Revisión

Reconocimiento facial de emociones en trastornos neurológicos: una revisión narrativa

S. Marcó-García, M. Ferrer-Quintero, J. Usall, S. Ochoa, N. del Cacho, E. Huerta-Ramos [REV NEUROL 2019;69:207-219] PMID: 31364150 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.6905.2019047

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Volumen 69 | Número 05 | Nº de lecturas del artículo 43.165 | Nº de descargas del PDF 776 | Fecha de publicación del artículo 01/09/2019

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RESUMEN

El reconocimiento facial de emociones hace referencia a la interpretación de una persona sobre los rasgos faciales de otra para identificar un determinado estado emocional. Es esencial en la evolución humana y abarca distintas redes neuronales. A pesar de que el reconocimiento facial de emociones se ve alterado en la mayoría de las enfermedades neurodegenerativas, la bibliografía sólo se centra en patologías neurológicas individuales o en limitadas comparaciones con patologías psiquiátricas. Se desconoce si existe un patrón común de alteración entre las patologías o si el reconocimiento facial de emociones cambia según el trastorno subyacente. Esta revisión describe su desarrollo en población sana y sintetiza los estudios de reconocimiento facial de emociones en relación con las enfermedades neurológicas más comunes, así como los hallazgos más relevantes de neuroimagen y los tratamientos actuales. El reconocimiento facial de emociones, especialmente en emociones negativas, está alterado en todas las enfermedades neurodegenerativas descritas y podría constituir en algunos casos un marcador temprano de deterioro cognitivo. Palabras claveEmociones Enfermedades del sistema nervioso Expresión facial Reconocimiento facial Tratamiento terapéutico

TEXTO COMPLETO

Introducción

Las emociones son una de las reacciones psicofisiológicas más básicas que existen en el ser humano. Su estudio es relativamente reciente; fue en 1971 cuando el psicólogo Ekman estableció seis emociones básicas de la especie humana: enfado, asco, miedo, alegría, tristeza y sorpresa [1]. Esta clasificación es relativamente universal y está presente desde muy temprana edad en todas las culturas [2]. Por lo tanto, saber reconocerlos e interpretarlos es un aspecto clave de la evolución humana.

Las emociones se perciben principalmente a través de las expresiones faciales. El reconocimiento facial de emociones (RFE) nos permite comprender, discriminar y responder a un gran número de estímulos, además de ser clave en las relaciones interpersonales y en la predicción de la conducta prosocial [3].

El daño cerebral o la degeneración neuronal pueden causar déficits específicos en RFE, lo que puede comportar no sólo una disminución en la capacidad de relacionarse socialmente, sino también una pérdida de comunicación efectiva con el resto y un claro deterioro neurológico. En algunos trastornos, un déficit en RFE puede indicar una alteración en ciertas áreas cognitivas, como la percepción, la atención o la memoria [4], o ser una señal de alerta temprana para el diagnóstico neurológico [5]. Por lo tanto, el estudio del RFE es esencial en patologías neurológicas para poder esclarecer qué mecanismos subyacen en cada una de ellas y ser capaces de diagnosticar y tratar estos déficits de manera temprana.

Hasta ahora, la bibliografía sobre RFE se ha centrado sólo en patologías únicas, como la enfermedad de Alzheimer o la enfermedad de Parkinson, o en las comparaciones limitadas de trastornos neurológicos con trastornos psiquiátricos, el más común de los cuales es la esquizofrenia. Hasta la fecha no se han encontrado estudios que sintetizaran las deficiencias en RFE a lo largo de las principales patologías neurológicas. Por lo tanto, se desconoce si existe un patrón común de alteración a través de las diferentes patologías o si la percepción de las emociones cambia según la patología subyacente.

En el presente estudio, el objetivo principal es describir las características del RFE en las enfermedades neurológicas más importantes, así como exponer el desarrollo del RFE en la población sana, presentar los hallazgos más relevantes en neuroimagen y definir los tratamientos psicológicos, neurológicos y farmacológicos más relevantes en este campo.

Esta revisión narrativa incluye las investigaciones más recientes en el área del RFE en relación con las enfermedades neurológicas más relevantes. Para seleccionar estas patologías se ha seguido la clasificación propuesta por la Organización Mundial de la Salud [6], y se han seleccionado los manuscritos que estaban relacionados con el RFE en un mínimo de tres artículos en revistas indizadas.

Se pretende resumir el conocimiento actual que existe en este extenso campo, proporcionando una perspectiva rigurosa sobre el inicio, el desarrollo y la alteración del RFE, así como los tratamientos actuales, y proporcionar líneas de investigación futuras. Por lo tanto, se ha considerado una revisión del estado actual como el mejor enfoque desde el campo amplio y se ofrece información contrastada sobre los diferentes aspectos incluidos en estas áreas. Proporcionar una visión global del estado actual ofrece también la posibilidad de establecer conexiones y conclusiones entre las patologías que no serían posibles con el estudio de una sola enfermedad. Además, este artículo sintetiza varias revisiones sistemáticas y metaanálisis, por lo que una revisión narrativa podría ser la mejor manera de resumir todos los resultados encontrados.

La búsqueda de la bibliografía se ha realizado a través de los motores de búsqueda PubMed y PsychInfo. Los términos de búsqueda fueron el nombre de cada patología o tema (p. ej., género) en combinación con el operador booleano ‘Y’ y ‘reconocimiento facial emociones*’. Además, se ha realizado una búsqueda manual en Google Académico para considerar nuevos estudios aún no identificados.

Los criterios de inclusión para los manuscritos fueron los siguientes: criterios temporales (menos de 20 años de la fecha de publicación a partir de ahora) y relevancia en la bibliografía (revistas indizadas en los cuartiles 1 y 2). Se ha dado prioridad a las revisiones sistemáticas y metaanálisis de cada tema, pero en la mayoría de los casos, se han incluido los estudios de investigación, dada la falta de datos de revisión sobre ciertos temas.

