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Evolución de las alteraciones cognitivas tras un traumatismo craneoencefálico: ¿hay mejoría tras controlar el efecto de la práctica?

G. Lubrini, R. Viejo-Sobera, J.A. Periáñez, M. Cicuendez, A.M. Castaño, J. González-Marqués, A. Lagares, M. Ríos-Lago Revista 70(02) ● Fecha de publicación 16/01/2020 ● Original ● Lecturas 8693 ● Descargas 444 Castellano English

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Cognitive performance Evolution Longitudinal design Practice Recovery Traumatic brain injury

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[REV NEUROL 2020;70:37-44] PMID: 31930469 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7002.2019233

Introducción. La importancia de conocer el patrón de evolución de los déficits cognitivos en los primeros meses tras un traumatismo craneoencefálico (TCE) ha fomentado el desarrollo de numerosos estudios longitudinales. Sin embargo, los resultados de la mayoría de ellos deberían tomarse con cautela debido a la falta de un control adecuado del efecto de la práctica, que puede llevar a sobreestimar la recuperación genuina de los procesos cognitivos.

Objetivo. Describir los cambios cognitivos entre las fases aguda y subaguda del TCE controlando el efecto de la práctica.

Pacientes y métodos. Veintidós pacientes realizaron dos evaluaciones neuropsicológicas tras el TCE (inmediata y tras seis meses) mediante los siguientes tests: Trail Making Test (A, B, B/A y B-A), test de Stroop (P, C, PC e interferencia), clave de números, búsqueda de símbolos, dígitos directos e inversos, fluidez verbal y memoria inmediata. Para controlar el efecto de la práctica se realizó una transformación de las puntuaciones aplicando el procedimiento propuesto por Calamia et al.

Resultados. Antes de controlar el efecto de la práctica, se evidenció una mejoría en las puntuaciones de todos los tests (p > 0,001). Sin embargo, tras él, la mejoría permaneció sólo en el Trail Making Test-B, B/A y B-A, la clave de números, la búsqueda de símbolos, el test de Stroop PC y los dígitos inversos.

Conclusiones. La falta de control del efecto de la práctica en estudios longitudinales puede generar interpretaciones erróneas sobre el perfil de evolución de los déficits cognitivos. El patrón de recuperación tras un TCE varía en función del proceso cognitivo.

Palabras clave Diseño longitudinal Evolución Práctica Recuperación Rendimiento cognitivo Traumatismo craneoencefálico Clasificado en Neuropsicología - Traumatismos

Introducción

Los traumatismos craneoencefálicos (TCE) constituyen la causa más común de discapacidad adquirida en adultos jóvenes, y el deterioro resultante del daño cerebral puede ser integral y afectar tanto al funcionamiento físico como al cognitivo y al psicosocial de una persona [1]. Sin embargo, es el rendimiento cognitivo el que tiene el efecto funcional más directo, perjudicando la posibilidad de volver a tener un empleo y reduciendo de forma significativa el nivel de independencia [2,3]. Numerosas evidencias señalan que los procesos cognitivos que se encuentran más afectados tras un TCE son la velocidad de procesamiento de la información [3-5], la memoria [6], la atención [5] y las funciones ejecutivas [3,7]. Aunque se ha sugerido que la gravedad de la lesión determina el grado inicial de alteración cognitiva, y que tanto ser joven como tener un elevado nivel educativo se asocian a un mayor grado de mejoría a lo largo del tiempo, parece existir una considerable variabilidad interindividual en el patrón de mejoría tras un TCE moderado-grave [8]. El conocimiento de la evolución de los déficits durante los primeros meses tras el TCE tiene una importancia primordial para el trabajo clínico, ya que contribuiría a establecer pronósticos más acertados sobre el tiempo y el perfil de la evolución, así como a planificar programas de intervención más eficaces y adecuados para estos pacientes.

