Original corto

Epidemiología, clínica y resultados de imagen de rombencefalitis causada por L. monocytogenes. Un estudio observacional

A.J. Láinez-Ramos Bossini, P. Redruello-Guerrero, J.P. Martínez-Barbero, P. Gutiérrez-Jiménez, C. Gutiérrez-Jiménez, M. Rivera-Izquierdo [REV NEUROL 2023;76:385-390] PMID: 37303100 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7612.2023020 OPEN ACCESS
Volumen 76 | Número 12 | Nº de lecturas del artículo 3.007 | Nº de descargas del PDF 102 | Fecha de publicación del artículo 16/06/2023
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RESUMEN Artículo en español English version
Introducción Hasta la fecha, pocos estudios han explorado los factores de riesgo específicos de los pacientes con listeriosis que desarrollan rombencefalitis, y no hay suficiente información sobre los hallazgos de imagen y los síntomas clínicos en pacientes con esta enfermedad. El objetivo de este trabajo fue analizar los hallazgos de imagen asociados a la rombencefalitis por L. monocytogenes en una cohorte de pacientes con listeriosis.

Materiales y métodos Se realizó un estudio observacional retrospectivo de todos los casos declarados de listeriosis en un hospital terciario de Granada, España, desde 2008 hasta 2021. Se recogieron los factores de riesgo, las comorbilidades y los resultados clínicos de todos los pacientes. Además, se incluyeron los síntomas clínicos y los hallazgos de resonancia magnética (RM) de los pacientes que desarrollaron rombencefalitis. Se realizaron análisis descriptivos y bivariados utilizando el software estadístico SPSS (IBM SPSS, versión 21).

Resultados Nuestra cohorte incluyó a 120 pacientes con listeriosis (41,7%, mujeres; edad media: 58,6 ± 23,8 años), de los cuales 10 (8,3%) tenían rombencefalitis. Los hallazgos más frecuentes en la RM de los pacientes con rombencefalitis confirmada fueron hiperintensidad en T2-FLAIR (100%), hipointensidad en T1 (80%), realce parenquimatoso disperso (80%) y realce de los nervios craneales (70%), mientras que la afectación anatómica más frecuente fue en la protuberancia, la médula oblongada y el cerebelo. Se produjeron complicaciones en seis pacientes (absceso en cuatro, hemorragia en dos e hidrocefalia en uno).

Conclusiones La rombencefalitis se asocia a un aumento de la mortalidad intrahospitalaria en pacientes con listeriosis. La distribución anatómica y las características de imagen de la neurolisteriosis podrían ser útiles para sugerir el diagnóstico. Futuros estudios con mayor tamaño muestral deberían explorar la asociación entre la localización anatómica, los patrones de imagen y las complicaciones asociadas (por ejemplo, hidrocefalia y hemorragia), y los resultados clínicos.
Palabras claveLmonocytogenesPronósticoRadiologíaResonancia magnéticaRombencefalitisSistema nervioso central CategoriasCalidad, Gestión y Organización Asistencial
TEXTO COMPLETO Artículo en español English version

Introducción


Listeria, que debe su nombre al pionero de la cirugía estéril sir Joseph Lister, es un género de bacilos grampositivos. La morbilidad y la mortalidad asociadas a la neurolisteriosis son muy elevadas [1], lo que justifica la necesidad de un diagnóstico rápido que permita administrar una terapia antibiótica adecuada (normalmente, ampicilina o penicilina combinada con gentamicina).

La resonancia magnética (RM) ofrece una alta resolución espacial y tisular, y es muy útil para sugerir el diagnóstico de rombencefalitis. Sin embargo, no se dispone de protocolos específicos de RM para la sospecha de neurolisteriosis del sistema nervioso central, lo que puede retrasar el diagnóstico definitivo [2]. Los signos de rombencefalitis en la RM incluyen una intensidad de señal anormalmente alta en imágenes ponderadas en T2 y realce patológico del parénquima cerebral o de los espacios de líquido cefalorraquídeo [3]. Además, suele ser hipo- a isointensa en las imágenes ponderadas en T1 y puede mostrar restricción de la difusión. La espectroscopia de RM puede ser útil en el diagnóstico diferencial, ya que puede servir para distinguir un absceso de un tumor. Notablemente, aunque la listeriosis es la forma más común de rombencefalitis infecciosa, los hallazgos de imagen siguen siendo inespecíficos [4]. Aunque hay varios trabajos centrados en describir los hallazgos de imagen típicos de la rombencefalitis, son escasos los estudios que correlacionan estos hallazgos imagenológicos con otras variables pronósticas en pacientes con rombencefalitis. Dichas asociaciones podrían aportar información relevante para esclarecer el proceso de invasión de L. monocytogenes en el tronco encefálico, como señalan algunos autores [5].