Reconocimiento facial de emociones en la población sana

Desarrollo del reconocimiento facial de emociones

Existen dos vías complementarias que permiten el RFE: una ruta que implica la percepción de los rasgos faciales y otra vía que decodifica la emoción específica que expresan [7].

Bruce y Young [8] expusieron un modelo cognitivo funcional de tres pasos para explicar el RFE: codificación estructural (analizar los estímulos percibidos para extraer las propiedades invariantes de una cara), procesamiento visual complejo (análisis de las relaciones métricas entre los elementos de la cara junto con otros aspectos, como la edad o sexo) y construcción de la representación de la cara. Este modelo sigue aún vigente y ha sido validado por varios autores [9].

Una vez que se han reconocido los rasgos faciales, podemos percibir y discriminar las emociones. Pero, ¿cómo y cuándo se realiza este proceso? Se ha estudiado que los bebés, cuando se exponen a una cara, asocian los estímulos más salientes (boca u ojos) con la expresión vocal que escuchan [10]. Parece ser que, mientras que la información de la parte inferior de la cara es útil en el reconocimiento de la felicidad, el asco y la sorpresa, la información de los ojos ayuda en el miedo, el enfado y la tristeza [11]. Así, junto con otras características sociales o ambientales, se crea el aprendizaje de las emociones, que se mantiene estable hasta la edad adulta [12].

En general, se considera que los bebés, a los 4-6 meses de edad, ya discriminan entre la felicidad y el miedo, y muestran un sesgo de atención hacia esta última [13]. De hecho, el reconocimiento de la felicidad es uno de los primeros en madurar: a los 5 años, los niños presentan un nivel equiparable en precisión y velocidad al de los adultos [12].

Sobre el resto de las emociones básicas, Rodger et al [12] realizaron un fine grain mapping del desarrollo del RFE. El grupo estableció tres grupos distintos: expresiones que permanecen estables a partir de la primera infancia (felicidad y miedo), expresiones con una mejora más gradual entre los 5 y 12 años (tristeza, sorpresa) y expresiones que muestran una mejora pronunciada durante la adolescencia temprana hasta la edad adulta (asco, enfado y neutro). Sin embargo, existe discrepancia en la bibliografía con respecto a esta clasificación. Algunos autores consideran que la tristeza, por ejemplo, se reconoce mucho más temprano [14], a pesar de que estos contrastes pueden deberse a diferencias metodológicas en los estudios [15].

Como se ha expuesto, este proceso va mejorando hasta la adolescencia (11-15 años), momento en el que el rendimiento se equipara al de un adulto [16], aunque algunos estudios afirman que el RFE continúa mejorando hasta la edad adulta [17].

Diferencias de sexo en el reconocimiento facial de emociones

Existe una gran controversia respecto si hay diferencias de sexo en el RFE. Por lo general, se considera que el sexo femenino presenta una mayor ventaja respecto al masculino por varias razones: diferencias en la maduración cerebral, diferentes patrones de activación neural, factores cognitivos, como una mayor empatía o mayor atención a los rasgos faciales [15], o la modulación de factores hormonales sobre estructuras del RFE [18].

No obstante, ciertos estudios no han encontrado diferencias de sexo en el RFE y argumentan que esta ventaja femenina podría explicarse por el uso de diferentes metodologías entre estudios, por el propio sesgo de género del participante o por la intensidad de los estímulos presentados [19]. Las inconsistencias encontradas en la bibliografía requieren, por tanto, mayor investigación en esta área.

Envejecimiento en el reconocimiento facial de emociones

A medida que envejecemos, aparecen dificultades en el RFE. Estos cambios se inician habitualmente a partir de los 40-50 años, con una clara tendencia al empeoramiento progresivo con la edad [20]. En concreto, los estudios indican que los adultos mayores, en comparación con los más jóvenes, tienen más problemas para identificar emociones negativas como la tristeza, el enfado y, en menor grado, el miedo [3]. El reconocimiento del asco, la alegría y la sorpresa parece conservado y estable en el tiempo [21].

En su revisión, Ebner et al [3] recogen los motivos que podrían explicar este deterioro progresivo:

Cambios cognitivos: tanto por una menor atención dividida, memoria, función ejecutiva o velocidad de procesamiento. Respecto a la motivación, los adultos mayores identifican las emociones positivas mejor que los jóvenes.
Degeneración neuronal progresiva en las zonas responsables de RFE: especialmente, de las regiones frontales y temporales.
Patrón visual de escáner facial: los ancianos centran sus ojos en área de la boca (estrategia centrada en la mirada), mientras que los adultos jóvenes miran repetidamente varias áreas (estrategia de mirada exploratoria), que es más informativo para el RFE.

Bases neuronales del reconocimiento facial de emociones

Reconocer las emociones faciales requiere el buen funcionamiento de varias estructuras cerebrales e implica a una red interactiva con una actividad distribuida en el tiempo y el espacio [22].

Uno de los modelos clásicos que explica este funcionamiento de red es el de Haxby et al [9], quienes explicaron que en el RFE existe un doble procesamiento autónomo: por un lado, aspectos invariables de la cara (estructura facial) serían procesados por un ‘sistema central’ situado en regiones occipitotemporales de la corteza visual extraestriada, concretamente el giro fusiforme. Por otro lado, a medida que se necesita interpretar otros aspectos faciales, este sistema central reclutaría otras regiones neuronales, conformando la denominada ‘red extendida’: concretamente, los aspectos cambiantes (como la mirada, la identidad o el movimiento de los labios) serían procesados en el surco temporal superior y la amígdala [23].

Hay un gran debate sobre si este doble procesamiento sigue en realidad vías independientes o se produce de forma simultánea. Algunos estudios apoyan la idea de que las propiedades invariantes y cambiantes activan los circuitos neuronales independientes [24]. Al contrario, otros autores afirman que no sólo el giro fusiforme estaría involucrado en el análisis de las propiedades cambiantes [25], sino que en general ambos circuitos interactúan entre sí, influyéndose mutuamente [26].

