Original

Recaídas del trastorno de espectro de la neuromielitis óptica e influencia estacional en una cohorte de un país ecuatorial

C. Restrepo-Aristizábal, L.M. Giraldo, C.A. Franco, J.V. Tobón, J.L. Ascencio, M. Torres-Bustamante, M.I. Zuluaga [REV NEUROL 2024;78:127-133] PMID: 38416504 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7805.2023286

OPEN ACCESS

Volumen 78 | Número 05 | Nº de lecturas del artículo 2.368 | Nº de descargas del PDF 81 | Fecha de publicación del artículo 01/03/2024

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Introducción Pacientes y métodos Ubicación geográfica y diseño del estudio Participantes Desenlace principal, covariables y fuente de datos Análisis estadístico Resultados Características de los participantes y de las recaídas Análisis univariado y multivariado Discusión Conclusión Neuromyelitis optica spectrum disorders relapses and seasonal influence in an equatorial country cohort

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RESUMEN

Introducción La evidencia sobre la distribución estacional de las recaídas del trastorno del espectro de la neuromielitis óptica (NMOSD), especialmente en países tropicales, es limitada y diversa.

Objetivo Evaluar la influencia de las variaciones estacionales en las recaídas del NMOSD en un país localizado sobre la línea ecuatorial.

Pacientes y métodos Se llevó a cabo un estudio ecológico, con información retrospectiva de una cohorte de pacientes con NMOSD atendida entre enero de 2003 y diciembre de 2020 en Medellín, Colombia. Se recolectaron datos demográficos y clínicos de los pacientes, así como información sobre variables estacionales y climáticas. Se calculó la frecuencia de recaídas por estación, mes y año, y se realizó una regresión binomial negativa para evaluar la asociación entre el número de recaídas, y las variables estacionales y climáticas.

Resultados Se incluyó a 113 pacientes, de los cuales el 89,38% eran mujeres, con una edad media en el momento del diagnóstico de NMOSD de 44,97 (±13,98) años y una mediana de tres recaídas (rango intercuartílico: 1-2). Se registraron 237 recaídas, la mayoría en pacientes seropositivos para anticuerpos antiacuaporina 4 (87,76%) y con mielitis longitudinal extensa como la presentación clínica más común (53,59%). Las recaídas se presentaron con mayor frecuencia durante la segunda temporada lluviosa (28,69%; n = 68), y en los meses de noviembre y diciembre. Sin embargo, en la regresión binomial negativa no se observó una asociación significativa entre el número de recaídas y las variables climáticas y estacionales, los meses y los años.

Conclusión Las variables climáticas y los patrones estacionales no muestran una asociación significativa con cambios en el número de recaídas del NMOSD en pacientes residentes en un país localizado sobre la línea ecuatorial.

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Palabras claveEnfermedades autoinmunes del sistema nervioso central Enfermedades desmielinizantes estaciones neuromielitis óptica recaídas Variaciones estacionales CategoriasTécnicas exploratorias

TEXTO COMPLETO

Introducción

El trastorno del espectro de la neuromielitis óptica (NMOSD) es una astrocitopatía autoinmune mediada por autoanticuerpos específicos contra el receptor de la acuaporina-4 [1,2]. Las recaídas se presentan clínicamente como neuritis óptica grave, mielitis longitudinal extensa o síndromes diencefálicos del área postrema o cerebral [3].

La patogenia de las enfermedades autoinmunes implica una serie de interacciones complejas entre factores genéticos, ambientales y hormonales, entre otros. En este aspecto, niveles de vitamina D y de melatonina, y exposición a radiación ultravioleta exhiben patrones estacionales y pueden explicar las variaciones estacionales en la actividad de algunas enfermedades autoinmunes durante el año [4]. La estacionalidad de las recaídas en el NMOSD se ha observado principalmente en pacientes localizados en latitudes altas o intermedias [5,6].

