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Origen y evolución histórica del término «prefrontal»

A. García-Molina, A. Enseñat   Revista 71(11)Fecha de publicación 01/12/2020 ● Historia y HumanidadesLecturas 4457 ● Descargas 305 Castellano English

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[REV NEUROL 2020;71:421-427] PMID: 33205388 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7111.2020350

Introducción. Actualmente, existe un amplio consenso sobre los confines de lo que denominamos corteza prefrontal, pero no siempre ha sido así. El propósito de esta revisión histórica es ahondar en los orígenes topográficos del término «prefrontal» y analizar su evolución conceptual.

Desarrollo. El artículo se estructura en función de los principales criterios que se han sucedido cronológicamente para definir los límites de la corteza prefrontal: morfológico, citoarquitectónico y hodológico. Durante la segunda mitad del siglo XIX, los criterios son esencialmente de índole morfológico. En esta época se sitúa David Ferrier, responsable de la popularización del término «prefrontal». En los primeros años del siglo XX dominan los criterios basados en la organización arquitectónica de la corteza cerebral (o citoarquitectura), y su principal representante es Korbinian Brodmann. A finales de la década de 1940, Jerzy E. Rose y Clinton N. Woolsey consideran que el estudio de las conexiones cerebrales (hodología) es la vía para definir los confines de la corteza prefrontal y proponen que esta región frontal es la principal área de proyección del núcleo dorsomedial del tálamo.

Conclusiones. Históricamente, la región cerebral denominada «prefrontal» ha tenido unos límites borrosos y cambiantes, producto de los criterios empleados en distintas épocas.

Citoarquitectura Corteza cerebral Corteza prefrontal Hodología Morfología Neurociencia Neurociencia básica

Introducción


El encéfalo humano está formado por dos hemisferios cerebrales, cada uno de los cuales se subdivide en cinco grandes regiones o lóbulos: ínsula, lóbulo occipital, lóbulo temporal, lóbulo parietal y lóbulo frontal. Este último está situado en la mitad anterior, separado de la corteza parietal por el surco central (cisura de Rolando) y de los lóbulos temporales por el surco lateral (cisura de Silvio). Esta parcelación tiene su origen en los trabajos sobre geografía cortical realizados por diversos anatomistas del siglo XIX [1]: Chaussier, Foville, Leuret, Gratiolet, Gervais, Broca y Beauregard, en Francia; Rolando y Giacomini, en Italia; Tiedemann, Burdach, Rudolph Wagner, Ecker, Bischoff, Pausch, Benedikt, Meynert y Krueg, en Alemania; Guldberg en Noruega; y Owen, Huxley, Flower, Rolleston, Marshall, Garrod, Ferrier y Cunningham, en Gran Bretaña.

Hasta finales del siglo XVIII, la superficie cerebral despierta escaso interés científico, y se concibe co­mo una estructura uniforme atravesada por surcos y pliegues sin un orden aparente, cuya finalidad es proteger a los ventrículos del duro estuche craneal.

François Chaussier (1746-1828) es uno de los primeros en estudiar la superficie cerebral. En Exposition sommaire de la structure et des différentes parties de l’encéphale ou cerveau (1807), divide la corteza cerebral en tres lóbulos [2]: anterior o frontal, medio o temporal y posterior u occipital. Chaussier realiza una de las primeras definiciones neuroanatómicas de los lóbulos frontales: ‘Le lobule frontal est distinct du temporal par une scissure ou sillon anguleux et profond, qui, de la base du cerveau, se prolonge obliquement en haut et en arrière sur la face convexe du lobe; cette grande scissure interlobulaire, que l’on nomme communément la grande scissure de Silvius’.

Cincuenta años después, en el segundo volumen de Anatomie comparée du système nerveux (1857) [3,4], Pierre Gratiolet (1815-1865) designa a los ló­bulos cerebrales con los nombres que actualmente empleamos: ‘Nous distinguerons sur la face externe de l’hémisphère, cinq groupes de plis ou cinq lobes, savoir le lobe central, et autour de celui-ci quatre lobes: le frontal, le pariétal, le temporo-sphenoïdal et l’occipital’.