Pese a que recientes revisiones han señalado que parece existir un evidente patrón de recuperación continua en los primeros 12 meses tras el TCE [9], la realización de medidas repetidas en la evaluación neuropsicológica es un procedimiento que debería tomarse con cautela [10]. En particular, pese a que se asume que los cambios reflejan una mejoría genuina en el constructo evaluado por el test, parte de estas modificaciones pueden deberse al efecto de la práctica, por ejemplo, el recuerdo de los ítems, el aprendizaje de estrategias específicas para una prueba o la experiencia general y el confort con situaciones de evaluación [10]. En este sentido, la mejora en la puntuación debida al efecto de la práctica ocurriría independientemente de los cambios genuinos en el rendimiento de un individuo en el constructo evaluado. Pese a su relevancia, el efecto de la práctica no se ha tenido en consideración en la mayoría de los estudios desarrollados con el objetivo de evaluar la evolución de los déficits cognitivos en pacientes con TCE. Por un lado, algunas investigaciones no incluyen un grupo control [11-13], lo que podría dar lugar a una sobreestimación de la recuperación de los pacientes. En otras se incluye un grupo control que realiza únicamente la primera evaluación [3,14], por lo que al comparar los resultados de los pacientes durante las fases de retest con la línea base de los controles, tampoco se está teniendo en cuenta la mejora debida a los efectos de la práctica en los pacientes. Algunos autores han tratado de evitar la influencia de la práctica utilizando test con una alta fiabilidad test-retest o formas paralelas de los tests, pero esta solución no siempre es posible. Muchas de las tareas comúnmente utilizadas para la evaluación neuropsicológica no cuentan con formas paralelas, o bien las formas que se suponen equivalentes no tienen la fiabilidad adecuada [15] y no siempre están exentas del efecto de la práctica que supone haber realizado en alguna ocasión una tarea similar [16]. Existen también algunos trabajos en los que se evalúa tanto a pacientes como a controles en los mismos momentos temporales [4,5,7,17]. Esta opción, que parece ideal, también tiene inconvenientes, ya que se ha visto que los efectos de la práctica debidos al retest no son iguales en una muestra de personas sanas que en una muestra de personas con TCE u otros tipos de muestra clínica [10,18,19]. Dado que los efectos de la práctica a menudo son menores en un grupo de pacientes con TCE que en un grupo de personas sanas, el uso de un grupo de comparación sano puede sobrecorregir los efectos de la práctica, y la mejora real del grupo clínico puede atribuirse erróneamente a los efectos de la práctica [10]. Además, un grupo clínico con una línea base menor tiene más rango de mejora, mientras que un grupo de comparación sano puede que ya haya alcanzado su puntuación máxima en la línea base [5,10]. Para controlar el efecto de la práctica de forma más precisa se han empleado métodos estadísticos para corregir las puntuaciones [5]. El problema para determinar la fiabilidad del cambio observado en el retest es frecuente en estudios con poblaciones clínicas, por lo que se han diseñado diversos métodos estadísticos para determinar la significación de los cambios observados. En ocasiones se calcula el índice de cambio fiable, que ofrece una medida más precisa del cambio que el cálculo habitual de la desviación típica. Sin embargo, este método no contempla la variabilidad de los efectos de la práctica en función de factores como la edad, el tiempo desde la primera evaluación, etc. [20]. Por último, se han desarrollado métodos basados en la regresión múltiple que sí permiten incluir variables como la edad o la educación como predictores de las puntuaciones en el retest [10,20]. Estos últimos han mostrado ser de los más precisos, junto con el índice de cambio fiable, para la estimación del cambio esperado en el retest en distintas poblaciones [21]. En los últimos años se han desarrollado baremos basados en análisis de regresión que permiten calcular el efecto de la práctica para pruebas neuropsicológicas comúnmente utilizadas en el ámbito clínico [10,22]. Este tipo de índices aporta una medida de la proporción de cambio esperada en un test determinado debida al efecto de la práctica. Ofrecen además correcciones de los distintos índices en función de variables como la edad de los sujetos, el intervalo transcurrido entre la primera y la segunda evaluaciones e incluso en función del tipo de población clínica. Sin embargo, actualmente, los métodos basados en la regresión, aunque se han empleado ampliamente en estudios con otras poblaciones clínicas, como la epilepsia o el párkinson, son muy poco utilizados en el estudio de la recuperación tras un TCE [20].

El objetivo del presente estudio se centró en examinar los cambios en el rendimiento cognitivo entre la fase aguda y subaguda del TCE controlando el efecto de la práctica. A este efecto, se estableció la hipótesis de que, si los cambios observados en el rendimiento entre la primera y la segunda evaluaciones eran consecuencia de la práctica, entonces las diferencias en las puntuaciones neuropsicológicas observadas entre las fases aguda y subaguda desaparecerán al controlar dicho efecto. Alternativamente, si los cambios observados se debían a un efecto genuino de recuperación espontánea en la fase subaguda del TCE, entonces las diferencias entre ambas fases permanecerán incluso tras controlar el efecto de la práctica.