Los países situados en la línea del ecuador presentan características específicas en cuanto a variaciones temporales. En Colombia, según el Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales de Colombia (IDEAM), las estaciones se clasifican según la cantidad de lluvia recolectada por hora (seca: 0-6 mm; intermedia: 6-14 mm; y lluviosa: 14-20 mm). Estas variaciones temporales se dividen en: primera temporada seca (enero a marzo), primera temporada lluviosa (abril a junio), segunda temporada seca (julio a septiembre) y segunda temporada lluviosa (octubre a diciembre) [7-9]. Adicionalmente, otros factores, como el fenómeno de El Niño (calor extremo) o La Niña (frío o lluvias extremas), repercuten sobre las precipitaciones interanuales [10].

Dada la singularidad de las variaciones temporales en los países ecuatoriales, este estudio tiene como objetivo evaluar la influencia de las variaciones estacionales en las recaídas del NMOSD en un país situado en la línea ecuatorial.

Pacientes y métodos

Ubicación geográfica y diseño del estudio

Se diseñó un estudio ecológico, observacional y retrospectivo en pacientes con diagnóstico de NMOSD que consultaron en la Fundación Instituto Neurológico de Colombia, Medellín, Colombia, desde enero de 2003 hasta diciembre de 2020.

Participantes

Se incluyó a todos los pacientes mayores de 18 años con diagnóstico de NMOSD según los criterios de diagnóstico de Wingerchuk de 2015 [2,11] en los que se documentaron recaídas entre el 1 de enero de 2003 y el 31 de diciembre de 2020. Las recaídas se definieron como exacerbaciones con síntomas nuevos o empeoramiento atribuible a una nueva lesión en T₂ o T₁ que realzaba el contraste en imágenes de resonancia magnética dentro de un período de 30 días. Se excluyó a pacientes con datos incompletos, estudios no disponibles o embarazo.

Desenlace principal, covariables y fuente de datos

El desenlace principal de este estudio fue el número de recaídas durante el período de seguimiento de los pacientes. Se recolectó información sobre las características demográficas y clínicas, el estado antiacuaporina 4, las características de las recaídas y el tratamiento proporcionado para éstas a partir de las historias clínicas y de informes de resonancia magnética.

Asimismo, se recolectó información de las variaciones temporales (primera temporada seca, primera temporada lluviosa, segunda temporada seca y segunda temporada lluviosa) y de variables climáticas. como la media de temperatura más alta y más baja mensual y anual, utilizando los registros suministrados por el IDEAM [12].

Análisis estadístico

Se describieron las frecuencias absolutas y relativas para las variables cualitativas y las medidas de tendencia central y de dispersión para las variables cuantitativas acorde con su normalidad. Esta última se estimó usando la prueba de Kolmogorov-Smirnov. Se empleó la prueba de χ² para comparar la proporción de recaídas presentadas entre las temporadas secas y lluviosas y la prueba de Kruskal-Wallis para comparar medianas de recaídas entre las temporadas y los meses.

Debido a la sobredispersión de los datos, se realizó una regresión binomial negativa para estimar las asociaciones entre el número de recaídas y las variables climáticas, los meses y las temporadas. Se llevó a cabo un modelo de regresión binomial negativa simple y las variables con un valor p < 0,25 se consideraron candidatas para el modelo multivariado. El modelo multivariado se construyó a partir del método de selección paso a paso considerando la plausibilidad biológica. Se utilizó el criterio de información de Akaike para seleccionar el mejor modelo que explicara el resultado. Se estimó la razón de tasas de incidencia con un intervalo de confianza al 95% y significancia estadística de p < 0,05. Los análisis se realizaron en RStudio versión 4.2.2.

Resultados

Características de los participantes y de las recaídas

Se incluyó a 113 pacientes que cumplieron con los criterios de elegibilidad, de los cuales la mayoría eran mujeres (89,38%). La edad media en el momento del diagnóstico de NMOSD fue 44,97 (±13,98). El 84,07% (n = 95) de los casos fueron seropositivos para acuaporina 4; el 10,62% (n = 12), seronegativos para acuaporina 4; y el 5,31% (n = 6) indeterminados para acuaporina 4.