Los lóbulos frontales representan más de un tercio de los hemisferios cerebrales y tienen un papel central en múltiples procesos mentales [5]. Atendiendo a su arquitectura neurofuncional acostumbran a dividirse en tres regiones: corteza motora, corteza premotora y corteza prefrontal. En relación con esta última, hoy por hoy existe un amplio consenso sobre cuáles son sus límites. Pero no siempre ha sido así. Ha tenido diferentes significados para di­ferentes autores desde el momento en que aparece por primera vez en la bibliografía. El propósito de este trabajo es ahondar en los orígenes topográficos del término ‘prefrontal’ y analizar su evolución con­ceptual.
 

Criterios morfológicos


La referencia más antigua que hemos hallado del término ‘prefrontal’ data de 1868 y se encuentra en el tercer volumen de On the anatomy of vertebrates, del biólogo inglés Richard Owen (1804-1892). Owen divide la región frontal situada por delante de la corteza motora en las siguientes áreas: suprafrontal, mediofrontal, subfrontal, ectofrontal y prefrontal [6]. Esta parcelación no describe regiones corticales, sino circunvoluciones. De tal forma, emplea el término ‘prefrontal’ para describir la circunvolución localizada en la parte más anterior del lóbulo frontal, poco más o menos correspondiente a lo que a día de hoy denominamos polo frontal (Fig. 1).

 

Figura 1. Segmentación del lóbulo frontal (según Owen, 1868): superfrontal (n’), medio (n’’), subfrontal (n’’’), ectofrontal (n*) y prefrontal (n**).






 

Se han formulado diversas hipótesis en torno al porqué Owen opta por este término. Una de las más plausibles sitúa su origen en el hueso prefrontal presente en diversas especies de saurópodos. En ma­míferos no hay constancia de su existencia. Este hueso forma el margen superior-anterior de la órbita y limita en su parte superior con el hueso nasal y parte del hueso frontal; en su parte inferior, con el hueso orbital y el hueso lagrimal; en su parte anterior, con el hueso nasal; y en su parte posterior, con el hueso lagrimal, que se superpone parcialmente al hueso orbital [7,8] (Fig. 2).

 

Figura 2. Cráneo de Edmontosaurus en el que se puede observar el hueso prefrontal, identificado con las letras PRF (Llull, 1942).






 

En los años setenta del siglo XIX, diversos investigadores europeos comienzan a utilizar el término prefrontal. Tal es el caso de Gustav Fritsch (1838-1927) y Eduard Hitzig (1838-1907) en Alemania [9], Luigi Luciani (1840-1919) y Augusto Tamburini (1848-1919) en Italia [10] o Albert Pitres (1848-1928) en Francia [11]. Fritsch y Hitzig indican que el centro que controla los músculos del cuello se encuentra en la parte lateral de la circunvolución prefrontal. Pitres lo emplea para denominar al lóbulo situado en la parte anterior de cada hemisferio cerebral: ‘Ces deux coupes diviseront par conséquent l’hémisphère en trois régions, l’une antérieure ou préfrontale, l’autre moyenne ou fronto-pariétale et la troisième postérieure ou occipitale. (…) La région préfrontale correspond à la portion inexcitable antérieure du cerveau [11]. Frente a estas aportaciones anecdóticas, el legítimo artífice de la popularización del término prefrontal es, sin lugar a dudas, el médico escocés David Ferrier (1843-1928).

El 13 de mayo de 1875, Ferrier imparte la Croonian Lecture de la Royal Society of London for Improving Natural Knowledge. La exposición gira en torno a la descripción de sus hallazgos tras la ablación de diferentes estructuras cerebrales en primates, entre ellas, la región anterior del lóbulo frontal, concretamente la corteza prefrontal; pero no emplea este término en ningún momento [12]. Tendrán que pasar tres años para que lo haga por primera vez. En The localisation of cerebral disease (1878) [13], escribe: ‘Though anatomically all this region may be included in the frontal lobe, it is necessary for physiological and pathological purposes to subdivide it, and to term that part which, in its relation to the skull, is roughly bounded by the coronal suture, the prae-frontal lobe or antero-frontal region’. Pocas páginas después, cuando describe las lesiones que presenta Phineas Gage, indica: ‘(…) the whole track is included within that region of the brain which I have described as the prae-frontal region’.