Pacientes y métodos

Participantes

Participaron 22 pacientes con TCE. Todos ellos se sometieron a una evaluación neuropsicológica en dos momentos temporales distintos. La primera evaluación tuvo lugar durante la fase aguda del TCE (24,4 ± 16,3 días tras el TCE), y la segunda, durante la fase subaguda, aproximadamente seis meses después del TCE (180,8 ± 41 días) y una media de 142,7 ± 50,1 días después de la primera evaluación (Tabla I). Se aplicaron los siguientes criterios de exclusión para la evaluación en ambas fases:

Dificultades atencionales (heminegligencia o problemas graves de atención sostenida y alerta), motoras, sensoriales o de comunicación que impidieran la comprensión o ejecución de las tareas.
Estado emocional que interfiriera con la realización de las tareas.
En el caso de la primera evaluación: encontrarse fuera de la fase aguda del TCE (más de dos meses desde el momento de la lesión, sin tener en cuenta los días que el paciente no podía ser evaluado por encontrarse intubado o en una situación de afectación respiratoria).
En la segunda evaluación: encontrarse fuera de la fase subaguda del TCE (para reducir la variabilidad en el tiempo transcurrido desde el TCE y evitar que el paciente pudiera clasificarse como agudo o crónico se estableció que debían haber transcurrido más de tres meses y menos de nueve desde el TCE).

En la tabla I se presentan las características demográficas y clínicas del grupo.

Tabla I. Características demográficas y clínicas del grupo de pacientes incluido en el estudio (n = 22).
Características demográficas	Mujeres		3 (14%)
	Edad (años)	Media ± DE	34,1 ± 10,3
	Edad (años)	Rango	19-56
	Educación (años) ^a	Media ± DE	13 ± 4,2
	Educación (años) ^a	Rango	6-22
	Dominancia	Diestros	20 (91%)
Características clínicas	GCS (mediana)	Prehospitalaria ^b	13 (RI: 8)
	GCS (mediana)	En el ingreso	6 (RI: 10)
	Días de lesión-evaluación aguda ^c	Media ± DE	24,4 ± 16,3
	Días de lesión-evaluación aguda ^c	Rango	8-69
	Días no evaluables ^d	Media ± DE	7 ± 7,6
	Días no evaluables ^d	Rango	0-25
	Días de evaluación aguda-subaguda ^e	Media ± DE	146 ± 47,2
	Días de evaluación aguda-subaguda ^e	Rango	46-218
DE: desviación estándar; GCS: Glasgow Coma Scale; RI: rango intercuartílico. ^a Años de escolarización completados; ^b Puntuación en la GCS obtenida antes del ingreso hospitalario; ^c Días transcurridos desde el traumatismo craneoencefálico hasta la evaluación en fase aguda; ^d Días en los que no se pudo llevar a cabo la evaluación del paciente durante la fase aguda; ^e Días transcurridos entre la evaluación en la fase aguda y en la subaguda.

Más de la mitad de los TCE se debieron a accidentes de tráfico (59%), el 18% se debió a accidentes laborales y el resto, a otras causas (23%). En cuanto a la gravedad de los TCE, el 54% sufrió un traumatismo leve (Glasgow Coma Scale, GCS: 13-15 puntos); el 14%, moderado (GCS: 9-12), y el 32%, grave (GCS: 3-8). Se tuvo en cuenta la puntuación de la GCS obtenida antes del ingreso hospitalario, ya que la puntuación medida en el momento del ingreso puede disminuir de forma artificial debido a los tratamientos recibidos por el paciente durante su traslado [23]. Por último, las lesiones presentadas por los pacientes variaron en función de su localización, extensión y mecanismo lesional. La información referente a la localización de las lesiones se extrajo del informe correspondiente a la resonancia magnética o la tomografía axial computarizada que se realizó en el momento del ingreso o durante el período de hospitalización. La lesión axonal difusa fue la más frecuente (29%), seguida de las lesiones localizadas en las áreas frontales (27%) y temporales (18%), lo que concuerda con las características fisiopatológicas más frecuentes en el TCE [24]. Todos los participantes o familiares fueron informados de los detalles de la evaluación y manifestaron por escrito su consentimiento para participar en el estudio de acuerdo con la declaración de Helsinki.