El objetivo de este trabajo es analizar los hallazgos de imagen en pacientes con diagnóstico confirmado de rombencefalitis causada por L. monocytogenes.
 

Materiales y métodos


Se diseñó un estudio observacional longitudinal retrospectivo hospitalario. Se incluyeron todos los casos de listeriosis confirmada por laboratorio diagnosticados en el Hospital Universitario Virgen de las Nieves, España. Los datos se obtuvieron a través del Sistema de Vigilancia Epidemiológica de Andalucía. Se incluyeron en el estudio todos los casos de listeriosis notificados entre el 1 de enero de 2005 y el 31 de diciembre de 2021. Se recogió información sociodemográfica (sexo y edad), presentación clínica (incluida la afectación del sistema nervioso central) y desenlace clínico, incluida la muerte, en diferentes períodos de tiempo. En el caso particular de la rombencefalitis, se recogieron variables relativas a la presencia de anomalías de imagen en la tomografía computarizada de urgencia y los principales hallazgos de imagen observados en la RM, incluida la presencia de hiperintensidad en T2/FLAIR, realce parenquimatoso, abscesos, realce de nervios craneales, hidrocefalia obstructiva y hemorragia. Cabe destacar que todos los estudios de RM se realizaron en equipos de 1,5 o 3 T, con protocolos de obtención de imágenes similares. Otras variables estaban relacionadas con factores de riesgo potenciales que podrían influir en el resultado, como diabetes mellitus, hepatitis, cáncer, deterioro cognitivo o estados de inmunosupresión, como infección por el virus de la inmunodeficiencia humana, enfermedades autoinmunes, edad avanzada o embarazo. El resultado principal fue la tasa de mortalidad, tanto durante la hospitalización como durante el seguimiento.

Para el análisis estadístico se utilizaron frecuencias absolutas y relativas para describir las variables cualitativas, mientras que para expresar las variables cuantitativas se emplearon la media y la desviación estándar. Para estudiar la asociación entre las variables cualitativas y cuantitativas se utilizaron análisis bivariados que incluían el test exacto de Fisher y la prueba de Kruskal-Wallis, respectivamente. Todos estos análisis se realizaron con el programa estadístico SPSS (IBM SPSS, versión 21).

Este estudio fue aprobado por el comité ético provincial de Granada (código: 2650-N-20) y cumple con las normas éticas establecidas en la Declaración de Helsinki.
 

Resultados


Se incluyó a 120 pacientes –51 mujeres (41,7%); edad media, 58,6 años (desviación estándar: 23,8), intervalo, 0-98 años–. En caso de afectación del sistema nervioso central, la meningitis (30%) y la bacteriemia (30,8%) fueron las presentaciones clínicas más frecuentes. Los 10 casos (8,3%) de rombencefalitis se diagnosticaron basándose en los hallazgos de la RM y se confirmaron mediante análisis del líquido cefalorraquídeo. La tabla I muestra la información principal relativa a las variables analizadas en toda la cohorte y describe los análisis comparativos entre los pacientes con rombencefalitis y el resto de la cohorte. Se observó que un alto porcentaje de pacientes con rombencefalitis secundaria a Listeria no presentaban factores de riesgo (40%; p < 0,05).

