Original

La reserva cognitiva como factor modulador del impacto de la cirugía sobre la memoria visual y la denominación en pacientes con epilepsia del lóbulo temporal

I. Cano-López, J.F. Vázquez-Costa, A. Gutiérrez, V. Villanueva, E. González-Bono [REV NEUROL 2021;73:267-274] PMID: 34617580 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7308.2021109 OPEN ACCESS
Volumen 73 | Número 08 | Nº de lecturas del artículo 8.146 | Nº de descargas del PDF 191 | Fecha de publicación del artículo 16/10/2021
Icono-PDF-OFF Descarga PDF Castellano Citación Buscar en PubMed
Compartir en: Facebook Twitter
Ir a otro artículo del número
RESUMEN Artículo en español English version
Introducción La cirugía de la epilepsia del lóbulo temporal (ELT) es un procedimiento eficaz que produce cambios cognitivos. Se han propuesto factores moduladores de dichos cambios, pero permanece sin esclarecer la influencia de la reserva cognitiva.

Objetivo Examinar el efecto del cociente intelectual (CI) sobre los cambios posquirúrgicos en medidas de fluencia verbal, denominación y memoria verbal y visual en una muestra de pacientes con ELT.

Pacientes y métodos Sesenta y cuatro pacientes adultos con ELT farmacorresistente (edad media ± desviación típica: 39,16 ± 11,67) fueron sometidos a una evaluación neuropsicológica antes y un año después de la cirugía.

Resultados Los pacientes con un CI alto presentaron un mejor funcionamiento de la memoria visual inmediata antes de la cirugía que los que tenían un CI medio, así como ausencia de cambios posquirúrgicos. Los pacientes con un CI manipulativo alto presentaron mejor denominación antes de la cirugía que los que tenían un CI manipulativo medio, así como un empeoramiento posquirúrgico significativo. Tanto antes como después de la cirugía, los pacientes con un CI alto presentaron mejor fluencia verbal fonémica y semántica y memoria verbal a corto y largo plazo que los que tenían un CI medio.

Conclusiones El CI es un factor relevante en la evolución de la memoria visual inmediata y de la denominación tras la cirugía en pacientes con ELT. La cirugía no repercute en la ventaja que tienen los pacientes con un CI alto en fluencia verbal y memoria verbal, lo que sugiere que la reserva cognitiva tiene un efecto positivo sobre la función cognitiva, incluso tras la cirugía de la ELT.
Palabras claveCirugíaCociente intelectualEpilepsiaLenguajeMemoriaReserva cognitiva CategoriasEpilepsias y síndromes epilépticos
TEXTO COMPLETO (solo disponible en lengua castellana / Only available in Spanish)

Introducción


La epilepsia es una enfermedad neurológica que afecta a más de 70 millones de personas en el mundo [1]. Aunque la mayoría de los pacientes con epilepsia presentan un control adecuado de las crisis epilépticas con fármacos antiepilépticos, aproximadamente el 30% padece epilepsia farmacorresistente [2], y la epilepsia del lóbulo temporal (ELT) es el tipo más frecuente [3]. Los pacientes con ELT pueden ser candidatos a cirugía de epilepsia, que habitualmente consiste en la resección de la zona epileptógena, y este procedimiento frecuentemente es eficaz en el control de las crisis [4-6]. A pesar de estas ventajas, la cirugía puede conllevar secuelas cognitivas, incluyendo alteraciones en la memoria verbal y visual, el lenguaje, la atención y las funciones visuoconstructivas [5,7].

El perfil de evolución cognitiva tras la cirugía de la ELT no es homogéneo en todos los pacientes, y existe una gran variabilidad. Se han propuesto una serie de factores que podrían explicar esta variabilidad, entre los que destacan la edad [7], el sexo [8,9], la edad de inicio de la enfermedad o su duración [7,10,11], la frecuencia prequirúrgica de crisis [12], el número de fármacos antiepilépticos [13], el hemisferio intervenido [14,15], la integridad hipocampal [16], el tipo de cirugía [17] y el control posquirúrgico de las crisis [18]. Sin embargo, permanece sin esclarecer la influencia de la reserva cognitiva sobre la evolución cognitiva de estos pacientes, a pesar de ser un factor clásicamente relacionado con la plasticidad cerebral en otras poblaciones.

La reserva cognitiva se refiere a los aspectos de la estructura y la función cerebral que pueden actuar como mecanismos protectores para compensar el daño cerebral mediante la promoción de redes cerebrales alternativas [19]. La teoría de la reserva cognitiva defiende que los individuos difieren en su resiliencia ante las patologías [20], de manera que la reserva cognitiva podría modular la asociación entre la cirugía de la ELT y la evolución cognitiva. El cociente intelectual (CI) se considera un indicador de la reserva cognitiva de un individuo [21]. Algunos estudios sugieren que un CI superior predice un mejor funcionamiento prequirúrgico de la memoria en pacientes con ELT [22]. En concreto, tanto el CI verbal como el manipulativo se han asociado con el funcionamiento de la memoria verbal, mientras que únicamente el CI manipulativo se ha asociado con la memoria visual [22]. Sin embargo, apenas se ha estudiado la influencia del CI sobre la evolución de la memoria y otras funciones cognitivas tras la cirugía en esta población. Los escasos estudios que han abordado esta cuestión se han realizado considerando el CI como una variable continua, desde un enfoque correlacional, y han encontrado que el CI se asocia con una mejor evolución de la memoria verbal y visual [12,23] y de la fluencia verbal fonémica [12] tras la cirugía de la ELT. Hasta donde sabemos, no se ha analizado si existen diferentes perfiles de evolución mnésica y del lenguaje entre grupos de pacientes con diferente nivel de CI.