Instrumentos y procedimiento

Pasados entre tres y seis meses desde la realización de la primera evaluación, el neurocirujano se puso en contacto con cada uno de los pacientes para realizar la segunda evaluación que formaba parte del estudio. Las evaluaciones se llevaron a cabo en sesiones con una duración aproximada de una hora y media. Todas las evaluaciones se llevaron a cabo por un neuropsicólogo experto. Los tests neuropsicológicos empleados fueron: Trail Making Test (TMT), test de colores y palabras de Stroop, subtests de la escala de inteligencia de Wechsler [25] –clave de números (CN), búsqueda de símbolos (BS) y dígitos directos (DD) e inversos (DI)–, una prueba de fluidez verbal –fluidez verbal fonológica: número de palabras con F (FVF) y con A (FVA) en un minuto de tiempo; fluidez verbal semántica: número de animales (FV animales)– y una prueba de memoria episódica –memoria lógica: recuerdo inmediato y reconocimiento–. Algunas de las puntuaciones obtenidas por los pacientes no se consideraron válidas, por lo que la muestra incluida en cada uno de los análisis varía. Pese a ello, y dado el carácter independiente de las comparaciones estadísticas realizadas entre las puntuaciones de los tests neuropsicológicos seleccionados, ninguno de estos participantes fue eliminado de los análisis del resto de pruebas. En la tabla II se exponen las características demográficas y clínicas de las muestras incluidas en cada uno de los análisis.

Tabla II. Características demográficas y clínicas de cada muestra de pacientes incluida en los distintos análisis. Los valores indican la puntuación media ± desviación estándar (mediana en la GCS).
	TMT (n = 17)	Stroop (n = 20)	CN, BS, DD, DI, memoria (n = 22)	Fluidez verbal (n = 20)
Mujeres	3	3	3	3
Edad media (años)	33,3 ± 10	32,3 ± 8,8	34,1 ± 10,3	33,4 ± 9,4
Años de educación (media)	13,4 ± 3,7	12,9 ± 3,7	13,1 ± 4,2	12,8 ± 3,8
Diestros/zurdos	16 / 1	18 / 2	20 / 2	18 / 2
GCS prehospitalaria (mediana)	13 (RI: 8)	13 (RI: 8)	13 (RI: 8)	14 (RI: 8)
Días de lesión-evaluación subaguda (media)	163,5 ± 41,2	165,8 ± 40,7	170,6 ± 41,9	169,3 ± 40,9
BS: búsqueda de símbolos; CN: clave de números; DD: dígitos directos; DI: dígitos inversos; GCS: Glasgow Coma Scale; RI: rango intercuartílico; TMT: Trail Making Test.

Análisis de datos

Para evaluar la normalidad de la distribución de las variables se empleó la prueba Kolmogorov-Smirnov. Para determinar la presencia de diferencias en el rendimiento neuropsicológico entre la fase aguda y la subaguda se emplearon las pruebas t de Student para muestras relacionadas. Con el fin de controlar el posible efecto de la práctica en las puntuaciones obtenidas en los tests neuropsicológicos durante la segunda evaluación y separarlo del cambio debido a la recuperación, se realizó una transformación de las puntuaciones obtenidas por los pacientes en el retest. Para ello, en primer lugar, se calculó la ganancia debida al efecto de la práctica en términos de desviaciones típicas basándose en los índices proporcionados por Calamia et al [10]. Estos autores proporcionan una medida del cambio en las puntuaciones del retest debido al efecto de la práctica en función del tipo de prueba utilizada, la edad del participante, el tiempo transcurrido desde la primera evaluación y el tipo de población (clínica o no clínica) sobre la que se aplican las pruebas. En función de las distintas variables se calculó el índice de ganancia debida a la práctica (Ganancia pract.) en términos de desviaciones típicas (DT), y en segundo lugar, se estimaron las puntuaciones de cada uno de los pacientes una vez eliminando el efecto de la práctica previamente calculado. La puntuación de cada paciente una vez extraído el efecto de la práctica (Punt. retest’) se calculó de la siguiente manera: Punt. retest’ = Punt. test + [(Ganancia retest – Ganancia pract.) × DT grupo test], donde Ganancia retest (DT) = [(Punt. retest - Punt. test) / DT grupo test]. Para una descripción detallada del procedimiento, véase el material suplementario.

Por último, se comparó el rendimiento en fase aguda y subaguda (corregido) empleando las pruebas t de Student para muestras relacionadas. Se calculó además el tamaño del efecto y la potencia de contraste de las distintas comparaciones. En todos los análisis se adoptó un nivel de significación α < 0,05. Los análisis se realizaron mediante los programas SPSS v. 21.0 y G*Power v. 3.1.

