INTRODUCTION The evolution of the structural organization of the mammalian neocortex can only be appreciated studying its ontogenetic development. DEVELOPMENT. We studied its evolution in embryos of different mammals (hamster, mouse, rat, cat and man) using the Golgi method. Development of the neocortex starts with the establishment of a primordial plexiform layer (PPL) in the telencephalus. This PPL represents a primitive cortical organization which is shared by amphibians, reptiles and mammals. From the PPL derived: the layer 1 with its elements including: the Cajal-Retzius cells (CR) and primitive afferent fibres of a possibly origin in mesencephalic nuclei and the elements the interstitial cells and afferent fibres of the subplaca. The formation of the PPL is a prerequisit for the subsequent formation of the cortical plate (CP) from which the remaining layers of the neocortex derived. The ascending neuronal migration, the morphology of pyramidal neurons and the ‘inside outside’ arrangement of neurons within the CP are evolutionary processes controlled by the CR cells. These neurons secrete a glycoprotein ‘reelin’ which attracts the migrating neurons toward the first layer. All migrating neuroblasts, guided by the radial glia, must reach layer 1, establish contacts with the CR cells, develop an apical dendrite and become pyramidal cells. Without losing either their original contact with layer 1 or their cortical level, each neuron has to elongate its apical dendrite to accommodate the arrival of subsequent neurons, such that all develop a common initial pyramidal morphology. Older neurons have longer apical dendrites and deeper cortical level than the newer ones. The subsequent morphological and functional maturation of the CP neurons also follows an ascending progression and is under thalamic control. Two basic types of neurons develop in the neocortex following its ascending stratification. Some neurons maintain their original contact with the first layer to become the pyramidal cells. Others lose their original contact with layer 1 and become stellate interneurons. These neurons are free to develop specific size, spatial morphology and synaptic endings. The CP is a mammalian innovation and represents a biologically open and stratified nucleus which adds, during mammalian evolution, new pyramidal cell strata to those already present.

CONCLUSIONS Based on the above observations, we propose a new cytoarchitectural theory and nomenclature for the structural evolution of the mammalian neocortex. The theory emphasizes the ascending structural and functional stratification of the mammalian neocortex and the increase in the number of pyramidal cell strata reflecting the motor needs of each species.

Introducción La evolución de la organización estructural de la neocorteza del mamífero sólo puede apreciarse con el estudio de su desarrollo ontogenético.

Desarrollo Hemos estudiado su evolución en embriones de algunos mamíferos (hamster, ratón, rata, gato y hombre) mediante el método de Golgi. La neocorteza comienza su desarrollo con el establecimiento de una capa plexiforme primordial (CPP) en el telencéfalo. Esta CPP representa una organización cortical primitiva compartida por anfibios, reptiles y mamíferos. De la CPP derivan: la capa I con sus correspondientes elementos (células de Cajal-Retzius (CR) y fibras aferentes primitivas de posible origen mesencefálico) y la subplaca con los suyos (células intersticiales y fibras aferentes). La formación de la CPP es un requisito para la subsecuente formación de la placa cortical (PC) de la que derivan las restantes capas de la neocorteza. La migración neuronal ascendente, la diferenciación de la neurona piramidal y la disposición de las neuronas de la PC ‘de abajo a arriba’ son procesos evolutivos bajo el control de las células de CR que segregan la glicoproteína reelin que atrae a las neuronas hasta la capa I. Todos los neuroblastos guiados por la glía radial alcanzan la capa I, establecen contactos con las células de CR, desarrollan una dendrita apical y se transforman en células piramidales. Sin perder su contacto original con la capa I ni su nivel cortical, cada neurona tiene que alargar anatómicamente su dendrita apical para acomodar la llegada de las siguientes y consecuentemente todas asumen una morfología piramidal inicial común. Las neuronas más antiguas tienen una dendrita apical más larga y un nivel cortical más profundo que las más recientes. Subsecuentemente, comienza la maduración morfológica y funcional específica de la neuronas de la PC que también progresa ‘de abajo a arriba’ y está bajo el control talámico. Dos tipos neuronales se van formando ‘de abajo a arriba’ (estratificación ascendente) en la neocorteza: neuronas que retienen sus contactos originales con la capa I (la célula piramidal) y neuronas que lo pierden (interneuronas estrelladas), quedando libres para desarrollar morfología, tamaño y terminaciones sinápticas específicas. La PC es una innovación del mamífero que representa un núcleo biológicamente abierto y estratificado que añade, durante la evolución del mamífero, nuevos estratos piramidales a los ya existentes.

Conclusiones De acuerdo con las observaciones presentadas proponemos una nueva teoría citoarquitectónica y una nueva nomenclatura aplicables a la evolución de la neocorteza del mamífero. La teoría enfatiza la estratificación ascendente de la neocorteza del mamífero y el aumento del número de estratos piramidales que reflejan las necesidades motoras de cada especie.