Algunas investigaciones en patologías neurológicas, como la prosopagnosia, parecen apoyar la ‘hipótesis de la independencia’ [27], así como diferentes evidencias electrofisiológicas [28]. En esta línea, Luo et al [28] analizaron diferentes potenciales relacionados con eventos y registros magnetoencefalográficos de unos sujetos ante una tarea de RFE, y desarrollaron un modelo perceptual electrofisiológico de tres etapas. Este equipo descubrió que en el RFE hay una primera etapa de procesamiento, rápida, automática y poco precisa, que sirve para distinguir el miedo del resto de las emociones. En esta etapa se activa la amígdala y la corteza orbitofrontal. La segunda etapa discrimina entre los estímulos faciales emocionales y los neutrales. En la tercera, las expresiones faciales emocionales se diferencian como positivas o negativas. El procesamiento en las dos últimas etapas es sensible a las fuentes de atención, mientras que el procesamiento en la primera etapa se mantiene relativamente independiente. Otros estudios están en la misma línea [29], aunque se requiere mayor investigación en esta área.

En cuanto a correlatos neurales del reconocimiento de diferentes emociones, Fusar-Poli et al [30] sintetizaron 105 estudios de resonancia magnética funcional que comparaban activación neuronal de pacientes expuestos a caras con distintas emociones respecto a caras neutrales, creando un atlas funcional. Sus conclusiones se resumen en la tabla.

Tabla. Procesamiento emocional diferencial en comparación con caras neutrales.
	Área izquierda	Bilateral	Área derecha
Felicidad	Giro fusiforme	Amígdala	Corteza cingulada anterior
Temor	Giro fusiforme	Amígdala	Circunvolución frontal medial
Tristeza	Giro lingual		Amígdala
Enfado	Ínsula		Circunvolución occipital inferior
Asco	Giro fusiforme	Ínsula	Tálamo

Aunque este metaanálisis no incluyó la sorpresa, estudios posteriores con resonancia magnética funcional afirman que las áreas activadas son la amígdala derecha y el tálamo derecho, el giro poscentral derecho y la ínsula posterior izquierda [31].

Factores cognitivos en el reconocimiento facial de emociones

Los factores cognitivos también influyen en el RFE y, por lo tanto, deben considerarse. La atención, por ejemplo, es un recurso cognitivo esencial en el RFE. Desde una perspectiva evolutiva, nos ha permitido detectar la información facial emocional que indique posibles amenazas en el entorno. Los estudios demuestran que un fallo de la atención provoca un déficit en la precisión y la velocidad del RFE en patologías como la esquizofrenia [32], el trastorno por déficit de atención [33] o trastornos del espectro autista [34]. A pesar de ello, se ha objetivado que este déficit en el RFE puede reducirse con instrucciones guiadas para centrar la atención [35].

La función ejecutiva es un dominio cognitivo relacionado con habilidades complejas de resolución de problemas, recuperación de información, estrategias de organización y formación de conceptos, procesos que están involucrados en emitir juicios sobre las expresiones emocionales. Un déficit disejecutivo se ha relacionado con un pobre desempeño en el RFE en patologías neurológicas como la enfermedad de Parkinson [36] o psiquiátricas como la esquizofrenia [37].

La memoria de trabajo también puede influir en el RFE, ya que almacena, actualiza y retiene continuamente los rasgos faciales generados a partir de un conocimiento personal; también ayuda en la integración de las numerosas y complejas señales sociales [38].

Como se ha expuesto, aunque existe escasa bibliografía, hay ciertos factores cognitivos claramente relacionados con el funcionamiento del RFE. Se necesita mayor investigación en esta área, pero los estudios futuros deben considerarlo con la misma importancia que las estructuras neuronales o los registros electrofisiológicos.

Trastornos neurodegenerativos

Los trastornos neurodegenerativos representan en la actualidad una de las principales causas de mortalidad y discapacidad crónica en todo el mundo [6]. En la mayoría de ellos existen alteraciones en el RFE, que puede ser una señal temprana del desarrollo del trastorno o agravar otros déficits cuando la patología ya se ha manifestado. Conocer estas alteraciones no sólo puede facilitar la detección precoz, sino entender su impacto y las consecuencias para las personas y su entorno. Por lo tanto, a continuación se exponen las patologías neurológicas más relevantes y su relación con el RFE.

Deterioro cognitivo leve

El deterioro cognitivo leve se refiere a una etapa intermedia entre el envejecimiento normal y la demencia: algunas funciones cognitivas se deterioran, pero todavía permiten una vida independiente.

En general, las recientes revisiones sistemáticas y metaanálisis indican que déficits sutiles en el reconocimiento de emociones negativas, como el enfado, la tristeza o el miedo, ya aparecen en el deterioro cognitivo leve [39]. Por contra, el reconocimiento del asco, la felicidad y la sorpresa se mantienen estables [40]. Estos déficits se observan tanto en el deterioro cognitivo leve de tipo amnésico como en el no amnésico [5], aunque algunos autores sólo hallan dificultades en el subtipo amnésico [41].

Demencia por enfermedad de Alzheimer

En la mayoría de los casos, el deterioro cognitivo leve progresa hacia la demencia por enfermedad de Alzheimer, trastorno en el que existe también una alteración en el RFE [42].

La tristeza ha sido la emoción en la que más se han descrito alteraciones [43], lo que podría considerarse como un marcador precoz de deterioro de este trastorno. También se han encontrado déficits en el reconocimiento del miedo y el asco [44].

Existe más controversia en el reconocimiento de la felicidad: algunos autores encuentran alteraciones [45], mientras que otros afirman que se mantiene relativamente estable, incluso en etapas avanzadas de la enfermedad [46]. Estas diferencias en la bibliografía podrían explicarse por los diferentes paradigmas utilizados, el tamaño de la muestra o las etapas de la enfermedad de los sujetos analizados.

La alteración en el RFE parece responder a una degeneración progresiva del circuito neuronal responsable: las regiones frontotemporales [39]. En particular, Sapey-Triomphe et al [47], a través de estudios de resonancia magnética funcional, llegaron a la conclusión de que el reconocimiento del miedo se correlacionaba negativamente con el volumen de la amígdala, el asco con el volumen del globo pálido y la felicidad con el volumen de la circunvolución fusiforme. Otros autores sostienen que, más que por una alteración del RFE, estos pacientes fallan en estas tareas por alteraciones en la atención y la velocidad de procesamiento, en la memoria a largo plazo, disfunciones visuoespaciales o dificultades sociales y de comportamiento [48], o en el estado de ánimo [43].