 

Tabla I. Características generales y factores de riesgo estratificados, según la presencia o la ausencia de rombencefalitis.
 

n (%) o media (DE)

Rombencefalitis
(n = 10)

Sin rombencefalitis
(n = 110)

Valor de pa


Sexo
       

   Mujer
 

50 (41,7%)

4 (40%)

46 (41,8%)

0,911


   Hombre
 

70 (58,3)

6 (60%)

64 (58,2%)

 

Edad
 

58,6 (23,8)

60,2 (16,2)

58,4 (24,5)

0,824


Desenlace
 
       

   Supervivencia
 

57 (47,5%)

5 (50%)

52 (47,3%)

0,869


   Falleció durante la hospitalización
 

26 (21,7%)

4 (40%)

22 (20%)

0,142


Causa de la muerte durante la hospitalización
 
       

   Listeria
 

23 (19,2%)

4 (40%)

19 (17,3%)

0,097


   Cáncer
 

2 (1,7%)

0 (0%)

2 (1,8%)

1


   Infecciones
 

0 (0%)

0 (0%)

0 (0%)



   Otros
 

2 (1,7%)

0 (0%)

2 (1,8%)

1


   Falleció durante el primer año de seguimiento
 

18 (15%)

1 (10%)

17 (15,5%)

0,644


Causa de la muerte durante el primer año de seguimiento
 
       

   Listeria
 

0 (0%)

0 (0%)

0 (0%)



   Cáncer
 

9 (7,5%)

0 (0%)

9 (8,2%)

1


   Infecciones
 

4 (3,3%)

1 (10%)

3 (2,7%)

0,297


   Otros
 

5 (4,2%)

0 (0%)

5 (4,5%)

1


Potenciales factores de riesgo
 
       

   Diabetes mellitus
 

32 (26,7%)

3 (30%)

29 (26,4%)

0,725


   Cáncer
 

33 (27,5)

3 (30%)

30 (27,3%)

1


   Inmunosupresión
 

20 (16,7%)

0 (0%)

20 (18,2%)

0,21


   Cirrosis
 

3 (2,5%)

0 (0%)

3 (2,7%)

1


   Infección por el VIH
 

3 (2,5%)

0 (0%)

3 (2,7%)

1


   Embarazo
 

8 (6,7%)

0 (0%)

8 (7,3%)

1


   Alcoholismo
 

7 (5,8%)

0 (0%)

7 (6,4%)

1


   Ausencia de factores de riesgo
 

13 (10,8%)

4 (40%)

9 (8,2%)

0,002


DE: desviación estándar; VIH: virus de la inmunodeficiencia humana. a Valor de p de la prueba exacta de Fisher o de la prueba de Kruskal-Wallis.
 

 

En cuanto a los síntomas clínicos (Tabla II), todos los pacientes presentaban cefalea refractaria, lo que motivó la realización de una tomografía computarizada cerebral de urgencia. Se observaron síntomas de los nervios craneales en el 70% de los pacientes, con predominio de la hipoestesia facial (es decir, síntomas del nervio trigémino). La tabla II muestra los hallazgos de imagen en el subgrupo de pacientes con rombencefalitis confirmada. Todos los pacientes fueron sometidos a tomografía computarizada urgente en el momento de la presentación, pero sólo en dos de ellos se observaron anomalías en la fosa posterior. En cuanto a los hallazgos de la RM, todos los pacientes presentaban una intensidad de señal en T2-FLAIR anormalmente alta, y la mayoría de los pacientes mostraba hipointensidad en T1 y realce parenquimatoso disperso en las zonas afectadas. Cabe destacar que cinco pacientes presentaban realce de los nervios craneales. Un paciente desarrolló hidrocefalia durante la hospitalización y dos pacientes desarrollaron focos hemorrágicos en el seguimiento por imagen. Las figuras 1-3 muestran ejemplos ilustrativos de los hallazgos de imagen en pacientes diagnosticados de rombencefalitis en nuestra cohorte.

 

Tabla II. Síntomas clínicos y hallazgos de imagen en pacientes con rombencefalitis.

Síntomas clínicos
 

n (%)


Dolor de cabeza
 

10 (100)


Hipoestesia facial
 

5 (50)


Náusea y vómitos
 

4 (40)


Rigidez del cuello
 

3 (30)


Alteración de la marcha
 

2 (20)


Síntomas oculomotores
 

1 (10)


Disfonía/disfagia
 

1 (10)


Hipoestesia hemicorporal
 

1 (10)


Hallazgos por imagen
 
 

Hallazgos sugestivos en la tomografía computarizadaa
 

2 (20)


Hipointensidad en T1
 

8 (80)


Hiperintensidad en T2-FLAIR
 

10 (100)


Restricción de difusión
 

4 (40)


Realce parenquimatoso disperso
 

7 (70)