En 1884, Ferrier publica, junto con Gerald Yeo (1845-1909), un extenso trabajo en el que describen las lesiones realizadas en lóbulos prefrontales de primates: ‘the whole convex surface of the prefrontal lobes, in advance of centre 12, was then cauterized with the galvanic cautery’ [14]. Según este fragmento, Ferrier sitúa los lóbulos prefrontales por delante del centro 12 (región de los lóbulos frontales que incluye las circunvoluciones frontales superior y media, situadas por delante de la circunvolución central o prerrolándica) (Fig. 3).

 

Figura 3. Vista superior de los hemisferios cerebrales humanos (Ferrier, 1886). Ferrier denomina corteza prefrontal a la región del lóbulo frontal situada delante del área designada con el número 12.






 

La incorporación del término ‘prefrontal’ en la obra de Ferrier es patente al comparar la primera y la segunda ediciones de su obra The functions of the brain [13,15]. En la primera edición, de 1876, lo utiliza únicamente cuando hace referencia al trabajo de Fritsch y Hitzig de 1870 [9]. Diez años después, en la segunda edición, lo incorpora plenamente en su terminología de trabajo (y utiliza de forma copiosa). Para Fritsch y Hitzig, el concepto prefrontal hace alusión a una circunvolución; para Ferrier, a una región de la corteza cerebral.

El éxito del término prefrontal es palpable a finales del siglo xix y principios del siglo xx. En ese momento no sólo se utiliza por investigadores, sino también por clínicos [16-19]. En 1896, Williamson publica On the symptomatology of gross lesions (tumours and abscesses) involving the prae-frontal region of the brain [20], y en 1902, Phelps, un trabajo titulado Cases illustrative of the localization of the mental faculties in the left pre-frontal lobe [21].
 

Criterios citoarquitectónicos


El 2 de febrero de 1776, Francesco Gennari (1750-1797) vislumbra una línea blanca en la corteza occipital, concretamente, en la corteza del surco calcarino; la denomina lineola albidior. Pocos años después, Félix Vicq d’Azyr (1748-1794) y Samuel von Sömmerring (1755-1830) la redescubren; en ambos casos desconocen el trabajo de Gennari [22,23]. Más de 50 años después, a principios de los años cuarenta del siglo xix, Jules Baillarger (1809-1890) analiza microscópicamente la estructura cortical de múltiples mamíferos y concluye que todas las circunvoluciones cerebrales están conformadas por estratos horizontales de células nerviosas.

A pesar de las aportaciones de los citados auto­res, el estudio de la organización arquitectónica de la corteza cerebral (o citoarquitectura) no alcanza su plena madurez hasta principios del siglo xx, de la mano de Korbinian Brodmann (1868-1918), Alfred Walter Campbell (1868-1937) o Grafton Elliot Smith (1871-1937). La principal aspiración de todo neuroanatomista de la época es descifrar la arquitectura celular de la corteza cerebral, ya que consideran que es un prerrequisito esencial para entender el funcionamiento de la mente. En 1905, Campbell traza el primer mapa citoarquitectónico cortical [24]. En él, distingue 16 áreas corticales que etiqueta según criterios topográficos (por ejemplo, frontal, poscentral o temporal) y funcionales (por ejemplo, olfativo o visuosensorial). En la parte anterior del cerebro (situada por delante de la cisura de Rolando), identifica las áreas precentral, precentral intermedia, frontal y prefrontal: ‘The prefrontal area is less extensive than the frontal, it comprises the pregenual portion of the marginal gyrus, on the mesial surface; the anterior end of the second frontal gyrus, on the outer surface; and all the orbital surface in front of the sulcus orbitalis transverses and within the external sagittal’ [24].

