó alteraciones; en la prueba de selección, el 85,71%, y en la de apareamiento, el 75%.

Tabla II. Puntuaciones estandarizadas (Z) de las pruebas de la batería de reconocimiento facial de emociones básicas; la puntuación patológica (Z < –1,50) se muestra en cursiva.
	Denominación	Selección	Apareamiento
Sujeto 1	–3,73	–3,27	–3,51
Sujeto 2	–2,89	–6,32	–4,48
Sujeto 3	–2,89	–2,66	–1,33
Sujeto 4	–0,08	1,62	–0,84
Sujeto 5	–6,81	–0,52	0,61
Sujeto 6	–1,20	0,70	0,86
Sujeto 7	–0,92	–0,52	0,37
Sujeto 8	–6,81	–2,96	–5,93
Sujeto 9	–4,01	–5,71	–5,21
Sujeto 10	–4,85	–4,80	–5,93
Sujeto 11	–2,89	–3,27	–4,48
Sujeto 12	–4,85	–5,10	–4,48
Sujeto 13	–1,48	–2,05	–2,30
Sujeto 14	–6,53	–3,88	–3,75
Sujeto 15	–3,73	–4,80	–2,54
Sujeto 16	–3,45	–3,27	–4,48
Sujeto 17	–2,33	–5,41	–2,54
Sujeto 18	–3,17	–5,71	–6,90
Sujeto 19	–4,85	–4,49	–4,24
Sujeto 20	–3,73	–2,96	–1,08
Sujeto 21	–4,29	–2,35	–4,72
Sujeto 22	–6,53	–10,60	–5,93
Sujeto 23	–0,64	–2,35	–0,84
Sujeto 24	–3,17	–4,80	–3,51
Sujeto 25	–5,97	–4,49	–2,54
Sujeto 26	–2,05	–2,05	–3,51
Sujeto 27	–5,41	–3,73	–5,97
Sujeto 28	–4,29	–4,29	–6,53

Se observa normalidad en la distribución de las variables de interés.

Si se tienen en cuenta las respuestas correctas e incorrectas de la muestra por cada emoción, se observa que la emoción que peor se reconoce es el enojo, con un 43,43% de respuestas correctas, seguida por el miedo (46,2%), la tristeza (59,54%), la sorpresa (60,34%), el asco (68,04%) y, por último, la alegría (87,47%). Además, los mayores porcentajes de elección por cada emoción que proceden de respuestas correctas les corresponden a los principales confusores (miedo × sorpresa, sorpresa × miedo y asco × enojo). La única excepción se presenta cuando la respuesta correcta es el enojo, en la que su mayor confusor es el miedo (Tabla III).

Tabla III. Porcentaje de errores de cada emoción.
	Asco	Miedo	Alegría	Enojo	Sorpresa	Tristeza
Asco	0	12,99	3,15	51,18	8,27	24,41
Miedo	10,43	0	4,08	21,32	48,07	16,10
Alegría	4,12	20,62	0	5,15	60,82	9,28
Enojo	27,56	31,84	3,42	0	12,39	24,79
Sorpresa	4,09	45,28	25,79	15,72	0	9,12
Tristeza	27,33	22,22	6,61	31,83	12,01	0
Las columnas indican la respuesta correcta, mientras que las filas indican las respuestas de los pacientes.

Para comparar las respuestas correctas con sus principales confusores de las variables de interés se utilizó la prueba t para muestras pareadas. Se encontraron diferencias significativas entre miedo correcto/sorpresa × miedo, sorpresa correcta/miedo × sorpresa, enojo correcto/asco × enojo y asco correcto/enojo × asco (Tabla IV).

Tabla IV. Comparación de medias para muestras pareadas entre respuestas correctas y principales confusores.
	t	Intervalo de confianza		p
		Inferior	Superior
Miedo correcto	8,581	6,630	10,798	0,000
Sorpresa × miedo
Sorpresa correcta	11,946	8,844	12,512	0,000
Miedo × sorpresa
Enojo correcto	9,956	6,606	10,036	0,000
Asco × enojo
Asco correcto	17,203	14,091	17,908	0,000
Enojo × asco

Al comparar las respuestas correctas y los principales confusores entre la muestra de demencia tipo Alzheimer y la de controles, no se hallaron diferencias significativas en los errores miedo × sorpresa y enojo × asco (Tabla V).