Lesión que realza en anillo (absceso)
 

4b (40)


Potenciación de los nervios cranealesc
 

5 (50)


Hidrocefaliad
 

1 (10)


Hemorragia
 

2 (20)


Realce subdural
 

1 (10)


Localización anatómicae
 
 

Mesencéfalo
 

2 (20)


Protuberancia
 

7 (70)


Médula oblonga
 

9 (90)


Pedúnculo cerebelosof
 

5 (50)


Cerebelo
 

7 (70)


a Todos los pacientes se sometieron a una tomografía computarizada cerebral inicial de urgencia. b El número de abscesos osciló entre 1 y 4. c El nervio trigémino estaba afectado en todos los casos. Un paciente tenía realce concomitante del nervio hipogloso. d Se diagnosticó hidrocefalia en la tomografía computarizada. e Localización anatómica de la hiperintensidad anormal de la señal en T2-FLAIR. f El pedúnculo cerebeloso medio estaba afectado en cuatro casos, y el pedúnculo cerebeloso inferior, en un caso.

 

 


Figura 1. Imágenes axiales de resonancia magnética que muestran hallazgos típicos de rombencefalitis en un paciente varón de 55 años que presenta cefalea, fiebre, alteración de la marcha e hipoestesia facial derecha. Área anormal de hipointensidad en T1 (a), en T2 (b) y en T2-FLAIR (c) adyacente a la pared anterior derecha del cuarto ventrículo, que está ligeramente comprimido. Obsérvese el área lineal de restricción de difusión (d y e) y realce (f) en el trayecto parenquimatoso del nervio trigémino derecho.







 

 


Figura 2. Patrones de afectación de la fosa posterior en diferentes pacientes con rombencefalitis confirmada de nuestra cohorte. Área anormal de hiperintensidad en T2-FLAIR que afecta a la médula oblongada (a), el brachium pontis (b y e, flechas naranjas), la protuberancia (c, mismo paciente que en la fig. 1; e, flechas rojas) y el mesencéfalo (d y e, flechas azules).







 

 


Figura 3. Ejemplos ilustrativos de complicaciones en pacientes con rombencefalitis. Evolución de la hemorragia en un paciente con afectación de la médula oblongada. Obsérvese el área anormal de hiperintensidad en T2 (a, flecha blanca) con restricción de la difusión (b y c, flechas naranjas) y realce nodular (d, flecha amarilla). La imagen de seguimiento a los tres meses muestra un área focal de baja intensidad de señal en la imagen de susceptibilidad ponderada (e, flecha negra), consistente con hemorragia. Formación de abscesos denotada por lesiones de realce anular que afectan a la protuberancia (f) y al mesencéfalo (g), flechas punteadas. Hidrocefalia en un paciente con rombencefalitis. Obsérvese el aumento de tamaño del sistema ventricular supratentorial en el momento del diagnóstico (h) y en el seguimiento una semana después (i).






 

Discusión


La frecuencia de rombencefalitis en nuestra cohorte fue del 8,3%. Teniendo en cuenta que la cohorte incluía todos los casos de listeriosis (es decir, no sólo neurolisteriosis), esta prevalencia es similar a la de estudios anteriores. Por ejemplo, Charlier et al [6] informaron de una serie de 71 pacientes con neurolisteriosis microbiológicamente probada, de los cuales el 10% presentaba características pictóricas compatibles con rombencefalitis. Además, Beamonte-Vela et al [7] comunicaron una serie de 41 pacientes en un período de observación de 15 años y descubrieron que la rombencefalitis estaba presente en el 7,3% de los casos. En España, Pelegrín et al [1] recogieron datos de 59 pacientes con neurolisteriosis, de los cuales 11 (18%) presentaban rombencefalitis. En nuestra cohorte, la rombencefalitis mostró una débil asociación con la mortalidad prematura, pero, sorprendentemente, se observó que los pacientes sin factores de riesgo tenían una mortalidad significativamente mayor. De hecho, estudios previos de rombencefalitis causada por L. monocytogenes se notificaron en pacientes previamente sanos [8]. Basándonos en estos hallazgos, planteamos la hipótesis de que una fuerte reacción inmunitaria, que es más probable que se produzca en pacientes sanos, puede desempeñar un papel importante en el pronóstico. Por lo tanto, el papel del sistema inmunitario en la rombencefalitis debe abordarse en futuros estudios.