Resultados

La prueba t para muestras relacionadas empleada para comparar el rendimiento en las fases aguda y subaguda reveló diferencias significativas en las puntuaciones del TMT-A (t₍₁₆₎ = 2,30; p = 0,036), TMT-B (t₍₁₆₎ = 4,17; p = 0,001), B-A (t₍₁₆₎ = 4,05; p = 0,001), B/A (t₍₁₆₎ = 2,82; p = 0,012), Stroop P (t₍₁₉₎ = –2,22; p = 0,039), Stroop C (t₍₁₉₎ = –2,64; p = 0,016), Stroop PC (t₍₁₉₎ = –4,56; p < 0,001), Stroop interferencia (t₍₁₉₎ = –2,31; p = 0,032), CN (t₍₂₁₎ = –4,65; p < 0,001), BS (t₍₂₁₎ = –4,43; p < 0,001), series DI (t₍₂₁₎ = –4,29; p < 0,001), longitud DI (t₍₂₁₎ = –2,83; p = 0,01), FVF (t₍₁₉₎ = –2,83; p = 0,01), FVA (t₍₁₉₎ = –2,31; p = 0,032), FV animales (t₍₁₉₎ = –3,80; p = 0,001), memoria recuerdo (t₍₂₁₎ = –2,53; p = 0,02) y memoria reconocimiento (t₍₂₁₎ = –3,04; p = 0,006). La comparación del rendimiento en las distintas fases en la tarea de dígitos no reveló diferencias significativas en el número de series repetidas en orden directo (series DD: t₍₂₁₎ = –1,50; p = 0,149) ni en la longitud de dichas series (longitud DD: t₍₂₁₎ = –1,62; p = 0,119). El tamaño del efecto fue entre moderado y grande (d > 0,5) en todas las puntuaciones que mostraron diferencias significativas. La potencia de contraste en estos casos también fue alta. El tamaño del efecto para las puntuaciones de DD (número de series y longitud) fue menor, como cabía esperar, lo que unido al reducido número de pacientes del grupo, hizo que la potencia fuera baja.

El cálculo de la ganancia total entre el test y el retest en términos de desviación típica y la ganancia debida al efecto de la práctica reveló que el mayor efecto de la práctica se produjo en las puntuaciones de TMT A, Stroop P y FVA. En estas puntuaciones, la proporción de cambio debido a la práctica supuso más del 50% de la ganancia (Tabla III; Figura). En el resto de las puntuaciones, el efecto de la recuperación fue mayor que el efecto de la práctica. Las puntuaciones menos afectadas por la práctica fueron las obtenidas en los tests DD y DI (en los que la práctica supuso un detrimento en el rendimiento) y la puntuación derivada del TMT B/A. Otras puntuaciones en las que la práctica supuso menos de un tercio de la ganancia fueron en FV animales, Stroop interferencia y TMT B-A (Tabla III).

Tabla III. Cambio de las puntuaciones entre la primera y la segunda evaluaciones (ganancia) expresado en desviaciones estándares (DE) y porcentaje de cambio. Se muestra por separado el cambio atribuido a la práctica y a la recuperación.
		Cambio (DE)			% de cambio
		Total	Práctica	Recuperación	Práctica	Recuperación
TMT	A	0,47	0,26	0,21	56,1%	43,9%
	B	0,88	0,32	0,56	36,3%	63,7%
	B-A	0,88	0,26	0,62	29,2%	70,8%
	B/A	0,66	0,05	0,60	8,2%	91,8%
Stroop	Stroop P	0,46	0,23	0,24	48,9%	51,1%
	Stroop C	0,38	0,23	0,15	59,7%	40,3%
	Stroop PC	0,53	0,21	0,32	40%	60%
	Stroop Int	0,44	0,12	0,31	28,5%	71,5%
VPI	CN	0,71	0,32	0,39	44,6%	55,4%
VPI	BS	0,65	0,22	0,43	33,5%	66,5%
Dígitos directos	Series	0,31	–0,05	0,36	–16,4%	116,4%
Dígitos directos	Longitud	0,45	–0,05	0,50	–11,1%	111,1%
Dígitos inversos	Series	0,64	–0,05	0,69	–7,8%	107,8%
Dígitos inversos	Longitud	0,67	–0,05	0,72	–7,4%	107,4%
Fluidez verbal	F	0,61	0,23	0,38	38,3%	61,7%
	A	0,42	0,23	0,19	55,2%	44,8%
	Animales	0,96	0,23	0,72	24,3%	75,7%
Memoria	Recuerdo	0,56	0,20	0,35	36,6%	63,4%
Memoria	Reconocimiento	0,50	0,20	0,29	41%	59%
BS: búsqueda de símbolos; CN: clave de números; Stroop Int: Stroop interferencia; TMT: Trail Making Test; VPI: velocidad de procesamiento de la información.

Figura. Porcentaje del total del cambio atribuido a la práctica y a la recuperación espontánea de los pacientes. B-A: puntuación derivada resultado de restar a la puntuación en el Trail Making Test (TMT)-B la puntuación del TMT-A; B/A: puntuación derivada resultado de dividir la puntuación obtenida en el TMT-B entre la puntuación del TMT-A; BS: búsqueda de símbolos; CN: clave de números; DDir: dígitos directos; DInv: dígitos inversos; FV: fluidez verbal; Reconoc: reconocimiento; Stroop Int: Stroop interferencia.