Se observaron 237 recaídas, con una mediana de dos recaídas por paciente (rango intercuartílico: 1-3). La mayoría de éstas se presentó en mujeres (91,14%) y en pacientes seropositivos para acuaporina 4 (87,76%). El tipo de recaída más frecuente fue la mielitis longitudinal extensa (53,59%), seguida de la neuritis óptica (32,49%). Asimismo, el 45,57% de las recaídas se trataron con metilprednisolona, y el 27,43%, con metilprednisolona más plasmaféresis (Tabla I).

Tabla I. Características de las recaídas del NMOSD.
	n = 237 (%)
Sexo
Mujeres	226 (91,14)
Hombres	21 (8,86)
Edad en el momento del diagnóstico ± DE	44,97 ± 13,98
Tipo de NMOSD
AQP4 (+)	208 (87,76)
AQP4 (–)	20 (8,44)
Indeterminada	9 (3,8)
Tipo de recaída
NO	77 (32,49)
MTLE	127 (53,59)
Troncoencefálico	9 (3,8)
NO + MTLE	20 (8,44)
MTLE + troncoencefálico	2 (0,84)
NO + MTLE + troncoencefálico	1 (0,42)
NO + MTLE + cerebro	1 (0,42)
Tratamiento agudo
Ninguno	22 (9,28)
Metilprednisolona	108 (45,57)
Metilprednisolona + plasmaféresis	65 (27,43)
Plasmaféresis	1 (0,42)
Plasmaféresis de rescate	2 (0,84)
Tratamiento crónico
Ninguno	151 (67,11)
Azatioprina	35 (15,55)
Rituximab	14 (6,22)
Otros^a	25 (11,12)
AQP4: acuaporina 4; DE: desviación estándar; MTLE: mielitis longitudinal extensa; NMOSD: trastorno del espectro de la neuromielitis óptica; NO: neuritis óptica. ^aOtros incluyen: ciclofosfamida, prednisona y tratamientos combinados como azatioprina con ciclosporina o rituximab con ciclofosfamida.

De acuerdo con las variaciones temporales, el 23,21% (n = 55) de las recaídas se presentó en la primera temporada seca, el 23,21% (n = 55) en la primera temporada lluviosa, el 24,89% (n = 59) en la segunda temporada seca y el 28,69% (n = 68) en la segunda temporada lluviosa. Adicionalmente, se observó que los meses con una mayor frecuencia de recaídas fueron noviembre (n = 26) y diciembre (n = 24) (Fig. 1). La frecuencia anual de recaídas se describe en la figura 2.

Figura 1. Número de recaídas del trastorno del espectro de la neuromielitis óptica mensual.

Figura 2. Frecuencia anual de recaídas del trastorno del espectro de la neuromielitis óptica (2003-2020).

Análisis univariado y multivariado

En el análisis univariado se observaron diferencias significativas entre la proporción de recaídas observadas durante las estaciones secas y lluviosas (48,2%, n = 114, frente a 51,8%, n = 123; valor de p < 0,0001). Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre las medianas de las recaídas entre las temporadas lluviosas y secas (p = 0,1739) ni entre los meses (p = 0,5599).

En los modelos de regresión binomial negativa simple no se encontraron asociaciones significativas entre las covariables y el número de recaídas. El modelo multivariado final incluyó las siguientes covariables: segunda temporada seca, meses de julio y agosto. Estas covariables tampoco se asociaron con el número de recaídas cuando se ajustó su efecto en el modelo multivariado (Tabla II).