El atlas cortical de Smith, publicado en 1907 [25], diferencia 50 áreas en la superficie cerebral tomando como criterio de parcelación las características distintivas de las bandas de Baillarger que la surcan. Según este autor, la parte anteroinferior de la región frontal está compuesta por el área prefrontal (caracterizada por una sola banda muy fina de Baillarger, en raras ocasiones duplicada). En su superficie mesial está limitada por el surco suprarrostral; y en la superficie externa, por el surco orbital. A mediados de la década de 1920, Constantin von Economo (1876-1931) y Georg N. Koskinas (1885-1975) definen cinco tipos de estructuras corticales (agra­nular, frontal, parietal, polar y granular) y 107 áreas cito­arquitectónicas (35 frontales, 13 límbicas superiores, 6 insulares, 18 parietales, 7 occipitales, 14 temporales y 14 límbicas o hipocampales inferiores) [26]. Curiosamente, a diferencia de otros anatomistas de la época, von Economo y Koskinas no emplean el término prefrontal para referirse a la parte más anterior del lóbulo frontal.

Brodmann publica, entre 1903 y 1914, diversos trabajos sobre la estructura celular de la corteza cerebral [27-29]. El más conocido es Vergleichende Lokalisationslehre der Großhirnrinde in ihren Prinzipien dargestellt auf Grund des Zellenbaues (1909) [30]. En esta monografía parcela la superficie del cerebro en 43 áreas (usualmente referidas como áreas de Brodmann, AB), que se agrupan en 11 regiones (poscentral, precentral, frontal, insular, parietal, temporal, occipital, cingulado, retroesplenial, hipocámpica y olfativa). La región frontal incluye las siguientes áreas: AB 8 (area frontalis intermedia), AB 9 (area frontalis granularis), AB 10 (area frontopolaris), AB 11 (area praefrontalis), AB 44 (area opercu­laris), AB 45 (area triangularis), AB 46 (area frontalis media) y AB 47 (area orbitalis). Para Brodmann, el AB 11 ‘bildet den oroventralen Teil des Stirn- lappens an der Orbital- und Medianfläche, umfaßt also im großen ganzen den Gyrus rectus, den Gyrus rostralis und das vorderste Ende des G. frontalis Superior’ [30]. En un trabajo posterior, publicado en 1913, Brodmann introduce variaciones en su topografía cortical [31]. Entre ellas, sustituye el concepto de región frontal por el de región prefrontal. Si bien en los círculos neuroanatómicos de la época el sistema clasificatorio propuesto por Brodmann es uno de tantos –no exento de recibir feroces críticas [32]–, con los años, su mapa deviene lingua franca de la localización cortical.

Brodmann clasifica, desde el punto de vista citoarquitectónico, la región frontal en zonas agranulares y granulares. La región precentral (que incluye la corteza motora y premotora) es arquitectónicamente agranular, es decir, carece de la capa IV granular interna. La región frontal es granular (tiene una capa IV bien desarrollada). Preuss y Goldman-Rakic [33] indican que esta rígida dicotomía citoarquitectónica es problemática. Brodmann considera el AB 10 (area frontopolaris) y el AB 47 (area orbitalis) parte de la región frontal granular, a pesar de que las porciones caudal y medial de la corteza orbital carecen de una capa granular bien desarrollada. Por el contrario, el AB 6 (area frontalis agranularis), con una capa IV claramente presente, la considera agranular. Pese a estas evidencias, la mayor parte de los anatomistas posteriores a Brodmann utilizarán indistintamente frontal, granular frontal y prefrontal como si de sinónimos se tratara (Fig. 4).

 

Figura 4. Mapas citoarquitectónicos del cerebro humano. a) Campbell (1905); b) Smith (1907); c) Brodmann (1914); d) von Economo y Koskinas (1925).