Objetivo


El objetivo del presente estudio es examinar los efectos de la cirugía de la ELT sobre la evolución de la fluencia verbal, la denominación y la memoria verbal y visual dependiendo del CI, considerando otros posibles factores influyentes. Para ello, se empleará una muestra homogénea de pacientes con ELT farmacorresistente sometidos a cirugía resectiva.
 

Pacientes y métodos


Pacientes


Éste es un estudio longitudinal. Los participantes fueron reclutados de la Unidad Multidisciplinar de Epilepsia del Hospital Universitario y Politécnico La Fe (Valencia, España) entre 2015 y 2020. Los criterios de inclusión fueron los siguientes: a) pacientes con un diagnóstico de epilepsia farmacorresistente; b) ser candidato a cirugía de la epilepsia; c) ser mayor de 18 años, y d) haber sido sometido a una evaluación neuropsicológica antes y después de la cirugía. Se excluyeron los participantes que: a) eran mayores de 60 años; b) sufrían trastornos psiquiátricos graves, y c) no hablaban español de forma fluida. Los pacientes se clasificaron en dos grupos en función de las siguientes variables: CI total (CI medio ≤ 100 y CI alto > 100), CI verbal (CI medio ≤ 100 y CI alto > 100) y CI manipulativo (CI medio ≤ 100 y CI alto > 100). La clasificación del CI total coincidió con la del CI verbal en todos los casos excepto en el de tres pacientes. La clasificación del CI total coincidió con la del CI manipulativo en todos los casos excepto en el de siete pacientes.

Procedimiento


El estudio se llevó a cabo de acuerdo con la Declaración de Helsinki y fue aprobado por el comité ético del Hospital Universitario y Politécnico La Fe. Todos los participantes firmaron un consentimiento informado. Se registraron las siguientes características de los pacientes: edad, sexo, nivel educativo, edad de inicio de la enfermedad, duración de la enfermedad (años), frecuencia prequirúrgica de crisis y número de fármacos antiepilépticos. La evaluación prequirúrgica incluyó el diagnóstico de ELT y la lateralización del área epileptógena, y fue realizada por los miembros de la unidad multidisciplinar de epilepsia mediante una valoración exhaustiva que incluyó: historia y semiología de las crisis, evaluación neurológica, monitorización con videoelectroencefalograma, resonancia magnética 3 T, tomografía por emisión de positrones con fluorodesoxiglucosa, tomografía computarizada por emisión de fotón único, evaluación psiquiátrica y evaluación neuropsicológica para todos los pacientes (que incluyó la valoración del CI). En caso de existir dudas sobre la evolución de la memoria tras la cirugía no resueltas con las valoraciones anteriores, se realizó el test de Wada para optimizar el proceso de toma de decisiones. La evaluación prequirúrgica se discutió en una sesión clínica multidisciplinar, donde se tomaron decisiones sobre la posibilidad y el tipo de cirugía. El tipo de cirugía más frecuente llevado a cabo tras la evaluación fue la lobectomía temporal con amigdalohipocampectomía (70,4%), seguida de la lobectomía temporal sin amigdalohipocampectomía (18,8%) y la lesionectomía guiada con electrocorticografía intraoperatoria (10,9%). Todos los pacientes fueron sometidos a una evaluación neuropsicológica un año después de la cirugía, que incluyó las mismas pruebas neuropsicológicas que la evaluación prequirúrgica, salvo la valoración del CI. Además, se evaluó el control posquirúrgico de las crisis un año después de la cirugía utilizando la Engel Epilepsy Surgery Outcome Scale [24].

Evaluación neuropsicológica


Escala de inteligencia para adultos de Wechsler III

Evalúa el CI. Consta de seis subpruebas verbales (vocabulario, semejanzas, aritmética, dígitos, información y comprensión) y cinco subpruebas manipulativas (figuras incompletas, símbolos, diseño con cubos, razonamiento con matrices y ordenamiento de láminas). A partir de estas subpruebas, se computó el CI verbal y manipulativo, respectivamente. El CI total se calculó a partir de la suma de las puntuaciones escalares obtenidas en las escalas verbales y manipulativas, y se consideró como indicador de la reserva cognitiva [21,25].

Test de fluencia verbal fonémica

Se solicitó a los pacientes que nombraran palabras que empezaran por las letras F, A y S, con un minuto como tiempo límite en el caso de cada letra. Se computó la puntuación total mediante la suma de todas las palabras admisibles para las tres letras y se obtuvo el percentil correspondiente según la edad y el nivel educativo [26].

Test de fluencia verbal semántica

Se solicitó a los pacientes que nombraran todos los animales que pudieran en un minuto. Se calculó la puntuación total mediante la suma de todas las palabras admisibles en esta categoría semántica y se obtuvo el percentil correspondiente, considerando la edad y el nivel educativo [27].