Es importante hacer hincapié en la importancia de la reserva cognitiva en esta patología debido a su gran influencia en el inicio y la progresión de la enfermedad. Reserva cognitiva se refiere a ‘la medida en que una persona utiliza redes neuronales o paradigmas cognitivos eficientes y flexibles en lugar de diferencias anatómicas’, e incluye un mayor cociente intelectual, la educación, el nivel ocupacional o la participación en actividades de ocio [49]. Se considera que, cuanto mayor sea la reserva cognitiva, mayor conectividad entre áreas y mayor volumen en las regiones neuronales, además de mayor retraso en el inicio de la enfermedad [50].

Enfermedad de Parkinson

Dada la especial dificultad de los pacientes con la enfermedad de Parkinson en la expresión facial de emociones tanto de manera espontánea como intencionada, es de particular relevancia el estudio del RFE en esta patología.

Los estudios muestran resultados inconsistentes, aunque un análisis más detallado parece apuntar a un deterioro en el RFE [51], más en concreto, hacia las emociones negativas como el enfado, la tristeza o el miedo [52]. Recientemente, algunos estudios han notificado alteraciones en el reconocimiento de emociones positivas en etapas avanzadas [53].

El deterioro de RFE parece correlacionar positivamente con un deterioro en la capacidad para expresar emociones faciales, lo que indica un ‘mecanismo emocional de neuronas espejo’, que sugiere un sistema compartido con vías comunes [54]. El deterioro también se ha relacionado con una disminución en la percepción visual, a pesar de que su influencia sería sólo parcial [55] y relacionada con una mayor gravedad de los síntomas. El déficit también parece ser independiente de la alteración en la memoria de trabajo o la disfunción ejecutiva [51], o de trastornos del estado de ánimo, como la depresión, la ansiedad o la apatía [56].

Estos hallazgos apuntan claramente a un papel crítico de las vías nigroestriadas dopaminérgicas y de los circuitos de los ganglios basales, específicamente en las conexiones de estos últimos con la corteza orbitofrontal y la cingulada anterior [53].

Por lo tanto, es lógico considerar que estos déficits podrían mejorar con la toma activa de medicación dopaminérgica. Según la bibliografía, los pacientes con enfermedad de Parkinson (con y sin medicación) muestran déficits en el RFE en contraste con los controles, tanto para reconocer emociones en fotografías como informatizadas [57]. Sin embargo, es cierto que, en caso de no tomar la medicación, existe un déficit más pronunciado y, específicamente, en relación con el reconocimiento de emociones faciales negativas. Se han encontrado diferencias en el reconocimiento del asco, el enfado o el miedo [58] respecto a los controles.

También se ha estudiado el efecto de la estimulación cerebral profunda del núcleo subtalámico, pero hay discrepancias en la bibliografía. Aiello et al [59] consideran que la estimulación continua produce microlesiones cerebrales que deterioran el RFE, especialmente del asco. Mondillon et al [60] confirman estos resultados, pero consideran que el RFE puede mejorar si se añade la terapia dopaminérgica y concluyen que la aplicación combinada de ambos tratamientos resultaría beneficiosa para el RFE. Por el contrario, Albuquerque et al [61] consideran que el tratamiento combinado no afecta al RFE.

Estas alteraciones en el RFE parecen asociarse a la aparición de la apatía y manifestarse antes de la aparición de los síntomas cognitivos [62], por lo que podrían considerarse como un marcador temprano de la degeneración cognitiva, y tener un papel importante para la detección y el tratamiento de los déficits.

Enfermedad de Huntington

La enfermedad de Huntington se produce por una mutación autosómica dominante del gen de la huntingtina; por lo tanto, su diagnóstico puede conocerse mucho antes de que se manifiesten los síntomas. Existe entonces una etapa preenfermedad y una etapa en que los síntomas cognitivos y motores están ya presentes.

Curiosamente, la literatura científica confirma que ya hay fallos en el reconocimiento de las emociones negativas en etapas presintomáticas [63], especialmente del asco en varias modalidades sensoriales [64]. Estos primeros déficits serían secundarios a la reducción de la sustancia gris en estructuras como la ínsula bilateral [65] y los ganglios basales, la mayoría en el cuerpo estriado [66]. A medida que progresa la neurodegeneración, los fallos en el RFE se agravan, sobre todo en el reconocimiento del enfado y el miedo [63].

De forma similar a la enfermedad de Parkinson, parece que los fallos en reconocer emociones se relacionan con la capacidad para expresar emociones facialmente. Esto sugiere estructuras cerebrales comunes, como el cuerpo estriado [66].

A diferencia de otros trastornos neurodegenerativos, cuando se agregan claves contextuales (como la posición del cuerpo) para estímulos del RFE, los pacientes con enfermedad de Huntington parecen obtener resultados similares a los controles [67]. Dado que el patrón de exploración visual es similar a los controles, parece que las dificultades estarían más relacionadas con el reclutamiento de procesos cognitivos superiores adicionales [68].

Por último, el deterioro en la cognición social parece ser un marcador tempranoa tener en cuenta en la aparición y progresión de la enfermedad [63].

Demencia frontotemporal

La demencia frontotemporal aparece debido a la atrofia progresiva de las regiones frontotemporales, y produce cambios drásticos en varias áreas. Dependiendo de la gravedad, pueden considerarse tres subtipos: conductual (alteración importante en el comportamiento), semántica y afasia progresiva no fluente si afecta al lenguaje.

Los estudios se han centrado principalmente en la variante conductual y su comparación con la enfermedad de Alzheimer, dada su similar base neural. Los estudios demuestran que el RFE está más gravemente afectado en la demencia frontotemporal variante conductual que en los pacientes con enfermedad de Alzheimer y que en los controles sanos [69] no sólo para las emociones negativas, sino también para las positivas cuando hay mayor deterioro de las regiones frontales [70].