La prueba t para muestras relacionadas empleada para comparar el rendimiento en las fases aguda y subaguda una vez controlado el efecto de la práctica reveló diferencias significativas en las puntuaciones TMT-B (t₍₁₆₎ = 2,65; p = 0,017), B-A (t₍₁₆₎ = 2,88; p = 0,011), B/A (t₍₁₆₎ = 2,61; p = 0,019), Stroop PC (t₍₁₉₎ = –2,70; p = 0,014), CN (t₍₂₁₎ = –2,55; p = 0,019), BS (t₍₂₁₎ = –2,92; p = 0,008), series DI (t₍₂₁₎ = –4,65; p < 0,001), longitud DI (t₍₂₁₎ = –3,01; p = 0,007) y FV animales (t₍₁₉₎ = –2,88; p = 0,01). Los cambios observados en las otras puntuaciones una vez eliminado el efecto de la práctica no fueron significativos: TMT-A (t₍₁₆₎ = 1,00; p = 0,331), Stroop P (t₍₁₉₎ = –1,14; p = 0,27), Stroop C (t₍₁₉₎ = –1,07; p = 0,297), Stroop interferencia (t₍₁₉₎ = –1,64; p = 0,117), series DD (t₍₂₁₎ = –1,75; p = 0,095), longitud DD (t₍₂₁₎ = –1,80; p = 0,086), FVF (t₍₁₉₎ = –1,76; p = 0,095), FVA (t₍₁₉₎ = –1,04; p = 0,312), memoria recuerdo (t₍₂₁₎ = –1,59; p = 0,126) y memoria reconocimiento (t₍₂₁₎ = –1,80; p = 0,087) (Tabla IV).

Tabla IV. Puntuaciones medias (desviación estándar), significación, tamaño del efecto y potencia de contraste obtenida en las pruebas t comparando el rendimiento de los pacientes en las fases aguda y subaguda del traumatismo craneoencefálico en cada una de las pruebas neuropsicológicas empleadas. Se muestran los resultados calculados con las puntuaciones directas y los resultados de las puntuaciones corregidas para controlar el efecto de la práctica.
			Efecto de la práctica no corregido				Efecto de la práctica corregido
		Fase aguda	Fase subaguda	Significación	d	Potencia	Fase subaguda	Significación	d	Potencia
TMT	A	52,6 ± 34,3	36,5 ± 9,4	0,036 ^c	0,56	0,58	45,5 ± 9,2	0,331 ^d	0,24	0,16
	B	136,9 ± 69,3	76,3 ± 22	0,001 ^a	1,01	0,97	98,3 ± 22,8	0,017 ^c	0,64	0,70
	B-A	84,4 ± 50,8	39,8 ± 18	0,001 ^a	0,98	0,98	52,8 ± 19,3	0,011 ^c	0,70	0,77
	B/A	2,9 ± 1,2	2,1 ± 0,5	0,012 ^c	0,69	0,76	2,2 ± 0,4	0,019 ^c	0,64	0,69
Stroop	Stroop P	85,9 ± 19	94,7 ± 18,7	0,039^c	0,50	0,56	90,3 ± 18,7	0,270 ^d	0,25	0,19
	Stroop C	60,7 ± 15,4	66,5 ± 14,8	0,016 ^c	0,59	0,71	63 ± 14,7	0,297 ^d	0,24	0,17
	Stroop PC	33,9 ± 15,6	42,1 ± 12,7	< 0,001 ^a	1,02	0,99	38,8 ± 12,7	0,014 ^c	0,60	0,72
	Stroop Int	–1,6 ± 10,8	3,1 ± 9,5	0,032 ^c	0,52	0,59	1,8 ± 9,6	0,117 ^d	0,37	0,35
VPI	CN	44,7 ± 22,2	60,4 ± 18,5	< 0,001 ^a	0,99	0,99	53,4 ± 18,3	0,019 ^c	0,54	0,68
VPI	BS	24,7 ± 11,1	32 ± 9,6	< 0,001 ^a	0,94	0,99	29,5 ± 9,6	0,008 ^b	0,62	0,80
Dígitos directos	Series	7,3 ± 1,6	7,8 ± 1,5	0,149 ^d	0,32	0,30	7,9 ± 1,6	0,095 ^d	0,37	0,39
Dígitos directos	Longitud	5,2 ± 0,9	5,6 ± 0,9	0,119 ^d	0,35	0,34	5,6 ± 0,9	0,086 ^d	0,38	0,41
Dígitos inversos	Series	4,4 ± 1,8	5,5 ± 1,6	< 0,001 ^a	0,91	0,98	5,6 ± 1,6	< 0,001 ^a	0,99	0,99
Dígitos inversos	Longitud	3,5 ± 1	4,2 ± 1,3	0,010 ^c	0,6	0,77	4,3 ± 1,3	0,007 ^b	0,64	0,81
Fluidez verbal	F	7,3 ± 4	9,8 ± 2,7	0,010 ^c	0,64	0,77	8,8 ± 2,7	0,095 ^d	0,39	0,39
	A	7,9 ± 4	9,6 ± 2,8	0,032 ^c	0,52	0,60	8,6 ± 2,8	0,312 ^d	0,23	0,17
	Animales	13,7 ± 6,1	19,5 ± 5,1	0,001^b	0,85	0,95	18 ± 5,1	0,010 ^b	0,64	0,78
Memoria	Recuerdo	7,7 ± 3,1	11,5 ± 3,1	0,020 ^c	0,54	0,67	8,8 ± 3,3	0,126 ^d	0,34	0,33
Memoria	Reconocimiento	9,5 ± 2,1	10,9 ± 1,1	0,006 ^b	0,64	0,82	10 ± 1,4	0,087 ^d	0,38	0,40
BS: búsqueda de símbolos; CN: clave de números; d: tamaño del efecto; Potencia: potencia de contraste; Stroop Int: Stroop interferencia; TMT: Trail Making Test; VPI: velocidad de procesamiento de la información. ^a p < 0,001; ^b p < 0,01; ^c p < 0,05; ^d Diferencia no significativa (p > 0,05).