Test de vocabulario de Boston

Evalúa la denominación por confrontación visual. Se presentaron 60 imágenes y se solicitó a los pacientes su denominación espontánea. En los casos en los que la respuesta era incorrecta o no se dio respuesta, se proporcionaron claves semánticas y fonémicas. Se computó el número de imágenes correctamente denominadas sin claves fonémicas, y 60 fue la puntuación máxima. Esta puntuación directa se transformó a puntuación z según la edad y el nivel educativo [28].

Test de aprendizaje verbal España-Complutense (TAVEC)

Evalúa la memoria verbal episódica. Consiste en tres listas de la compra: una lista de aprendizaje (lista A), una de interferencia (lista B) y una de reconocimiento (lista C). Se evaluó la memoria verbal a corto plazo y a largo plazo (20 minutos después de la presentación de la lista de aprendizaje). Las puntuaciones obtenidas fueron transformadas a puntuaciones z, según la edad y el nivel educativo [29].

Test de la figura compleja de Rey

Consiste en la presentación de una figura geométrica compleja a los participantes, a los que se solicitó que copiaran la figura en un folio sin rotar el modelo. Después de tres minutos, se solicitó que recordaran la figura y la dibujaran de nuevo sin la presencia del modelo, evaluando así la memoria visual inmediata. Después de 30 minutos respecto a la copia, se solicitó de nuevo a los participantes que dibujaran la figura, evaluando la memoria visual a largo plazo. Las puntuaciones de recuerdo fueron calculadas como la suma de los elementos dibujados considerando el grado de precisión, deformación y localización. De acuerdo con este sistema de corrección, cada uno de los 18 elementos de la figura recibió una puntuación de 0, 0,5, 1 o 2. La puntuación directa máxima posible para ambas tareas fue de 36 puntos. Se obtuvieron los percentiles considerando los datos normativos de la prueba en función de la edad [30].

Análisis estadísticos 


Preliminarmente, se llevó a cabo la prueba Kolmogórov-Smirnov para comprobar la normalidad de los datos. Se realizaron pruebas de t para muestras independientes y pruebas de χ2 que analizar las posibles diferencias en las variables demográficas y clínicas en función de los grupos definidos por CI total, CI verbal y CI manipulativo. Cuando las diferencias entre grupos fueron significativas, estas variables se incluyeron como covariadas en los siguientes análisis.

Para analizar el impacto del CI sobre la evolución cognitiva, se llevaron a cabo ANOVA de medidas repetidas 2 × 2 con ‘CI total’ (CI medio y CI alto), ‘CI verbal’ (CI medio y CI alto) y ‘CI manipulativo’ (CI medio y CI alto) como factores intersujetos, y el ‘momento’ (prequirúrgico y posquirúrgico) como factor intrasujetos. En estos ANOVA se utilizaron las puntuaciones tipificadas de los test neuropsicológicos. En todos los casos, el sexo y la frecuencia de las crisis se incluyeron como variables covariadas. A su vez, dado que las puntuaciones del test de figura compleja de Rey estaban tipificadas por edad, pero no por nivel educativo, se covarió el nivel educativo en los ANOVA realizados con este test. Cuando la interacción ‘momento*CI total’ fue significativa en los ANOVA de medidas repetidas, se calculó la corrección de Bonferroni como prueba a posteriori de esta interacción.

Los análisis estadísticos se realizaron utilizando SPSS 22.0 y considerando p < 0,05 como un valor significativo.
 

Resultados


Análisis preliminares


La muestra se compuso de 64 pacientes adultos con un diagnóstico de ELT farmacorresistente y dominancia típica para el lenguaje (edad media ± desviación estándar: 39,16 ± 11,67). En general, la cirugía fue eficaz en el control de las crisis, ya que el porcentaje de pacientes clasificados como Engel I un año después de la cirugía fue del 90,6%.

En la tabla se muestran los estadísticos descriptivos para la muestra total y los grupos en función del CI total. Como era de esperar, los grupos basados en el CI total, el CI verbal y el CI manipulativo difirieron significativamente en su CI (para todos, p < 0,0001). Además, los pacientes con CI alto (> 100) tenían significativamente mayor edad y nivel educativo que los de CI medio (≤ 100) (para todos, p < 0,05), por lo que se utilizaron las puntuaciones neuropsicológicas tipificadas en los análisis posteriores. A su vez, los grupos tendían a diferir en la proporción de hombres y mujeres y en la frecuencia de crisis (para todos, p = 0,07), por lo que se controlaron estas variables en los siguientes análisis. No se encontraron otras diferencias entre grupos.

 

Tabla. Características de la muestra total y grupos dependiendo del CI total –media ± desviación estándar o n (%)–.
 

Total
(n = 64)

CI total

CI medio
(n = 34)

CI alto
(n = 30)

p


Edad (años)

39,16 ± 11,67

36,47 ± 12,58

42,2 ± 9,89

0,05


Sexo
     

0,07


Mujeres

29 (45,3%)

19 (55,9%)

10 (33,3%)

 

Hombres

35 (54,7%)

15 (44,1%)

20 (66,7%)

 

Nivel educativo
     

0,04


Educación infantil

4 (6,3%)

4 (11,8%)

0 (0,0%)

 

Educación primaria

37 (57,8%)

23 (67,6%)

14 (46,7%)

 

Educación secundaria

10 (15,6%)

4 (11,8%)

6 (20%)

 

Educación preuniversitaria

8 (12,5%)

2 (5,9%)

6 (20%)

 

Educación universitaria

5 (7,8%)

1 (2,9%)

4 (13,3%)

 