Cuando se comparan demencia frontotemporal y enfermedad de Alzheimer, en la primera existe un mayor deterioro en la regulación de las funciones ejecutivas y de comportamiento, así como una mayor alteración en la teoría de la mente [71]. Dado que estas áreas parecen ser moduladores del RFE, ello explicaría la mayor gravedad de estas alteraciones con respecto a la enfermedad de Alzheimer.

Sin embargo, ¿el reconocimiento de las emociones negativas se deteriora de manera uniforme en los diferentes subtipos? Esta es la pregunta a la que Kumfor et al [72] querían responder. Su equipo estudió los correlatos neurales de cada subtipo y estableció que hay una mayor alteración en las regiones frontales orbitomesiales en la demencia frontotemporal variante conductual, en los lóbulos temporales anteriores en demencia semántica y en la ínsula izquierda, el giro temporal superior y las regiones frontales inferiores en la afasia progresiva no fluente. Las investigaciones futuras deben ayudar a esclarecer la relación entre cada región alterada y su correlato en el RFE.

Por último, Kumfor et al objetivaron que si bien existen alteraciones en el RFE en todas las variantes, hay un deterioro primario en el procesamiento de las emociones en la demencia semántica, mientras que en los otros dos subtipos puede haber un déficit de atención que influya en los resultados. Por el contrario, Oliver et al [73] rechazan esta conclusión, ya que no fueron capaces de encontrar ninguna mejora en el RFE al aislar los rasgos faciales para aumentar la atención selectiva.

Esclerosis lateral amiotrófica

Un porcentaje de pacientes con esclerosis lateral amiotrófica sufre alteraciones en las áreas corticales bifrontales, lo que conduce a un deterioro en la percepción emocional. Por otro lado, los estudios describen déficits significativos en la percepción del enfado, la sorpresa y el asco de los individuos con función frontotemporal conservada [74]. Hasta hace muy poco se ha asumido que la esclerosis lateral amiotrófica cursaba con un funcionamiento cognitivo conservado, por lo que se les permitía tomar decisiones importantes al final de su vida. Pero este tipo de decisiones se basan, en parte, en el juicio interpersonal y en la capacidad para percibir señales emocionales y actuar de manera apropiada, y, por lo tanto, cualquier alteración en el procesamiento emocional puede limitar la capacidad de toma de decisiones y participar en su propio cuidado [75]. Estos aspectos, por tanto, deben tenerse en cuenta dada la asociación de la esclerosis lateral amiotrófica con la demencia frontotemporal y el deterioro objetivado en la cognición social.

Una mejor comprensión de las alteraciones cognitivas en la enfermedad ayudará a profesionales y cuidadores a promover una mejor calidad de vida de los individuos afectados.

Epilepsia

La epilepsia abarca un amplio espectro de enfermedades con similitudes clínicas, pero de etiología variada. Los estudios sobre la epilepsia del lóbulo temporal (la forma más común) han detectado un mal reconocimiento del miedo y, en menor medida, del asco y el enfado [76].

Debido a la heterogeneidad de la epilepsia, los estudios muestran resultados contradictorios en función de la edad de inicio y la gravedad de la enfermedad, la cirugía y la lateralización de la cirugía, el subtipo de epilepsia [77] y el cociente intelectual premórbido [78]. La investigación sobre el RFE en la epilepsia es muy reciente y ni el deterioro ni las variables moderadoras se han estudiado todavía en profundidad. Sin embargo, el conocimiento en este campo puede proporcionar un excelente punto de apoyo para una mejor comprensión de los correlatos neurales de la cognición social y las complejas redes neuronales que participan en ella.

Daño cerebral adquirido

El daño cerebral adquirido es una alteración en la función cerebral, u otra evidencia de patología cerebral, producido por una fuente externa, y es la primera causa de discapacidad y mortalidad en todo el mundo [6]. Debido a su heterogeneidad, se clasifica, de acuerdo con la gravedad de las alteraciones, de leve a grave.

Los pocos estudios que se encuentran en la bibliografía sobre RFE y traumatismo craneoencefálico se refieren al grado moderado y grave, y confirman una alteración en el reconocimiento de todas las emociones básicas, con especial dificultad en las emociones negativas [79]. Otros autores mostraron que existía una reducción en la experiencia subjetiva de la tristeza y el miedo especialmente, y que estaba asociado a un emparejamiento deficiente de emociones, pero no al etiquetado de éstas [80]. Estos autores explican que el conocimiento semántico afectivo y la percepción de la cara parecían estar relativamente intactos en estos pacientes, y que sus resultados en las tareas de RFE mejoraban al proporcionarles pistas contextuales.

Enfermedades desmielinizantes

Esclerosis múltiple

Además de ser una enfermedad inflamatoria, desmielinizante y degenerativa, la esclerosis múltiple también cursa con deterioro cognitivo, fatiga y trastornos afectivos. Por esta razón, los investigadores plantearon la hipótesis de que la cognición social y, más específicamente, el RFE podrían estar también alterados. Confirmando su hipótesis, los pacientes con esclerosis múltiple son significativamente peores en RFE que los controles sanos, junto con otros dominios de la cognición social [81]. El deterioro es independiente de la gravedad de la enfermedad o la discapacidad física [82], aunque se ha encontrado una correlación significativa entre alteraciones en el RFE y aspectos psicosociales de la calidad de vida [81]. Un estudio más reciente encontró que la depresión, la discriminación facial y la fatiga eran los mayores predictores de la precisión en el reconocimiento de la emoción [83].

A pesar de que los déficits cognitivos y la depresión podrían ser parcialmente responsables del deterioro en el RFE, éste parece mantenerse relativamente independiente cuando se analiza una muestra con puntuaciones muy bajas en depresión [81]. Las mejoras en el tratamiento de la esclerosis múltiple han permitido aumentar la calidad y la esperanza de vida, pero aún no se sabe si mejorar los aspectos sociales de la calidad de vida podría afectar al bienestar del paciente. La investigación en REF, por tanto, podría proporcionar a los clínicos herramientas para abordar los problemas afectivos y sociales asociados con la enfermedad.