 

Criterios hodológicos


En 1951, Percival Bailey (1892-1973) y Gerhardt von Bonin (1890-1979) publican The isocortex of man [34]. Señalan que la región prefrontal o frontal gra­nular difiere de la región agranular no solo por su estructura celular, sino también por sus conexiones: ‘All authors agree that, within the frontal lobe of classical anatomy, two regions can be distinguished: an agranular precentral and a granular frontal or, as some authors prefer to say, prefrontal region. These two regions differ not only in their intrinsic structure but also in their afferent connections and can therefore be considered as belonging to two different sectors’. La neuroanatomía citoarquitectónica ofrece una visión en mosaico de las áreas que integran la corteza cerebral, esencialmente desde una perspectiva horizontal, que omite las conexiones cortico­corticales y corticosubcorticales. La mejora continua de las técnicas de estudio de las conexiones cerebrales (hodología) proporciona una nueva perspectiva que, integrando ejes encefálicos horizontales y verticales, reconfigura los confines de lo que, hasta ese momento, se entiende por corteza prefrontal.

En la década de 1940 se hace patente que el método citoarquitectónico no es una forma muy fiable de delinear las áreas corticales. Paralelamente, se cree que las principales proyecciones de cada núcleo talámico alcanzan regiones separadas de la corteza, de modo que las proyecciones talamocorticales pueden emplearse para delimitar territorios cor­ticales e identificar zonas corticales homólogas en diferentes grupos de mamíferos. A finales de la década, Jerzy E. Rose (1909-1992) y Clinton N. Woolsey (1904-1993) escriben: ‘It is well known that with different so-called architectonic criteria very different divisions can be made. It is rather injudicious to believe that Campbell with his few and the Vogts with their multitude of fields are altogether wrong and that Brodmann’s charts are just about right’ [35]. Ese mismo año, en un trabajo definen la región prefrontal como el área frontal de proyección esencial talamocortical del núcleo dorsomedial del tálamo [36]. El nuevo criterio comporta un interesante cambio conceptual: mamíferos inferiores, como los insectívoros o roedores, poseen corteza prefrontal; según el patrón citoarquitectónico, no.

Numerosos anatomistas del último tercio del siglo xix, entre ellos Gudden, von Monakow o Déjerine y Déjerine-Klumpke, demuestran que lesiones corticales ocasionadas experimentalmente provocan la degeneración de estructuras subcorticales [1]. Von Monakow [37] describe que la destrucción de la corteza frontopolar ocasiona la degeneración del ‘núcleo talámico medialis a’ (estructura que corresponde al actual núcleo dorsomedial del tálamo). En 1922, Minkowski infiere, a partir de sus estudios y las observaciones de su mentor, von Monakow, que el núcleo dorsomedial del tálamo proyecta hacia la mayor parte de la región prefrontal (incluyendo el polo frontal y la superficie prefrontal mesial). Asimismo, describe fibras aferentes de la parte anterior del globo pálido hacia esta región del lóbulo frontal. Le Gros Clark informa que las lesiones experimentales del polo frontal en ratas dan lugar a la degeneración de fibras que pueden rastrearse hasta el núcleo dorsomedial del tálamo [38], y Walker demuestra en primates que este núcleo talámico proporciona un sistema de proyección aferente espacialmente organizado a la región prefrontal [39,40].

La introducción de la leucotomía prefrontal y procedimientos afines, en la década de 1930, brinda la oportunidad de estudiar la degeneración retrógrada y la proliferación glial en los cerebros de pacientes tras la operación (a resultas de la propia intervención o de una enfermedad intercurrente) [41]. En todos los casos se halla degeneración de las conexiones prefrontaltalámicas, específicamente de­generación retrógrada en el núcleo dorsomedial. En 1950, McLardy concluye: ‘The whole of the dorsomedial nucleus projects to the granular frontal cortex, with the exception of its most dorso-posterior portion, its most rostral tip, and probably a portion of the pars magnocellularis on its medial border. These three portions appear to be devoid of frontal connexion [42].