Edad de inicio de la epilepsia

11,52 ± 10,97

10,82 ± 10,7

12,31 ± 11,41

0,59


Duración de la epilepsia

27,9 ± 14,3

26,12 ± 14,02

29,92 ± 14,58

0,29


Convulsiones prequirúrgicas al mes

12,92 ± 24,1

18,24 ± 31,31

7,04 ± 9,51

0,07


Número de FAE

6,06 ± 2,17

6,04 ± 2,07

6,08 ± 2,31

0,95


Hemisferio intervenido
     

0,64


Izquierdo

34 (53,1%)

19 (55,9%)

15 (50%)

 

Derecho

30 (46,9%)

15 (44,1%)

15 (50%)

 

Etiología de la patología
     

0,43


Esclerosis hipocampal

38 (59,4%)

17 (50%)

21 (70%)

 

Displasia cortical focal

6 (9,4%)

4 (11,8%)

2 (6,7%)

 

Angioma cavernoso

5 (7,8%)

3 (8,8%)

2 (6,7%)

 

Esclerosis hipocampal + displasia cortical focal

2 (3,1%)

2 (5,9%)

0 (0%)

 

Tumor

5 (7,8%)

2 (5,9%)

3 (10%)

 

Ausencia de patología específica

6 (9,4%)

4 (11,8%)

2 (6,7%)

 

Tipo de cirugía
     

0,8


LT

12 (18,8%)

6 (17,6%)

6 (20%)

 

LT + AH

45 (70,4%)

24 (70,5%)

21 (70%)

 

Lesionectomía

7 (10,9%)

4 (11,8%)

3 (10,0%)

 

Control posquirúrgico de las crisis
     

0,49


Engel I

58 (90,6%)

30 (88,2%)

28 (93,3%)

 

No Engel I

6 (9,4%)

4 (11,8%)

2 (6,7%)

 

CI verbal

94,97 ± 18,6

80,85 ± 11,8

110,97 ± 9,75

0,0001


CI manipulativo

102,31 ± 16,27

90,41 ± 10,55

115,8 ± 9,7

0,0001


CI total

97,92 ± 17,98

83,56 ± 9,88

114,2 ± 8,66

0,0001


AH: amigdalohipocampectomía; CI: cociente intelectual; FAE: fármacos antiepilépticos; LT: lobectomía temporal.

 

Efecto del cociente intelectual en la evolución cognitiva tras la cirugía


En cuanto al CI total, se halló un efecto significativo ‘momento*CI total’ sobre la memoria visual inmediata –F(1,55) = 8,36, p = 0,007, η2p = 0,2–. Específicamente, los pacientes con CI total alto presentaron significativamente mejor rendimiento antes de la cirugía que los que tenían un CI total medio (p = 0,03). Estas diferencias entre grupos dejaron de ser significativas tras la cirugía (p = 0,46), y se observó una mejora significativa de los pacientes con CI total medio (p = 0,01) que contrasta con la ausencia de cambios significativos en el grupo con CI total alto (p = 0,14) (Fig. 1). A su vez, se encontró un efecto del ‘CI total’ sobre la denominación y la memoria verbal a corto y largo plazo (F(1,55) = 9,98, p = 0,003, η2p = 0,15; F(1,55) = 5,8, p = 0,02, η2p = 0,1; F(1,55) = 8,62, p = 0,005, η2p = 0,15, respectivamente), de manera que los pacientes con CI total alto presentaron mayores puntuaciones que el otro grupo tanto antes como después de la cirugía (para todos, p < 0,04) (Fig. 1).

 

Figura 1. Rendimiento cognitivo antes y después de la cirugía en pacientes con cociente intelectual (CI) total alto y CI total medio (medias marginales estimadas de las puntuaciones tipificadas obtenidas en los ANOVA de medidas repetidas). a) Fluencia verbal fonémica; b) Fluencia verbal semántica; c) Denominación; d) Memoria verbal a corto plazo; e) Memoria verbal a largo plazo; f) Memoria visual inmediata; g) Memoria visual a largo plazo. Nota. El patrón representado en esta figura se replicó cuando se analizó específicamente el efecto del CI verbal, puesto que las clasificaciones del CI total y el CI verbal (medio y alto) coincidieron en todos los casos salvo en el de tres pacientes. No obstante, el efecto del CI verbal sobre la fluencia verbal fonémica y semántica alcanzó la significación estadística, a diferencia de lo encontrado con el CI total.






 

Cuando se analizó el efecto del CI verbal separadamente, se replicaron los resultados encontrados con el CI total (efecto ‘momento*CI verbal’: memoria visual inmediata: F(1,55) = 4,11, p = 0,05, η2p = 0,11; y efecto ‘CI verbal’: denominación: F(1,55) = 16,21, p < 0,0001, η2p = 0,23, memoria verbal a corto plazo: F(1,55) = 7,1, p = 0,01, η2p  = 0,12, memoria verbal a largo plazo: F(1,55) = 9,61, p = 0,003, η2p = 0,16). Adicionalmente, a diferencia de lo encontrado con el CI total, el efecto del ‘CI verbal’ sobre la fluencia verbal fonémica y semántica alcanzó la significación estadística –F(1,55) = 5,92, p = 0,018, η2p = 0,1; F(1,55) = 4,67, p = 0,035, η2p = 0,08, respectivamente–, de manera que los pacientes con CI verbal alto tuvieron mejor rendimiento en estas pruebas que los de CI medio tanto antes como después de la cirugía.