Tratamientos en el reconocimiento facial de emociones y enfermedades neurológicas

Como se ha demostrado, existen dificultades en el RFE de todas las patologías neurológicas descritas, y en algunos casos puede ser un marcador precoz del deterioro. Dado que el RFE se relaciona con otras áreas cognitivas con un buen funcionamiento neuronal y psicosocial de la persona, es de especial relevancia para encontrar tratamientos que puedan mejorar estas alteraciones. Por lo tanto, el objetivo de esta sección es describir los tratamientos farmacológicos, neurológicos y psicoterapéuticos actuales para el RFE en los trastornos expuestos.

Tratamientos farmacológicos

Uno de los tratamientos que más se ha estudiado hasta la fecha es la oxitocina, un neuropéptido secretado por la hipófisis posterior, clave en el comportamiento social [84]. Metaanálisis recientes confirman que el tratamiento con una dosis única por vía intranasal de la oxitocina mejora significativamente el reconocimiento del miedo, el enfado y la felicidad [84], tanto en controles como en pacientes con patologías neurológicas y psiquiátricas. En enfermedades neurológicas específicas, por ejemplo, se encontró que la oxitocina intranasal mejoraba la cognición social de los pacientes con demencia frontotemporal variante conductual [84].

Sin embargo, los mecanismos de acción de la oxitocina intranasal son todavía bastante desconocidos: dada la amplia distribución de sus receptores en el cerebro, se ha hipotetizado que puede mejorar la atención y el aprendizaje, o actuar en la activación neuronal de la amígdala [84].

Por último, algunos autores señalan que el aumento de la serotonina [85] o la dopamina combinada con terapia de luz [86] podrían mejorar el RFE, especialmente en el reconocimiento del miedo. Sin embargo, esto sólo se ha estudiado en patologías psiquiátricas como la ansiedad o la depresión, y se necesita más investigación para aplicarlo a los trastornos neurológicos.

Tratamientos neurológicos

Recientemente se ha estudiado cómo la técnica de la estimulación magnética transcraneal puede mejorar el RFE. En los pacientes con esquizofrenia se ha observado que, aplicando una corriente eléctrica repetitiva en la corteza prefrontal dorsolateral izquierda, la exactitud en el RFE mejora significativamente tras sólo 10 sesiones [87].

En el campo de las enfermedades neurológicas, esta técnica ha demostrado ser eficaz, ya que mejora la neurogénesis y suprime la apoptosis en el hipocampo de las ratas [88]. También se ha probado en pacientes con enfermedad de Alzheimer y en el envejecimiento saludable, obteniendo una mejora en diversas funciones cognitivas que parecen mantenerse en el tiempo [89]. Sin embargo, todavía es una técnica muy novedosa y deben replicarse los estudios para asegurar los resultados obtenidos hasta la fecha.

Tratamientos psicoterapéuticos

A pesar de la gran relevancia del RFE en las patologías neurológicas, existen pocos programas psicoterapéuticos que se centren en su tratamiento y rehabilitación. De hecho, los primeros tratamientos que se centraron en el RFE correspondían al campo de la patología psiquiátrica, específicamente a la esquizofrenia, y siguen siendo los más desarrollados actualmente.

Programas como GAÏA s-face [90] o Microexpression Training Tool (METT) –un programa en línea de entrenamiento autoadministrado [91]– han demostrado su eficacia mejorando la precisión del RFE en pacientes con esquizofrenia. Todos ellos combinan sesiones de exposición virtual con rostros estáticos, vídeos y sesiones personales con los terapeutas para extrapolar el aprendizaje a la vida real.

Basándose en los resultados positivos, algunos de estos programas se han utilizado en los trastornos neurológicos con alteraciones en el RFE. Es el caso de la enfermedad de Huntington, en la que se utilizó el programa METT para los pacientes en etapas presintomáticas y asintomáticas. Proporcionando instrucciones intensivas para dirigir la atención visual durante ocho sesiones en un mes, el programa produce una mejora significativa en la exactitud del RFE [92].

En el caso de la enfermedad de Alzheimer, se desarrolló un tratamiento innovador que combinaba rehabilitación emocional y estimulación cognitiva, y se aplicó a 36 pacientes con enfermedad de Alzheimer leve. Después de 40 sesiones en seis meses, se observó una mejora significativa en el reconocimiento de tristeza, asco, sorpresa y expresión neutra, la cual se mantuvo un mes más tarde [93]. Cabe señalar que este tratamiento no sólo mejoró el RFE, sino también la velocidad de procesamiento y las actividades básicas de la vida diaria, y mejoró las puntuaciones en el test minimental de Folstein. A pesar de que aún no se han replicado, los resultados son muy prometedores.

Para los pacientes con daño cerebral adquirido, se desarrolló un tratamiento multivariable para la cognición social y la regulación emocional (T-ScEmo). Consiste en entrenar en estrategias compensatorias para las alteraciones en RFE, teoría de la mente y habilidades sociales. La intervención incluyó de 16 a 20 sesiones semanales de una hora, y los pacientes no sólo mejoraron en todas las áreas, incluyendo el RFE, sino que esta mejora se mantuvo hasta cinco meses después del tratamiento [94]. Sin embargo, para seguir mejorando, los nuevos tratamientos para el RFE en personas con daño cerebral adquirido deberían considerar las teorías de reconocimiento de emociones, las estrategias utilizadas en autismo y las técnicas de aprendizaje habitualmente utilizadas en el daño cerebral adquirido.

En general, parece que el entrenamiento con instrucciones guiadas a ciertas zonas faciales específicas puede aumentar la precisión y la velocidad del RFE. Posiblemente, los futuros enfoques psicoterapéuticos estarán orientados a esta línea, teniendo en cuenta los prometedores resultados obtenidos en diferentes patologías psiquiátricas hasta la fecha.