Algunos autores también han utilizado los síntomas clínicos de la rombencefalitis secundaria a la infección por Listeria (por ejemplo, ataxia, hemiparesia o fiebre) y los signos neurológicos focales relacionados con la afectación de los nervios craneales para definir la listeriosis neuroinvasiva [9]. En nuestra serie, todos los pacientes presentaron cefalea, y el 40%, náuseas y vómitos, ambos síntomas inespecíficos. La rigidez del cuello, las alteraciones de la marcha y los síntomas relacionados con la afectación de los nervios craneales, todos los cuales pueden ser más sugestivos de rombencefalitis, se observaron en un número relativamente bajo de pacientes (10-30%).

En cuanto a los hallazgos de imagen, las áreas hipointensas en T1 e hiperintensas en T2 debidas a un aumento del contenido de agua en el lugar de la infección fueron el hallazgo radiológico más frecuente en la RM (Figs. 1 y 2; Tabla II), al igual que en informes anteriores [10]. Las imágenes ponderadas por difusión que muestran áreas de mayor restricción de la difusión pueden ser útiles en ocasiones, pero su sensibilidad es limitada y depende, en gran medida, del tipo de afectación cerebral (por ejemplo, común en los abscesos). Cabe destacar que deben incluirse en el examen secuencias apropiadas (por ejemplo, imágenes de gradiente-eco en T2* o ponderadas en función de la susceptibilidad) para aumentar la sensibilidad de la detección de hemorragias, una complicación potencial, aunque poco frecuente, de la rombencefalitis. Los agentes de contraste de gadolinio administrados por vía intravenosa pueden atravesar la barrera hematoencefálica si está dañada, lo que permite detectar las zonas infectadas por Listeria, en particular los abscesos (es decir, las lesiones con realce en anillo) y el realce de los nervios craneales. Observamos que todos los pacientes con síntomas indicativos de afectación de un nervio craneal (por ejemplo, hipoestesia facial o disfagia) mostraban realce del nervio craneal correspondiente. Una reciente revisión sistemática de la rombencefalitis causada por L. monocytogenes sugirió que Listeria puede invadir el tronco encefálico a través del nervio trigémino [5]. Por lo tanto, la correlación clinicorradiológica con respecto a la afectación de los nervios craneales podría proporcionar claves diagnósticas relevantes en pacientes con sospecha de rombencefalitis por Listeria, y las posibles anomalías en las imágenes de los nervios craneales más frecuentemente afectados deben examinarse cuidadosamente en la RM realzada por contraste.

El presente estudio tiene varias limitaciones. En primer lugar, se realizó en una sola institución, lo que limita la generalizabilidad de nuestros resultados. En segundo lugar, es de naturaleza retrospectiva, por lo que la prevalencia real de listeriosis podría estar subestimada y los signos neurológicos podrían no haberse explorado de forma homogénea. Por último, el escaso número de pacientes con rombencefalitis nos impidió realizar análisis estadísticos para explorar la asociación de los hallazgos de imagen y los resultados clínicos. Estas limitaciones deberían superarse en futuros estudios, idealmente prospectivos y multicéntricos.
 

Conclusiones


La listeriosis con afectación del sistema nervioso central es una enfermedad potencialmente letal con unas elevadas morbilidad y mortalidad. La rombencefalitis secundaria a L. monocytogenes muestra característicamente afectación del tronco cerebral en la RM, y el realce de los nervios craneales parece ser frecuente y correlacionarse con los hallazgos clínicos. Sin embargo, la alta variabilidad y la inespecificidad de los síntomas clínicos limitan el diagnóstico precoz de esta enfermedad. Teniendo en cuenta el escaso número de estudios previos que aborden las manifestaciones específicas de la rombencefalitis causada por L. monocytogenes, el papel de las técnicas de imagen en este contexto está aún por explotar. Otros estudios deberían explorar la asociación entre la localización anatómica, los patrones de imagen y las complicaciones asociadas (por ejemplo, hidrocefalia y hemorragia), y los resultados clínicos.

 

Bibliografía
 


 1. Pelegrín I, Moragas M, Suárez C, Ribera A, Verdaguer R, Martínez-Yelamos S, et al. Listeria monocytogenes meningoencephalitis in adults: analysis of factors related to unfavourable outcome. Infection 2014; 42: 817-27.