En cuanto al CI manipulativo, se encontró un efecto significativo ‘momento*CI manipulativo’ sobre la denominación –F(1,55) = 7,13, p = 0,01, η2p = 0,12–. Específicamente, los pacientes con un CI manipulativo alto presentaron significativamente mejor rendimiento antes de la cirugía que los que tenían un CI manipulativo medio (p < 0,0001). Estas diferencias entre grupos dejaron de ser significativas tras la cirugía (p = 0,08) y se observó un empeoramiento significativo de los pacientes con CI manipulativo alto (p = 0,006), que contrasta con la ausencia de cambios en el grupo con CI manipulativo medio (p = 0,28) (Fig. 2).

 

Figura 2. Rendimiento cognitivo antes y después de la cirugía en pacientes con cociente intelectual (CI) manipulativo alto y CI manipulativo medio (medias marginales estimadas de las puntuaciones tipificadas obtenidas en los ANOVA de medidas repetidas). a) Fluencia verbal fonémica; b) Fluencia verbal semántica; c) Denominación; d) Memoria verbal a corto plazo; e) Memoria verbal a largo plazo; f) Memoria visual inmediata; g) Memoria visual a largo plazo.






 

No se encontraron otros efectos significativos.
 

Discusión


Los resultados de este estudio muestran que el CI es un factor relevante en la evolución de la memoria visual inmediata y de la denominación tras la cirugía en pacientes con ELT. A pesar de que, tras la cirugía, los pacientes con un CI alto presentan un declive en su denominación y una ausencia de mejoría en la memoria visual inmediata, la cirugía no repercute en la ventaja que estos pacientes tienen sobre los que tienen un CI medio en otras funciones, como la memoria verbal a corto y largo plazo y la fluencia verbal fonémica y semántica. En este sentido, los pacientes con CI alto presentan mejor funcionamiento cognitivo que los que tienen un CI medio en dichos dominios, tanto antes como después de la cirugía, lo que sugiere que la reserva cognitiva tiene un efecto positivo sobre la función cognitiva, incluso tras la cirugía de la ELT.

Nuestros resultados muestran que la cirugía fue eficaz en el control de las crisis, ya que el 91% de pacientes quedaron libres de crisis un año después de la cirugía, de acuerdo con estudios previos [31]. La mayoría de las características demográficas y clínicas no diferían dependiendo del CI. Sin embargo, los pacientes con un CI alto tenían mayor edad y nivel educativo que los que tenían un CI medio, y los grupos tendían a diferir en la proporción de hombres y mujeres y en la frecuencia de crisis, por lo que estas variables se consideraron al analizar la influencia del CI sobre la evolución cognitiva.

El CI, evaluado antes de la cirugía, tuvo un impacto significativo en la evolución de la memoria visual inmediata tras la cirugía de la ELT. En concreto, encontramos que los pacientes con CI total medio presentaron una mejora significativa de la memoria visual inmediata tras la cirugía, mientras que los cambios posquirúrgicos no fueron significativos en los pacientes con un CI alto. Estos resultados contrastan con la asociación entre mayor CI y mejor evolución mnésica encontrada por Baxendale et al [23] y Helmstaedter et al [12], posiblemente debido a la variabilidad en las tareas neuropsicológicas empleadas. Además, cabe destacar que, en el presente estudio, los pacientes con un CI alto presentaban un funcionamiento prequirúrgico de la memoria visual inmediata significativamente mejor que los que tenían un CI medio [22], por lo que su beneficio tras la cirugía podría ser menor [23]. Las relaciones que se producen entre el funcionamiento de la memoria antes de la cirugía y la evolución cognitiva de esta función cognitiva son complejas. De hecho, según los modelos de reserva funcional [32] y adecuación funcional [33], presentar un funcionamiento preservado de la memoria antes de la cirugía podría implicar mayor riesgo de deterioro mnésico posquirúrgico.

Cuando diferenciamos entre tipos de CI (verbal o manipulativo), encontramos que la evolución de la memoria visual inmediata tras la cirugía fue más sensible al CI verbal que al manipulativo. Esto podría deberse al tipo de tarea empleada para evaluar la memoria visual, ya que existen dificultades para encontrar un test ‘puro’ de memoria visual [34,35], y frecuentemente los pacientes emplean estrategias verbales para realizar pruebas visuales como el test de figura compleja de Rey [36]. A su vez, esta congruencia entre los resultados encontrados con el CI total y con el CI verbal se explica por el hecho de que ambas clasificaciones coincidieron en todos los casos salvo en el de tres pacientes.

Por su parte, el CI manipulativo tuvo un impacto significativo en la evolución de la denominación tras la cirugía, de manera que los pacientes con un CI manipulativo alto presentaron un declive significativo en su denominación tras la cirugía, mientras que los que tenían un CI manipulativo medio no presentaron cambios posquirúrgicos significativos. Cabe destacar que los pacientes con un CI manipulativo alto partían de un rendimiento prequirúrgico significativamente mejor en este dominio que los que tenían un CI medio, lo que podría explicar su mayor riesgo de declive en la denominación tras la cirugía [37]. Sorprende el hecho de que la evolución posquirúrgica de la denominación sea más sensible al CI manipulativo que al CI verbal. Esto podría deberse a que los test de denominación por confrontación visual, como el test de Boston, requieren una importante puesta en marcha de habilidades complejas de razonamiento perceptual (por ejemplo, percepción de dibujos de líneas de dificultad creciente) [38].