Tabla II. Modelos de regresión binomial negativa univariados y multivariados.
	n = 237 (%)	RI cruda (IC al 95%)		Valor de p	RI ajustada (IC al 95%)	Valor de p
Variación temporal
Primera temporada seca, mediana (RIC)	1 (1-2)	0,87 (0,64-1,16)		0,37
Primera temporada lluviosa, mediana (RIC)	2 (1-3)	0,84 (0,62-1,12)		0,9989
Segunda temporada seca, mediana (RIC)	2 (1-3)	1,27 (0,94-1,69)		0,106	1,21 (0,85-1,68)	0,266
Segunda temporada lluviosa, mediana (RIC)	1 (1-3)	1,001 (0,75-1,32)		0,994
Temperatura ambiental
Más baja, °C ± DE	17,76 ± 0,49	1,02 (0,89-1,15)		0,766
Más alta, °C ± DE	28,13 ± 1,02	0,89 (0,67-1,15)		0,38
Meses
Enero, mediana (RIC)	2 (1-2,5)		0,96 (0,59- 1,49)	0,874
Febrero, mediana (RIC)	1 (1-2)		0,78 (0,45-1,27)	0,361
Marzo, mediana (RIC)	2 (1-2)		0,96 (0,59-1,48)	0,874
Abril, mediana (RIC)	1 (1-1)		0,78 (0,44 -1,27)	0,361
Mayo, mediana (RIC)	1 (1-2,5)		1,01 (0,63-1,55)	0,943
Junio, mediana (RIC)	1 (1-2)		0,83 (0,50-1,29)	0,43
Julio, mediana (RIC)	2 (1-3,5)		1,40 (0,84-2,19)	0,172	1,68 (0,66-2,04)	0,535
Agosto, mediana (RIC)	2 (2-3)		1,33 (0,84-2,01)	0,202	1,12 (0,65-1,89)	0,666
Septiembre, mediana (RIC)	1 (1-2,75)		1,01 (0,61-1,57)	0,963
Octubre, mediana (RIC)	1,5 (1-2)		0,95 (0,57-1,49)	0,846
Noviembre, mediana (RIC)	2 (1-3)		1,17 (0,76-1,72)	0,449
Diciembre, mediana (RIC)	1 (1-3)		0,97 (0,63-1,46)	0,923
DE: desviación estándar; IC: intervalo de confianza; RI: razón de tasas de incidencia; RIC: rango intercuartílico.

Discusión

Se ha documentado en la bibliografía una variedad de factores relacionados con los ataques de esclerosis múltiple, entre los que se incluyen la estacionalidad, las enfermedades infecciosas, los niveles de vitamina D y la melatonina [13]. En pacientes con NMOSD, los estudios sobre el efecto de la estacionalidad son limitados y sus conclusiones son diversas. En esta cohorte retrospectiva realizada en un país ecuatorial, observamos que las recaídas del NMOSD mostraron una tendencia a ocurrir con mayor frecuencia durante la temporada de lluvias. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en las medianas de recaídas entre las temporadas secas y lluviosas, ni se observó una asociación entre el número de recaídas y los factores climáticos y temporales estudiados en el modelo multivariado.

Nuestros hallazgos coinciden con un número limitado de estudios previos que han investigado la relación entre las recaídas del NMOSD y las variaciones estacionales [1,3,4,14]. Cohortes de Brasil, Japón, Australia y el Reino Unido, países que no se encuentran en la línea del ecuador, no demostraron una asociación significativa entre las recaídas del NMOSD y los cambios en los meses, el clima o la humedad a lo largo del año [1,3-5].

A pesar de no encontrar una asociación entre las variables y el número de recaídas en el presente estudio, es importante resaltar que, al observar una mayor proporción de recaídas en temporadas lluviosas, se deben reforzar las medidas para la detección de las recaídas en estas temporadas, puesto que su atención implica el tratamiento oportuno para evitar la progresión de la discapacidad con el requerimiento de la disponibilidad de unidades de cuidados intensivos necesarias para el tratamiento con plasmaféresis.

Vale la pena señalar que las precipitaciones en Colombia pueden variar de acuerdo con fenómenos meteorológicos como El Niño o La Niña, correspondientes a oscilaciones en el viento y la temperatura del océano en la estratosfera ecuatorial [15-17]. Además, factores como la altitud, la temperatura, la precipitación, la nubosidad, la humedad y otras variables pueden variar según la ubicación específica de los municipios. Este estudio se realizó considerando las mediciones de las estaciones climáticas de la ciudad de Medellín, la cual presenta una altitud de 1.495 m y un clima subtropical húmedo con una temperatura promedio de 22 °C [18]. Estas variaciones climáticas, presentadas según la latitud geográfica y la posible influencia de los fenómenos meteorológicos descritos, podrían explicar el hecho de que el presente estudio no haya encontrado asociaciones entre estaciones, meses y temperaturas en la ciudad de Medellín.