Discusión

El objetivo del presente estudio longitudinal fue examinar los cambios en el rendimiento cognitivo entre la fase aguda y subaguda del TCE, controlando el posible efecto de práctica entre evaluaciones sucesivas. La bibliografía ha evidenciado la necesidad de desarrollar este tipo de estudios para avanzar en el conocimiento y en el manejo de los déficits cognitivos y funcionales que suelen aparecer tras un TCE [9,26]. Para ello, un grupo de pacientes fue reevaluado unos seis meses después del TCE. Además, se realizó un control estadístico sobre el efecto de la práctica en los tests neuropsicológicos con el fin de discriminar los cambios debidos a la práctica de los atribuibles a la recuperación espontánea.

A continuación, se tratarán de clarificar las cuestiones planteadas en las dos hipótesis de este estudio en función de los resultados obtenidos. La primera hipótesis planteaba que, si los cambios observados en el estudio longitudinal se deben al efecto de la práctica, entonces las diferencias en las puntuaciones neuropsicológicas observadas entre las fases aguda y subaguda desaparecerían al controlar dicho efecto. Los resultados mostraron que los cambios en algunas puntuaciones neuropsicológicas se debieron al efecto de la práctica. En concreto, lo fueron las diferencias encontradas en las puntuaciones del TMT-A, Stroop P, Stroop C, Stroop interferencia, FVF, FVA, recuerdo y reconocimiento. Por tanto, el efecto de la práctica fue el responsable de los cambios observados en la velocidad de procesamiento simple, la memoria y la fluidez fonológica. Trabajos previos muestran, de acuerdo con los resultados del presente estudio, que los efectos de la práctica se producen de forma significativa en tareas de fluidez fonológica y también en tareas de memoria [19]. En cuanto a la fluidez fonológica, se ha visto que en un TCE crónico esta capacidad está afectada, mientras que la fluidez semántica no lo está [27]. Por tanto, la ausencia de cambio en la fluidez fonológica podría relacionarse con una alteración más permanente. Alternativamente, la segunda hipótesis planteaba que, si los cambios observados se debían a un efecto genuino de recuperación espontánea en la fase subaguda del TCE, entonces las diferencias entre ambas fases permanecerían incluso tras controlar el efecto de la práctica. Teniendo en cuenta los resultados obtenidos, se puede decir que se produjo una recuperación espontánea en la velocidad de procesamiento (CN y BS), la atención alternante (TMT-B, B/A y B-A), la atención selectiva (Stroop PC) y la memoria operativa (DI). De acuerdo con estos resultados, algunos trabajos que controlaron el efecto de la práctica encontraron una mejora en las habilidades complejas, como las funciones ejecutivas y la memoria operativa, pero no en la velocidad de procesamiento [5,7,17]. Por el contrario, la mayoría de los estudios que encuentra una mejora de la velocidad de procesamiento [12] o de la velocidad de procesamiento, además de una mejora en otras capacidades [11,14], no emplearon un grupo control ni ningún otro control del efecto de la práctica, lo que podría explicar las diferencias respecto a los resultados del presente estudio. De hecho, los resultados de este estudio antes de corregir el efecto de la práctica también mostraron una mejora en la velocidad de procesamiento (y en todos los procesos cognitivos evaluados). Precisamente esto es lo que se observa al comparar el grupo de pacientes con TCE con un grupo de pacientes con traumatismo no craneal [28]. Según estos autores, se produce una mejora en todas las capacidades evaluadas (incluyendo la velocidad de procesamiento) en ambos grupos. Los resultados concuerdan sólo parcialmente con los encontrados por Felmingham et al [4]. Estos autores evaluaron a un grupo de controles sanos y dos grupos de pacientes, uno con lesiones difusas y otro con lesiones mixtas, y hallaron que los pacientes con lesiones difusas mejoraron en la velocidad de procesamiento básica (TMT-A, Stroop P, tiempo de reacción simple), a diferencia de lo que ocurrió con los TCE con lesiones mixtas y los controles. La diferencia respecto al presente estudio podría deberse precisamente al hecho de emplear a un grupo de pacientes con características específicas (lesión axonal difusa), que podría mostrar un patrón de cambio distinto del observado en los pacientes con lesiones tanto mixtas como difusas.