Cabe destacar que, independientemente del momento (antes o después de la cirugía), los pacientes con un CI alto presentaron mejor funcionamiento cognitivo que los que tenían un CI medio en fluencia verbal fonémica y semántica y en memoria verbal a corto y largo plazo. Estos resultados son congruentes con el estudio de Baxendale et al [22], que encontraron una asociación entre el CI y el funcionamiento mnésico, y con la teoría de reserva cognitiva [20], que defiende que los individuos con mayor reserva cognitiva presentan menor deterioro cognitivo debido a un uso más eficiente de redes neurales antiguas y nuevas [19].

Algunas limitaciones deben considerarse. En primer lugar, el uso de muestras mayores podría proporcionar más información y preservar la potencia estadística. En segundo lugar, aunque no existieron diferencias entre grupos en el número de fármacos antiepilépticos, los pacientes se trataron con politerapia y la combinación de fármacos antiepilépticos se individualizó para cada paciente, lo que podría influir en el funcionamiento cognitivo. Finalmente, el análisis de los cambios cognitivos posquirúrgicos se ha llevado a cabo en una única ocasión y, en este sentido, se requieren estudios longitudinales que examinen la evolución a largo plazo.
 

Conclusiones


A pesar de estas limitaciones, nuestros hallazgos muestran que el CI es un factor protector del funcionamiento de la fluencia verbal y de la memoria verbal tanto antes como después de la cirugía en pacientes con ELT. El deterioro de la memoria verbal es una de las quejas más frecuentes en estos pacientes [5] y se ha asociado con una pobre funcionalidad en la vida diaria [39], por lo que nuestros resultados podrían tener implicaciones en la toma de decisiones clínicas con esta población. A su vez, nuestros hallazgos muestran que el CI es un factor pronóstico de la evolución de la memoria visual y de la denominación tras la cirugía de la ELT, por lo que sería recomendable incluir la valoración del CI en las evaluaciones neuropsicológicas prequirúrgicas de pacientes con ELT.

 

Bibliografía
 


 1. Thijs RD, Surges R, O’Brien T J, Sander, J W. Epilepsy in adults. Lancet 2019; 393: 689-701.

 2. Kwan P, Schachter S C, Brodie M J. Drug-resistant epilepsy. N Engl J Med 2011; 365: 919-26.

 3. Téllez-Zenteno JF, Hernández-Ronquillo L. A review of the epidemiology of temporal lobe epilepsy. Epilepsy Res Treat 2012; 2012: 630853.

 4. Baud MO, Perneger T, Rácz A, Pensel MC, Elger C, Rydenhag B, et al. European trends in epilepsy surgery. Neurology 2018; 91: e96-106.

 5. Helmstaedter C. Cognitive outcomes of different surgical approaches in temporal lobe epilepsy. Epileptic Disord 2013; 15: 221-39.

 6. Valencia-Calderón C, Rumià-Arboix J, Conesa-Bertrán G, Calderón-Valdiviezo A, Barrio-Fernández P, González-Alarcón J, et al. Estado actual de la cirugía de la epilepsia en España. Compendio y conciencia. Rev Neurol 2021; 72: 92-102.

 7. Cano-López I, Vázquez JF, Campos A, Gutiérrez A, Garcés M, Gómez-Ibáñez A, et al. Age at surgery as a predictor of cognitive improvements in patients with drug-resistant temporal epilepsy. Epilepsy Behav 2017; 70: 10-7.

 8. Berger J, Oltmanns F, Holtkamp M, Bengner T. Sex differences in verbal and nonverbal learning before and after temporal lobe epilepsy surgery. Epilepsy Behav 2017; 66: 57-63.

 9. Bjørnæs H, Engberg Stabell K, Røste KG, Bakke SJ. Changes in verbal and nonverbal memory following anterior temporal lobe surgery for refractory seizures: effects of sex and laterality. Epilepsy Behav 2005; 6: 71-84.

 10. Maestú F, Martín P, Sola R G, Ortiz, T. Neuropsicología y deterioro cognitivo en la epilepsia. Rev Neurol 1999; 28: 793-8.

 11. Sidhu MK, Stretton J, Winston GP, Symms M, Thompson PJ, Koepp MJ, et al. Factors affecting reorganisation of memory encoding networks in temporal lobe epilepsy. Epilepsy Res 2015; 110: 1-9.

 12. Helmstaedter C, Kurthen M, Lux S, Reuber M, Elger CE. Chronic epilepsy and cognition: a longitudinal study in temporal lobe epilepsy. Ann Neurol 2003; 54: 425-32.

 13. Lozano-García A, Hampel KG, Villanueva V, González-Bono E, Cano-López I. The number of anti-seizure medications mediates the relationship between cognitive performance and quality of life in temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav 2021; 115: 107699.

 14. Sanz A, Guevara M A, Corsi M, Ondarza R, Ramos J. Efecto diferencial de la lobectomía temporal izquierda y derecha sobre el reconocimiento y la experiencia emocional en pacientes con epilepsia. Rev Neurol 2006; 42: 391-8.

 15. Sherman EM, Wiebe S, Fay-McClymont TB, Tellez-Zenteno J, Metcalfe A, Hernandez-Ronquillo L, et al. Neuropsychological outcomes after epilepsy surgery: systematic review and pooled estimates. Epilepsia 2011; 52: 857-69.