 2. Zhao Y, Xu C, Tuo H, Liu Y, Wang J. Rhombencephalitis due to Listeria monocytogenes infection with GQ1b antibody positivity and multiple intracranial hemorrhage: a case report and literature review. J Int Med Res 2021; 49: 0300060521998568.

 3. do Carmo RL, Alves-Simão AK, do Amaral LLF, Inada BSY, Silveira CF, Campos CMS, et al. Neuroimaging of emergent and reemergent infections. Radiographics 2019; 39: 1649-71.

 4. Campos LG, Trindade RAR, Faistauer Â, Pérez JA, Vedolin LM, Duarte JÁ. Rhombencephalitis: pictorial essay. Radiol Bras 2016; 49: 329-36.

 5. Karlsson WK, Harboe ZB, Roed C, Monrad JB, Lindelof M, Larsen VA, et al. Early trigeminal nerve involvement in Listeria monocytogenes rhombencephalitis: case series and systematic review. J Neurol 2017; 264: 1875-84.

 6. Charlier C, Poirée S, Delavaud C, Khoury G, Richaud C, Leclercq A, et al. Imaging of human neurolisteriosis: a prospective study of 71 cases. Clin Infect Dis 2018; 67: 1419-26.

 7. Beamonte-Vela BN, Garcia-Carretero R, Carrasco-Fernandez B, Gil-Romero Y, Perez-Pomata MT. Listeria monocytogenes infections: analysis of 41 patients. Med Clin (Barc) 2020; 155: 57-62.

 8. Aymerich N, Lacruz F, Gállego J, Soriano G, Ayuso T, Villanueva JA. Rhombencephalitis caused by Listeria: clinical-radiological correlation. An Sist Sanit Navar 2004; 27: 245-8.

 9. Moragas M, Martínez-Yélamos S, Majós C, Fernández-Viladrich P, Rubio F, Arbizu T. Rhombencephalitis: a series of 97 patients. Medicine (Baltimore) 2011; 90: 256-61.

 10. Miranda-González G, Orellana PP, Dellien ZH, Switt RM. Listeria monocytogenes rhomboencephalitis. Report of three cases. Rev Med Chil 2009; 137: 1602-6.

 

Epidemiology, clinical and imaging features of rhombencephalitis caused by L. monocytogenes. A retrospective observational study


Introduction. To date, few studies have explored the specific risk factors of patients with listeriosis who develop rhombencephalitis, and there is insufficient information regarding imaging findings and clinical symptoms in patients with this disease. This work aimed to analyze the imaging findings associated with L. monocytogenes rhombencephalitis in a cohort of patients with listeriosis.

Materials and methods. We conducted a retrospective observational study of all declared cases of listeriosis in a tertiary hospital from Granada, Spain, from 2008 to 2021. Risk factors, comorbidities, and clinical outcomes were collected for all patients. In addition, clinical symptoms and magnetic resonance imaging (MRI) findings were included for those patients who developed rhombencephalitis. Descriptive and bivariate analyses were performed using SPSS statistical software (IBM SPSS, version 21).

Results. Our cohort comprised 120 patients with listeriosis (41.7% women, mean age: 58.6 ± 23.8 years), of which 10 (8.3%) had rhombencephalitis. The most frequent MRI findings in patients with confirmed rhombencephalitis were T2-FLAIR hyperintensity (100%), T1 hypointensity (80%), scattered parenchymal enhancement (80%), and cranial nerve enhancement (70%), while the most frequent anatomical involvement were pons, medulla oblongata, and cerebellum. Complications occurred in 6 patients (abscess in 4, hemorrhage in 2, hydrocephalus in 1).

Conclusions. Rhombencephalitis is associated with an increased in-hospital mortality in patients with listeriosis. The anatomical distribution and imaging characteristics of neurolisteriosis could be useful to suggest the diagnosis. Future studies with greater sample size should explore the association between anatomical location, imaging patterns, and associated complications (e.g., hydrocephalus, hemorrhage), and clinical outcomes.

Key words. Central nervous system. L. monocytogenes. Magnetic resonance imaging. Prognosis. Radiology. Rhombencephalitis.
 

 

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