Tabla V. Comparación de rendimiento entre controles y pacientes con demencia tipo Alzheimer.
	Diferencia de medias	p
Miedo	4,647	0,001 ^a
Miedo × sorpresa	–0,619	0,580
Sorpresa	7,425	0,001 ^a
Sorpresa × miedo	–2,194	0,002 ^a
Asco	5,730	0,001 ^a
Asco × enojo	–1,861	0,007 ^a
Enojo	8,373	0,001^a
Enojo × asco	–1,270	0,054
^a Diferencia estadísticamente significativa.

Discusión

Debido al alto porcentaje de alteración en cada una de las pruebas que compone la batería de reconocimiento facial de emociones básicas, podemos inferir que este proceso se encuentra alterado en la demencia tipo Alzheimer. Este hallazgo puede explicar en parte los síntomas conductuales que presentan estos pacientes.

Respecto a los confusores emocionales, podemos concluir que los resultados coinciden parcialmente con lo planteado por Palermo y Coltheart [30] y Calvo y Lundqvist [31], quienes encontraron que los principales errores se presentan entre enojo/asco y sorpresa/miedo. Como excepción, en nuestra muestra encontramos que cuando la respuesta correcta es enojo, la respuesta más común de los pacientes es miedo. Dicho resultado podría explicarse por la afectación de la amígdala que se presenta en los primeros estadios de la enfermedad [44]. No sólo esta estructura cerebral sirve para el reconocimiento del miedo, sino que también participa en el reconocimiento y la reacción de enojo [45]. Ambas emociones fueron las menos reconocidas en los pacientes de la muestra.

Al realizar un análisis comparativo se observa que ambos grupos reconocen de forma combinada miedo con sorpresa y enojo con asco, lo que puede deberse a que estas emociones comparten rasgos faciales, pero al realizar un análisis estadístico entre los tipos de errores y las respuestas correctas, observamos que hay diferencias significativas entre ambos a favor de las últimas. Estos resultados estarían apoyando la teoría clásica planteada por Ekman sobre la existencia de seis emociones básicas y desestimaría lo concluido por Jack et al acerca de que las emociones básicas podrían reducirse a cuatro unidades emocionales discretas: alegría, tristeza, enojo/asco y sorpresa/miedo. Creemos que, aunque haya unidades de acción que son compartidas entre estos últimos dos pares, el resto de los movimientos musculares del rostro ayudaría en primera instancia para realizar una distinción precisa en el reconocimiento de cada emoción.

En futuros estudios es necesario ampliar el número de participantes e incluir otras patologías para probar si los resultados obtenidos en el presente trabajo se repiten en otras poblaciones.

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Recognition of basic emotions and their main confusers in Alzheimer-type dementia

Introduction. An alteration in the recognition of basic emotions is usually observed in Alzheimer’s type dementia. Although there is some consensus that basic emotions are six, more recent studies conclude that there may be a combination between fear/ surprise and disgust/anger. This pattern has not yet been investigated in the Alzheimer’s type dementia.

Aims. To evaluate if the main confusers are significant as to determine the amount of basic emotions, and to study which are the main confusers, between emotions, that are manifested in patients with Alzheimer’s type dementia.

Patients and methods. Twenty-eight patients were evaluated with the Battery of Facial Recognition of Basic Emotions.

Results. The highest percentages of choice for each emotion, proceeding those of correct answers, correspond to the main confusers (fear × surprise, surprise × fear, and disgust × anger). Significant differences were found between fear correct/surprise × fear, surprise correct/fear × surprise, anger correct/disgust × anger, and disgust correct/anger × disgust.

Conclusions. These results support the classical theory raised on the existence of six basic emotions. As regard as emotional confusers, our results coincide partially with studies which found that the main errors are between anger/disgust and surprise/fear. As an exception, we found in our sample that when the correct answer is anger, the most common response by patients is fear.

Key words. Alzheimer’s disease. Basic emotions. Confusers. Dementia. Facial recognition.

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