Para desarrollar estrategias de futuro y mejorar los próximos programas de intervención, deberían tenerse en cuenta recomendaciones como las de Vianin [95]. En ellas se señala que, a fin de maximizar su eficacia, las aplicaciones virtuales deben desarrollarse de modo que la persona pueda trabajar en un ambiente seguro, dirigido y sin las influencias emocionales de los demás, aunque con la presencia de un terapeuta para guiar al paciente en su aprendizaje. Además, este aprendizaje debe extrapolarse a las situaciones de la vida cotidiana que puedan mejorar la funcionalidad del paciente, garantizando que se cumplan los objetivos de las intervenciones.

Conclusiones

La mayoría de la información científica consultada apoya en gran medida la clasificación inicial de Ekman de las seis emociones básicas. También las dos vías neurológicas procesan características faciales invariantes y variables [7], aunque no está claro si esta doble activación es simultánea o independiente; más estudios apoyan esta última hipótesis [26], aunque todavía se necesita más investigación para confirmarlo.

La felicidad es la primera emoción que aprendemos a identificar, un proceso que se produce alrededor de los 5 meses de edad [13]. El resto de las emociones se identifican progresivamente, y la parte inferior de la cara es clave para interpretar el asco y la sorpresa, y la parte superior para el miedo, el enfado y la tristeza [11]. En cuanto a diferencias de sexo en el RFE, existen claras discrepancias: algunos autores consideran que existe una mayor ventaja femenina por factores neurológicos, cognitivos [15] y hormonales [18], y otros consideran que las diferencias son secundarias a sesgos del observador o del contexto [19]. Hacia los 40-50 años, la habilidad en RFE va disminuyendo, especialmente para reconocer emociones negativas. Esto puede explicarse tanto por el deterioro neuropsicológico y neurológico asociado a la edad como por una tendencia progresiva a focalizar la mirada en la parte inferior del rostro (estrategia de ‘fijación de la mirada’) [3].

La actual revisión sintetiza los resultados de un metaanálisis publicado en 2009, donde se aglutinan 105 estudios que exponen las áreas neurológicas implicadas en cada una de las emociones básicas [30]. Para identificar una emoción facial, se produce una activación cerebral global, si bien existen ciertas áreas neuroanatómicas destacadas, como la amígdala, la ínsula o el giro fusiforme. A pesar de que factores cognitivos como las funciones ejecutivas [37], la atención [32] y la memoria de trabajo [38] son de especial relevancia en el RFE, en cuanto a mejor precisión y velocidad en el reconocimiento, existe escasa investigación al respecto, por lo que se considera esencial considerar este ámbito en las posteriores investigaciones sobre RFE.

El deterioro cognitivo leve es el estadio previo a la aparición de la mayoría de estas enfermedades; diferentes revisiones sistemáticas y metaanálisis confirman que, en esta fase, ya existen alteraciones en el reconocimiento de emociones negativas [39]. Esto apoya la evolución natural del RFE en los adultos, como se ha expuesto con anterioridad.

Globalmente, parece que la alteración del reconocimiento de emociones negativas, en especial de la tristeza, el asco y el enfado, sucede tanto para patologías corticales, como la enfermedad de Alzheimer [43] o la demencia frontotemporal [69], como subcorticales, como las enfermedades de Parkinson [52] o Huntington [63], y desmielinizantes. Los motivos aluden, básicamente, a la degeneración de las estructuras neuroanatómicas relacionadas. Varios estudios confirman que la alteración en el reconocimiento de la tristeza podría llegar a ser un marcador precoz de la enfermedad de Alzheimer [43], y el asco, de la enfermedad de Huntington [63]. Para la enfermedad de Parkinson, el reconocimiento del asco también está alterado, muy relacionado con la degeneración neurológica del tálamo; en esta patología se ha correlacionado el déficit en RFE con el déficit en la expresión facial de las emociones [54].

El RFE también está alterado en casos de epilepsia o traumatismo craneoencefálico, aunque dada la heterogeneidad de la alteración neurológica, es difícil establecer conclusiones. En la epilepsia, los estudios se centran en la alteración en el lóbulo temporal, estructura implicada en las emociones como el miedo, por lo que es lógico encontrar una mayor alteración en el reconocimiento de esta emoción [76]. En el traumatismo craneoencefálico moderado-grave, el déficit en el RFE parece ser secundario a una menor experiencia subjetiva, especialmente de la tristeza y el miedo [80], y a dificultades visuoperceptivas. En algunos de los programas de rehabilitación, ciertos estudios han encontrado una mejora si se proporciona un contexto visual adicional [79]. Estos datos abren un interesante campo de actividad en términos de considerar el RFE como un elemento clave en la rehabilitación cognitiva y la recuperación funcional global de estos pacientes.

Las personas con esclerosis múltiple también presentan un peor rendimiento en el RFE en comparación con los controles, especialmente para las emociones negativas, como el miedo o el enfado [81]. En algunos estudios, estos déficits pueden presentarse antes del deterioro neuropsicológico y ser de mayor magnitud que la alteración cognitiva [96]; sin embargo, otros consideran que tanto los déficits en la cognición social como la alteración neuropsicológica están asociados [81]. De una manera u otra, el deterioro del RFE implicaría un deterioro neuropsicológico per se, ya que al reconocer las emociones faciales, activamos áreas cognitivas como la atención, funciones ejecutivas, memoria de trabajo, etc. En cuanto a los aspectos clínicos, mientras que algunos estudios consideran que el deterioro del RFE es relativamente independiente de las alteraciones del comportamiento [82], otros consideran que la depresión y la fatiga presentes en la esclerosis múltiple son más predictoras de mal desempeño en el RFE que la neurodegeneración [97]. Debido a que la esclerosis múltiple aparece en edades más tempranas que otros trastornos neurodegenerativos, es esencial investigar este campo más a fondo y llevar a cabo una mayor investigación sobre la relación entre la mejoría clínica/cognitiva y el RFE, y su posible relación con una mejora en el funcionamiento social.