 16. Witt JA, Coras R, Schramm J, Becker AJ, Elger CE, Blümcke I, et al. Relevance of hippocampal integrity for memory outcome after surgical treatment of mesial temporal lobe epilepsy. J. Neurol 2015; 262: 2214-24.

 17. Helmstaedter C, Roeske S, Kaaden S, Elger C E, Schramm J. Hippocampal resection length and memory outcome in selective epilepsy surgery. J Neurol Neurosurg Psychiatry 2011; 82: 1375-81.

 18. Baxendale S, Thompson P. Red flags in epilepsy surgery: identifying the patients who pay a high cognitive price for an unsuccessful surgical outcome. Epilepsy Behav 2018; 78: 269-72.

 19. Siedlecki KL, Stern Y, Reuben A, Sacco RL, Elkind MS, Wright CB. Construct validity of cognitive reserve in a multiethnic cohort: The Northern Manhattan Study. J Int Neuropsychol Soc 2009; 15: 558-69.

 20. Stern Y. Cognitive reserve in ageing and Alzheimer’s disease. Lancet Neurol 2012; 11: 1006-12. 

 21. Marín-Romero B, Tirapu-Ustárroz J, Chiofalo MF. Protocolo de evaluación neuropsicológica para adultos en cirugía de la epilepsia. Rev Neurol 2020; 70: 341-7.

 22. Baxendale S, Thompson PJ, Duncan JS. Neuropsychological function in patients who have had epilepsy surgery: a long-term follow-up. Epilepsy Behav 2012; 23: 24-9.

 23. Baxendale S, Thompson PJ, Duncan JS. Improvements in memory function following anterior temporal lobe resection for epilepsy. Neurology 2008; 71: 1319-25.

 24. Engel J, Van Ness PC, Rasmussen TB, Ojemann LM. Outcome with respect to epileptic seizures. In Engel J, ed. Surgical treatment of the epilepsies. New York: Raven Press; 1993. p. 609-21.

 25. Wechsler, D. Wechsler Adult Intelligence Scale. 3 ed. San Antonio, TX: Psychological Corporation; 1997.

 26. Spreen O, Benton AL. Neurosensory center comprehensive examination for aphasia (NCCEA), 1977 revision: manual of instructions. Victoria, B.C.: Neuropsychology Laboratory, University of Victoria; 1977.

 27. Rosen WG. Verbal fluency in aging and dementia. J Clin Neuropsychol 1980; 2: 135-46.

 28. Kaplan E, Goodglass H, Weintraub S. Boston Naming Test. 2 ed. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins; 2001.

 29. Benedet MJ, Alejandre MA. Manual del test de aprendizaje verbal España-Complutense (TAVEC). Madrid: TEA Ediciones; 1998.

 30. Rey A. L’examen psychologique dans les cas d’encéphalopathie traumatique. Arch Psychol 1941; 28: 286-340.

 31. de Tisi J, Bell GS, Peacock JL, McEvoy AW, Harkness WF, Sander JW, et al. The long term outcome of adult epilepsy surgery, patterns of seizure remission, and relapse: a cohort study. Lancet 2011; 378: 1388-95.

 32. Chelune GJ. Hippocampal adequacy versus functional reserve: predicting memory functions following temporal lobectomy. Arch Clin Neuropsychol 1995; 10: 413-32.

 33. Kneebone AC, Chelune GJ, Naugle RI, Dinner DS, Awad IA. Intracarotid amobarbital procedure as a predictor of material-specific memory change after anterior temporal lobectomy. Epilepsia 1995; 36: 857-65.

 34. Helmstaedter C, Pohl C, Elger CE. Relations between verbal and nonverbal memory performance: evidence of confounding effects particularly in patients with right temporal lobe epilepsy. Cortex 1995; 31: 345-55.

 35. Vaz SA. Nonverbal memory functioning following right anterior temporal lobectomy: a meta-analytic review. Seizure 2004; 13: 446-52.

 36. Barr WB, Chelune GJ, Hermann BP, Loring DW, Perrine K, Strauss E, et al. The use of figural reproduction tests as measures of nonverbal memory in epilepsy surgery candidates. J Int Neuropsychol Soc 1997; 3: 435-43.

 37. Busch RM, Floden DP, Prayson B, Chapin JS, Kim KH, Ferguson L, et al. Estimating risk of word-finding problems in adults undergoing epilepsy surgery. Neurology 2016; 87: 2363-9.

 38. Soble JR, Marceaux JC, Galindo J, Sordahl JA, Highsmith JM, O’Rourke JJ, et al. The effect of perceptual reasoning abilities on confrontation naming performance: an examination of three naming tests. J Clin Exp Neuropsychol 2016; 38: 284-92.

 39. Illman NA, Moulin CJ, Kemp S. Assessment of everyday memory functioning in temporal lobe epilepsy and healthy adults using the multifactorial memory questionnaire (MMQ). Epilepsy Res 2015; 113: 86-9.

 

Cognitive reserve as a modulating factor in the impact of surgery on visual memory and naming in temporal lobe epilepsy patients

Introduction. Temporal lobe epilepsy (TLE) surgery is an effective procedure that produces cognitive changes. Factors modulating such changes have been proposed, but the influence of cognitive reserve remains unclear.