Por último, en relación con los hallazgos sobre la recuperación de los pacientes en la prueba de DD, cabe señalar que, tanto antes como después de controlar el efecto de la práctica, no se produjeron diferencias entre las fases aguda y subaguda. La ausencia de cambio en esta prueba concuerda con resultados previos que muestran que la prueba de DD no está influida por el efecto de la práctica ni en controles sanos [17] ni en pacientes [19], y con los resultados encontrados por Wilson et al [19], quienes indicaron además que la medida de DD no es capaz de discriminar entre pacientes y controles.

En resumen, los resultados del presente estudio muestran que, una vez controlado el efecto de la práctica debido a las repetidas evaluaciones, las diferencias encontradas entre el test y el retest no son las mismas que antes de realizar dicho control. Mientras que antes de la corrección se evidenció una mejoría en la evolución de todos los procesos cognitivos evaluados, tras ella, esa mejoría desapareció en algunos de ellos. Este hallazgo permite extraer dos conclusiones principales. Por un lado, como ya se ha evidenciado en estudios anteriores [11,29], hay mejoría en los primeros meses tras el TCE, pero el patrón de evolución no es uniforme y varía en función del proceso cognitivo. Por lo tanto, la falta de control de los efectos de la práctica en situaciones de retest en algunos trabajos longitudinales precedentes podría haber generado interpretaciones erróneas de sus resultados. Este aspecto cobra especial relevancia en investigaciones sobre la efectividad de una intervención. Debido a que el efecto de la práctica generalmente conduce a mejores puntuaciones en el retest, la falta de su control podría llevar, por ejemplo, a incurrir en un error, interpretando como positivo el efecto de una intervención neutral.

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Evolution of cognitive impairment after a traumatic brain injury: is there any improvement after controlling the practice effect?

Introduction. The importance of knowing the pattern of evolution of cognitive deficits in the first months after a traumatic brain injury (TBI) has encouraged the development of numerous longitudinal studies. However, the results of most of them should be taken with caution due to the lack of adequate control of practice effects that can lead to overestimating the genuine recovery of cognitive processes.

Aim. To describe the cognitive changes between the acute and subacute phases of the TBI controlling the effect of the practice.

Patients and methods. Twenty-two patients were assessed in two different time points after TBI (immediately and after six months) using the following tests: Trail Making Test (A, B, B/A, B-A), Stroop Test (W, C, CW, interference), Digit Symbol-Coding, Symbol Search, Digits Forward and Backward, Verbal Fluency and Short-term Memory. To control for the practice effects, a transformation of the scores was performed applying the procedure proposed by Calamia et al.

Results. Before controlling the practice effects, the scores of all tests improved (p > 0.001). However, afterward, the improvement remained only in the Trail Making Test-B, B/A and B-A, Digit Symbol-Coding, Symbol Search, Stroop CW and Digits Backward.

Conclusions. The lack of control of practice effects in longitudinal studies can generate misleading interpretations about the evolution of cognitive deficits. The pattern of recovery after a TBI varies depending on the cognitive process.

Key words. Cognitive performance. Evolution. Longitudinal design. Practice. Recovery. Traumatic brain injury.

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Lubrini G Viejo-Sobera R Perianez JA Cicuendez M Castano AM Gonzalez-Marques J Lagares A Rios-Lago M

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Cognitive performance Evolution Longitudinal design Practice Recovery Traumatic brain injury

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