La definición de corteza prefrontal postulada por Rose y Woolsey ha sobrevivido hasta nuestros días, a pesar de que ciertas ideas sobre las que se sustenta son erróneas. Y es que, en la década de 1940, el conocimiento sobre las conexiones corticotalámicas está supeditado a las limitaciones de las técnicas disponibles. En esa época, se asume que los núcleos talámicos principales proyectan, de forma segre­gada y unívoca, a la corteza cerebral para formar un mosaico de áreas anatomofuncionales. En 1944, McCulloch plantea: ‘the thalamic nuclear connections are discrete and serve to define cortical sectors [43]. Actualmente está claro que esta idea es errónea: las proyecciones talámicas no son tan discretas como se creía. En la quinta (y de momento última) edición de The prefrontal cortex [44], Fuster señala que más del 80% de las neuronas talámicas que proyectan hacia la corteza prefrontal pertenecen al núcleo dorsomedial y que existen también aferencias de otros núcleos talámicos (por ejemplo, el núcleo ventral anterior, los intralaminares o el pulvinar). Tal disposición de conexiones sugiere, según este autor, que la definición hodológica de la corteza prefrontal demanda ser revisada. Por último, hay que matizar que no todas las aferencias subcorticales a la corteza prefrontal tienen su origen en el tálamo. Diversos estudios han demostrado aferencias directas del tronco encefálico, el hipotálamo o la amígdala, entre otras estructuras, sin olvidar las abundantes interconexiones de esta región del lóbulo frontal con otras regiones corticales.
 

Conclusiones


Diversas fuentes bibliográficas sugieren que el término prefrontal se usa por primera vez en un trabajo de Ferrier y Yeo publicado en 1884. Pero, como hemos podido ver, su primer uso neuroanatómico se remonta a finales de la década de los sesenta del siglo XIX, concretamente a 1868, año en que Owen emplea el término para denominar la circunvolución cortical localizada en la parte más anterior del lóbulo frontal.

Desde la primera alusión de Owen hasta nuestros días, los confines de lo que se entiende por corteza prefrontal han sido definidos y redefinidos siguiendo múltiples criterios. Durante la segunda mitad del siglo XIX, éstos son esencialmente de índole morfológica; en los primeros años del siglo XX, citoarquitectónicos; y hodológicos en las décadas intermedias de dicho siglo. En la década de 1970 se plantea un nuevo criterio basado en la comunicación (neurotransmisión) bioquímica entre neuronas. Autores como Divac et al [45,46] o Levitt et al [47] sugieren que la diana cortical del núcleo dorsomedial del tálamo (fundamentalmente la corteza prefrontal) se caracteriza por recibir una entrada masiva de fibras dopaminérgicas. Tales planteamientos no resultan compartidos por otros investigadores: si bien la inervación dopaminérgica es fundamental para las funciones asociadas a la corteza prefrontal, no es patrimonio exclusivo de esta región cortical.

¿Qué es la corteza prefrontal?: anatómicamente, una región de confines indefinidos, que cambia sus límites topográficos en función de los criterios utilizados; funcionalmente, el sustrato neurobiológico de la organización de comportamientos orientados al futuro, independientes del contexto espaciotemporal inmediato, que posibilitan la adaptación a entornos impredecibles y cambiantes; etimológicamente, un término disparatado, ¿cómo puede estar una corteza frente a la corteza frontal?

 

Bibliografía
 


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Topographical origins of the term ‘prefrontal’

Introduction. Today, there is a broad consensus on the boundaries of what we call the prefrontal cortex, but this has not always been the case. The purpose of this historical review is to examine in greater depth the topographical origins of the term ‘prefrontal’ and analyse its conceptual evolution.

Development. The article is structured according to the main criteria that have been proposed successively over time in order to define the limits of the prefrontal cortex, namely, morphological, cytoarchitectural and hodological. During the second half of the 19th century, the criteria were essentially of a morphological nature. David Ferrier popularised the term ‘prefrontal’ in this period. In the early years of the 20th century, criteria based on the architectural organisation of the cerebral cortex (or cytoarchitecture) predominated, and their main representative was Korbinian Brodmann. At the end of the 1940s, Jerzy E. Rose and Clinton N. Woolsey considered that the study of brain connections (hodology) was the way to define the boundaries of the prefrontal cortex and proposed that this frontal region was the main area of projection of the dorsomedial nucleus of the thalamus.

Conclusions. Historically, the limits of the so-called ‘prefrontal’ region of the brain has been blurred and changing, as a result of the different criteria used at different times.

Key words. Cerebral cortex. Cytoarchitecture. Hodology. Morphology. Neurosciences. Prefrontal cortex.

 

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