Objective. To examine the effect of intellectual quotient (IQ) on postsurgical changes in verbal fluency, naming, and verbal and visual memory in a sample of patients with TLE.

Patients and methods. 64 adult patients with drug-resistant TLE (mean age ± SD: 39.16 ± 11.67) underwent a neuropsychological evaluation before and one year after surgery.

Results. Patients with high IQ showed better immediate visual memory before surgery than those with medium IQ, as well as an absence of postsurgical changes. Patients with high manipulative IQ had better naming before surgery than those with medium manipulative IQ, as well as a significant postsurgical worsening. Both before and after surgery, patients with high IQ showed better phonemic and semantic verbal fluency and short- and long-term verbal memory than those with medium IQ.

Conclusions. IQ is a relevant factor in the evolution of immediate visual memory and naming after surgery in patients with TLE. Surgery does not impact on the advantage of high IQ patients in verbal fluency and verbal memory, suggesting that cognitive reserve has a positive effect on cognitive function, even after TLE surgery.

Key words. Cognitive reserve. Epilepsy. Intellectual quotient. Language. Memory. Surgery.

 

© 2021 Revista de Neurología

Si ya es un usuario registrado en Neurologia, introduzca sus datos de inicio de sesión.


Rellene los campos para registrarse en Neurologia.com y acceder a todos nuestros artículos de forma gratuita
Datos básicos
He leído y acepto la política de privacidad y el aviso legal
Seleccione la casilla si desea recibir el número quincenal de Revista de Neurología por correo electrónico. De forma quincenal se le mandará un correo con los títulos de los artículos publicados en Revista de Neurología.
Seleccione la casilla si desea recibir el boletín semanal de Revista de Neurología por correo electrónico. El boletín semanal es una selección de las noticias publicadas diariamente en Revista de Neurología.
Seleccione la casilla si desea recibir información general de neurologia.com (Entrevistas, nuevos cursos de formación, eventos, etc.)
Datos complementarios

Se os solicita los datos de redes para dar repercusión por estos medios a las publicaciones en las que usted participe.

En cumplimiento de la Ley 34/2002, de 11 de julio, de Servicios de la Sociedad de la Información y de Comercio Electrónico (LSSI-CE), EVIDENZE HEALTH ESPAÑA, S.L.U. se compromete a proteger la privacidad de sus datos personales y a no emplearlos para fines no éticos.

El usuario otorga su consentimiento al tratamiento automatizado de los datos incluidos en el formulario, así como a que EVIDENZE HEALTH ESPAÑA S.L.U comparta sus datos con partners, socios y colaboradores comerciales de EVIDENZE que pudieran estar fuera de la Unión Europea, de acuerdo con la información contenida en la política de privacidad del Sitio. Los datos facilitados se tratarán siempre con la máxima confidencialidad, salvaguardando su privacidad.

Usted tiene derecho a rectificar sus datos personales en cualquier momento informándolo a soporte_fmcneuro@neurologia.com. También se le informa de la posibilidad de ejercitar el derecho de cancelación de los datos personales comunicados.



¡CONVIÉRTASE EN USUARIO PREMIUM DE NEUROLOGIA.COM!

Además, por convertirte en usuario premium, recibirá las siguientes ventajas:

  • Plaza asegurada en todos nuestros Másteres (www.ineurocampus.com)
  • Descuento del 5% en los cursos de “Actualización en Neurología”, la FMC que estará disponible próximamente en la web.
  • Descarga gratuita en formato PDF dos de las obras con más éxito publicadas por Viguera Editores:
    • Oromotors Disorders in childhood (M. Roig-Quilis; L. Pennington)
    • Manual de Neuropsicología 2ª ed. (J. Tirapu-Ustárroz; M. Ríos-Lago; F. Maestú)

El precio para hacerse Premium durante el periodo de un año es de 5€, que podrá pagar a continuación a través de una pasarela de pago seguro con tarjeta de crédito, transferencia bancaria o PayPal:

QUIERO HACERME PREMIUM

No deseo hacerme premium


QUIERO MATRICULARME

No deseo matricularme


Estimado usuario de Revista de Neurología,

Debido a la reciente fusión por absorción de VIGUERA EDITORES, S.L.U., la entidad gestora de las publicaciones de Viguera Editores, entre ellas, Revista de Neurología, por EVIDENZE HEALTH ESPAÑA, S.L.U., una de las sociedades también pertenecientes al Grupo Evidenze, y con la finalidad de que Usted pueda seguir disfrutando de los contenidos y distintos boletines a los que está suscrito en la página web de neurologia.com, es imprescindible que revise la nueva política de privacidad y nos confirme la autorización de la cesión de sus datos.

Para dar su consentimiento a seguir recibiendo la revista y los boletines* de neurologia.com vía correo electrónico y confirmar la aceptación de la nueva política de privacidad, así como la cesión de sus datos a Evidenze Health España S.L.U., el resto de las entidades del Grupo Evidenze y sus partners y colaboradores comerciales, incluyendo la posibilidad de llevar a cabo transferencias internacionales a colaboradores extranjeros, pulse en el siguiente enlace:

ACEPTAR

Cancelar

*Los usuarios que no confirmen su aceptación a través del botón dejarán de recibir la revista y los boletines. Le recordamos que puede gestionar sus suscripciones desde el menú “Suscripciones y consentimiento” de la “Zona de Usuario” en la página web www.neurologia.com

Atentamente

El equipo de Revista de Neurología