Se observó un aumento notable de las recaídas entre 2012 y 2019. Se propone que este fenómeno puede estar relacionado con el inicio del programa de enfermedades desmielinizantes de nuestra institución durante este período, lo que lleva a la inclusión de un mayor número de pacientes en nuestra cohorte. A pesar de la influencia reconocida de posibles manifestaciones del cambio climático en Medellín, con un incremento de temperaturas y una mayor frecuencia de precipitaciones extremas [18], los datos disponibles en este estudio sobre las condiciones climáticas se consideraron insuficientes para explicar el aumento observado de las recaídas.

Se plantea que en pacientes con NMOSD, al igual que en los pacientes con enfermedades autoinmunes, como el lupus eritematoso sistémico y la psoriasis, podría existir una asociación con la imitación de antígenos generada por infecciones víricas, la vacunación contra la gripe, y las fluctuaciones de la vitamina D y la melatonina [19], las cuales tienen una relación con los patrones estacionales.

La gripe y el virus de Epstein-Barr se han reconocido como desencadenantes de enfermedades autoinmunes [20]. El virus de Epstein-Barr tiene una mayor prevalencia durante el invierno y se ha encontrado en mayores proporciones en pacientes con recaídas del lupus eritematoso sistémico [19]. En Colombia se suelen notificar dos picos estacionales de gripe: el primero, entre marzo y julio; y el segundo, de septiembre a diciembre [21]. Los hallazgos del presente estudio evidencian un mayor número de recaídas durante noviembre y diciembre; esto concuerda con los picos de gripe y podría correlacionarse con las temporadas de lluvias. Sin embargo, se necesitan más estudios para confirmar esta hipótesis.

Con relación a la vacunación contra la gripe, sólo hay documentado un informe de caso en Corea que establece una posible relación de la vacuna con la presencia de una recaída del NMOSD [22]. Según la Organización Mundial de la Salud, en los países tropicales y subtropicales la vacunación contra la gripe está prevista para abril [23]. El Instituto Nacional de Salud de Colombia brinda vacuna contra la gripe entre marzo y julio a grupos vulnerables, como adultos mayores de 60 años, lactantes entre 14 y 23 meses, embarazadas y pacientes con comorbilidades [24]. En este estudio no se observó un incremento de recaídas durante este período de vacunación.

La bibliografía resalta el papel inmunomodulador de la vitamina D por su capacidad para inhibir la actividad proinflamatoria de CD4⁺ Th1, reduciendo así la producción de interleucina 2, interferón gamma y factor de necrosis tumoral alfa [25,26]. Múltiples estudios han informado de una asociación entre bajos niveles de vitamina D y una mayor frecuencia de ataques de esclerosis múltiple y lupus eritematoso sistémico durante los meses de invierno [13,19]. En particular, se ha identificado que los pacientes con NMOSD tienen niveles significativamente más bajos de vitamina D en comparación con controles sanos, y existe una correlación inversa entre los niveles de vitamina D y la puntuación de la escala ampliada del estado de discapacidad [27]. A pesar de que previamente se ha documentado que el 43% de la población general en Colombia presenta deficiencia de vitamina D [28], en este estudio no fue factible realizar la medición de esta variable.

Por su parte, la melatonina estimula varias enzimas antioxidantes que protegen los lípidos, las proteínas y el ADN del daño oxidativo. Además, impide la diferenciación de las células T_H17 y consecuentemente reduce los niveles de interleucina 17 y citocinas [29]. La melatonina sigue un ritmo circadiano y alcanza su punto máximo durante la fase de oscuridad [30]. Si bien sus efectos circadianos sufren adaptaciones en respuesta a las variaciones estacionales, estudios recientes han revelado una correlación inversa entre los niveles de melatonina y la actividad de la esclerosis múltiple [31]. Se requieren estudios adicionales para evaluar los niveles de melatonina en pacientes con NMOSD.