Respecto a las emociones positivas, hay mayor controversia. Varios estudios afirman que existe cierto déficit asociado a las últimas etapas de deterioro [43] relacionado con la degeneración neuronal de las regiones especialmente frontales [70]; otros, en cambio, no detectan alteraciones ni en las etapas más avanzadas [46]. Por lo tanto, es necesario considerar este campo como una posible línea de investigación futura.

De acuerdo con lo publicado, en general, todas las patologías neurodegenerativas expuestas tienen en común un peor desempeño en el reconocimiento de emociones negativas que de positivas. Uno de los motivos podría deberse a que las emociones positivas son más fáciles de discriminar que las negativas, incluso cuando no coexisten alteraciones clínicas, neurológicas y cognitivas. La bibliografía describe la felicidad como la primera emoción que reconocemos, por lo que su aprendizaje y la discriminación podrían ser más resistentes a la neurodegeneración. Además, a edad más avanzada, hay una mayor tendencia a centrar la mirada en la parte inferior de la cara, un área representativa para las emociones positivas [10], de modo que la neurodegeneración podría alterar primero el reconocimiento de las emociones que no reciben tanta atención. La bibliografía apoya esta hipótesis, ya que los resultados obtenidos en los programas de rehabilitación, donde se entrena a los pacientes a atender ciertas áreas faciales representativas, muestran buenos resultados mantenidos a lo largo del tiempo [92]. Por otra parte, las dificultades en discriminar entre emociones negativas podrían explicarse por la presencia de déficit neuropsicológico; es decir, la atención, las funciones ejecutivas y las alteraciones visuoperceptivas presentes en la mayoría de las patologías neurológicas podrían influir en una mala discriminación entre la tristeza y el enfado, etc., más que entre la tristeza y la felicidad, por ejemplo.

Las diferencias específicas entre las patologías podrían explicarse por las estructuras implicadas en el reconocimiento de cada emoción; es decir, en la enfermedad de Alzheimer, donde la neurodegeneración empieza inicialmente en las estructuras mediales temporales, hay un peor reconocimiento de la tristeza, emoción asociada a áreas como la amígdala. En las enfermedades de Parkinson y Huntington, la neurodegeneración afecta más primariamente a las estructuras del tálamo, áreas implicadas en el reconocimiento del asco.

Respecto a los tratamientos más relevantes para la RFE hasta la fecha, la investigación farmacológica se ha centrado principalmente en el uso de oxitocina intranasal. La bibliografía valida el uso de oxitocina intranasal para mejorar el reconocimiento del miedo, la rabia y la sorpresa, tanto en la población general como con patología mental o neurodegenerativa [84,98]. Aunque su mecanismo de acción se desconoce, ciertas hipótesis apuntan a una posible mejora de los dominios cognitivos gracias a los numerosos receptores cerebrales o a la estimulación de la amígdala [84].

Los estudios neurológicos se han centrado en la estimulación magnética transcraneal, aunque sólo se han descrito estudios en pacientes con esquizofrenia, en los cuales se demostró que la estimulación magnética transcraneal, aplicada sobre la corteza prefrontal dorsolateral, mejora el RFE después de 10 sesiones [87]. Hasta la fecha, los estudios en este campo no se han replicado en patología neurodegenerativa, pero los resultados son prometedores. Además, esta técnica parece reducir la apoptosis en el hipocampo, y mejorar la neurogénesis y las funciones cognitivas en las ratas [88]; por lo tanto, si se aplica a los seres humanos, puede hipotetizarse una mejora en el RFE, pero todavía es una técnica muy novedosa con resultados muy prometedores. En el ámbito de la psicoterapia, la investigación se ha centrado en patologías como la enfermedad de Alzheimer, la enfermedad de Huntington y el daño cerebral adquirido, y se ha focalizado sobre todo en el tratamiento con autoinstrucciones guiadas a zonas específicas de la cara. El uso de programas informáticos, como METT, la rehabilitación cognitiva o el T-ScEmo, combinados con la estimulación cognitiva y el entrenamiento en habilidades sociales, ofrece unos resultados muy positivos en el RFE que parecen mantenerse en el tiempo. Además, también parecen mejorar las funciones cognitivas y la calidad de vida [93], por lo que claramente las futuras investigaciones deberían orientarse a este campo de detección e intervención.

En conclusión, el RFE es un constructo clave de la cognición social que nos permite interactuar y mantener un funcionamiento social óptimo. La calidad de vida y un buen funcionamiento social son uno de los principales objetivos a alcanzar en los trastornos neurológicos; aspectos que pueden estar condicionados por un buen reconocimiento e interpretación de las emociones faciales. Del mismo modo, un déficit en el RFE puede, en algunos casos, no sólo alterar el funcionamiento social, sino también indicar alteraciones cognitivas subyacentes o ayudar en la detección temprana de trastornos como las enfermedades de Alzheimer o Huntington. A pesar de su importancia, la detección y el tratamiento de los déficits en el RFE aún no se aplica totalmente en los programas de exploración y estimulación cognitiva. Los resultados obtenidos en el tratamiento del RFE muestran datos prometedores y podrían incluso conducir a una mejora en otros dominios cognitivos o clínicos, con una mejora en la carga de morbilidad. Hasta ahora se necesita más investigación en esta área, pero es prioritario considerar el RFE como un aspecto clave para detectar y tratar la patología neurológica.

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Facial emotion recognition in neurological disorders: a narrative review

Summary. Facial emotion recognition refers to a person’s interpretation of facial features of another to identify a particular emotional state. It is essential in human evolution and encompasses distinct neural networks. Facial emotion recognition is altered in most neurodegenerative diseases, but literature just focus on single neurological pathologies or limited comparison with psychiatric pathologies. It is unknown if a common pattern of affection through pathologies exists or if facial emotion recognition changes according to the underlying pathology. This review discusses its development in healthy population, synthesizes facial emotion recognition studies regarding most common neurological diseases, as well as most relevant findings in neuroimaging and current treatments. Facial emotion recognition, especially negative emotions, is altered in all described neurodegenerative diseases and could constitutes an early marker of cognitive deterioration.

Key words. Emotions. Facial expression. Facial recognition. Nervous system diseases. Therapeutic treatment.

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