En relación con todo lo anterior, se considera que se requieren estudios adicionales que continúen explorando factores ambientales desencadenantes de las recaídas del NMOSD y que permitan comprender la patogenia de esta compleja enfermedad. De esta manera, si se logra determinar la existencia de patrones estacionales en los picos de recaídas, se podrán desarrollar estrategias para que las instituciones sanitarias implementen medidas de prevención, diagnóstico y tratamiento oportuno de esta enfermedad.

Este estudio está sujeto a varias limitaciones que merecen consideración. En primer lugar, existe la posibilidad de un sesgo de información debido a la medición de variables climáticas en diferentes estaciones meteorológicas. Para abordar esto, tomamos medidas para minimizar la variabilidad, seleccionando específicamente la estación climática más cercana a la ciudad de Medellín. Desafortunadamente, los datos incompletos en el registro del IDEAM impidieron la inclusión de ciertas variables climáticas, como la humedad, la precipitación y la nubosidad, en nuestro análisis. La incapacidad de estimar la tasa de recaída anualizada se debió a la falta de un seguimiento detallado de exactamente cuándo ocurrieron las recaídas dentro de cada año, lo que hizo imposible determinar patrones específicos en la aparición de recaídas. Otra limitación surge del enfoque de muestreo no probabilístico del estudio, lo que genera un sesgo de selección, ya que los participantes sólo fueron residentes de la ciudad de Medellín. En consecuencia, la generalización de los hallazgos puede verse limitada. Finalmente, se recomienda cautela al interpretar los resultados, porque el diseño del estudio ecológico puede distorsionar las inferencias basadas en datos climáticos agregados. Es crucial considerar la variabilidad individual y no confiar únicamente en promedios o datos agregados para una comprensión integral de los hallazgos.

Conclusión

El número de recaídas del NMOSD dentro de esta cohorte de países ecuatoriales no mostró asociación con las variaciones climáticas, incluidos los cambios entre las estaciones lluviosas y secas. Estudios futuros deben profundizar en los posibles factores de riesgo ambientales que podrían servir como desencadenantes de recaídas y podrían anticiparse como medidas preventivas.

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Neuromyelitis optica spectrum disorders relapses and seasonal influence in an equatorial country cohort

Introduction. Information about seasonal distribution of Neuromyelitis optica spectrum disorders (NMOSD) attacks, particularly in tropical countries, has rarely been described and the reported data are diverse.

Objective. To evaluate influence of seasonal variation in NMOSD relapses in an equatorial country.

Patients and methods. Exploratory observational, retrospective ecological study in a cohort of patients with NMOSD followed from January 2008 to December 2019. Data of demographic, clinical information, characteristics of relapses and seasonal temporal variation were recorded. Also, the annual, monthly and intra-annual seasonal variation of relapses was quantified. A negative binomial regression was used to estimate the associations between the number of relapses and climatic and temporal variables.

Results. One hundred thirteen patients were included, most of them were female (89.38%), with a mean age at NMOSD diagnosis was 44.97 (±13.98) and the median of relapses per patient were 2 relapses (IQR 1-3). The patients presented 237 relapses, most of these in AQP4 seropositive patients (87.76%) and longitudinal extensive myelitis was the most frequent type of relapse (53.59%). According to the temporal variation, relapses were more common in the second rainy season (28.69%) during November and December. However, there weren’t significant differences in the number of relapses between seasons and climatic variables in the multivariable model.

Conclusion. The number of NMOSD relapses in this equatorial country cohort did not exhibit any significant associations with climatic variations, including changes in rainy or dry seasons.

Key words. Autoimmune diseases of the nervous system. Demyelinating diseases. Neuromyelitis optica. Relapses. Seasonal variations. Seasons.

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