Original

Efficacy of virtual reality on balance and gait in multiple sclerosis. Systematic review of randomized controlled trials

M. Moreno-Verdú, M.R. Ferreira-Sánchez, R. Cano-de-la-Cuerda, C. Jiménez-Antona [REV NEUROL 2019;68:357-368] PMID: 31017288 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.6809.2018350

OPEN ACCESS

Volumen 68 | Number 09 | Nº of views of the article 25.281 | Nº of PDF downloads 572 | Article publication date 01/05/2019

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Introducción Pacientes y métodos Métodos de búsqueda para la identificación de estudios Criterios de inclusión y exclusión de los estudios Análisis y extracción de los datos Evaluación de la calidad metodológica de los estudios incluidos y del riesgo de sesgo Resultados Características de los participantes Características de las intervenciones Medidas de desenlace Efectos de las intervenciones Evaluación de la calidad metodológica de los estudios y el riesgo de sesgo Discusión Limitaciones Implicaciones para la práctica Implicaciones para la investigación

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ABSTRACT

INTRODUCTION Multiple sclerosis (MS) is a neurodegenerative disease that causes gait abnormalities and a deficit in balance control in the vast majority of people affected by it. Virtual reality has been proposed as a complementary approach to conventional physiotherapeutic treatment as a way of improving these variables.

AIM To assess the real efficacy of this approach compared to other neurorehabilitation therapies, or no intervention, in MS.

PATIENTS AND METHODS A systematic review of randomized controlled trials was conducted. Studies of the last five years that compare virtual reality with conventional treatment or no intervention, on balance and/or gait, in adults with MS, were included. PEDro scale was used to assess methodological quality and the Oxford scale to determine the level of evidence and grades of recommendations.

RESULTS Eight studies met the eligibility criteria. For balance, the efficacy of virtual reality is, at least, comparable as conventional training. For gait, virtual reality seems not to be superior in improving the speed, compared with the other types of interventions assessed. Methodological quality of studies was low-moderate.

CONCLUSIONS Virtual reality is as effective as conventional training for improving balance in people with MS. No data suggests that virtual reality is superior to other interventions in improving gait speed. For other gait parameters, virtual realitys efficacy remains unknown. KeywordsBalance Gait Multiple sclerosis Neurorehabilitation Virtual reality CategoriesEsclerosis múltiple

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Introducción

La esclerosis múltiple (EM) es una enfermedad crónica del sistema nervioso central que se caracteriza por la existencia de inflamación, desmielinización, cicatrización glial y daño neuroaxonal, lo que produce grados variables de lesión neurológica persistente [1]. Los datos epidemiológicos de la EM están fuertemente asociados a la variabilidad geográfica [2]. En Estados Unidos, se estima que 400.000 personas conviven con la enfermedad, y 2,1 millones lo hacen en todo el mundo. La prevalencia en 2012 en aquel país fue de 149,2 personas/100.000 habitantes, y fue más alta en la franja de edad de los 45-49 años [3].

Aproximadamente el 80% de las personas con EM tiene dificultades en la marcha en los 10-15 primeros años desde el inicio de la enfermedad. Además, las personas con EM refieren que la capacidad para caminar es su función corporal más importante [4]. Las personas con EM caminan con menor velocidad, menor longitud de la zancada y mayor tiempo de doble apoyo, así como menor amplitud del movimiento de dorsiflexión del tobillo durante la fase de apoyo y mayor flexión plantar durante el momento de contacto inicial del talón, en comparación con los controles sanos [5]. Además, presentan menor actividad muscular (tibial anterior y del gastrocnemio), sobre todo si la enfermedad tiene un componente piramidal importante (medido con la Expanded Disability Status Scale) [5]. Se ha sugerido que la coactivación entre flexores dorsales-flexores plantares puede ser un factor para la reducción de la velocidad, limitando el ángulo de flexión plantar y reduciendo finalmente la energía aplicada por el tobillo para propulsar el cuerpo hacia delante, disminuyendo así la longitud del paso [6]. Una amplia variedad de factores pueden contribuir al déficit en la marcha en personas con EM, como cambios sensoriales, debilidad en el miembro inferior, espasticidad o ataxia cerebelosa [7], aunque el déficit en el equilibrio podría ser el factor más determinante.

El 75% de las personas con EM presenta un déficit del equilibrio a lo largo del curso de su enfermedad [8], incluso en las etapas más iniciales, y puede ser el síntoma inicial [9]. Este déficit es más grave en las formas progresivas que en las formas intermitentes recurrentes [10] y generalmente persiste y se vuelve más pronunciado según avanza la enfermedad [9]. Se han observado correlaciones significativas entre el déficit del equilibrio (medido tanto con escalas clínicas como con plataformas estabilométricas) y el aumento del riesgo de caídas [11]. Más del 63% de personas con EM refiere haberse caído al menos una vez en el último año [9]. Las personas con EM que presentan caídas, comparadas con las que no se caen, presentan un mayor número de años desde el diagnóstico de la enfermedad, EM de tipo progresivo, utilizan algún producto de apoyo para la marcha y presentan una menor velocidad durante ésta, así como una mayor discapacidad global [11].

Las personas con EM presentan tres anormalidades relacionadas con el control del equilibrio: déficit en la capacidad para mantener la bipedestación, limitación de los límites de estabilidad y lentitud en el movimiento de desplazamiento hacia ellas cuando se inclinan o realizan movimientos de alcance, y disminución de las respuestas posturales automáticas cuando se desplazan o son perturbadas [9]. Algunos datos sugieren que estos déficits podrían relacionarse con el número de estímulos que las personas con EM son capaces de procesar, más que a la naturaleza de los propios estímulos [8]. Sin embargo, la capacidad de aprendizaje motor parece intacta, al menos en las etapas más iniciales [12], y en los casos de discapacidad leve, a corto plazo [13].

Recientes revisiones sistemáticas sugieren que los efectos sobre el equilibrio y la marcha de las intervenciones fisioterapéuticas tradicionales (entrenamiento específico del equilibrio, entrenamiento aeróbico y de resistencia, abordajes neurofisiológicos y otros) carecen de efectividad o, cuando la poseen, el tamaño del efecto es reducido o marginal [14-16]. En este contexto, nuevas herramientas tecnológicas se están desarrollando para abordar dichos déficits.

Las intervenciones basadas en realidad virtual se han propuesto como un abordaje complementario al tratamiento convencional [17], y son capaces de aumentar la intensidad de una práctica repetitiva, manteniendo la motivación en los sujetos [18] y actuando mediante la provisión de un feedback multisensorial en un entorno inmersivo con alta validez ecológica [19-21]. Estas cinco características (intensidad, repetición, motivación, feedback y especificidad de la tarea) podrían favorecer los procesos de aprendizaje motor y así producir efectos en el equilibrio y la marcha. Además, otras ventajas, como el control total de los estímulos que recibe el sujeto [22] o el ajuste preciso y progresivo del nivel de exigencia [23], también se han propuesto a favor de la realidad virtual. Sin embargo, la supuesta eficacia de estos abordajes en personas con EM, aunque prometedora [24,25], es incipiente y contradictoria [26,27]. En los últimos diez años, y especialmente en los últimos cinco, se han publicado gran cantidad de estudios que evalúan la eficacia de los sistemas de realidad virtual para mejorar las variables de equilibrio y marcha en la EM.

El objetivo de esta revisión sistemática es evaluar la eficacia del entrenamiento mediante realidad virtual en pacientes con EM sobre el equilibrio y la marcha, en comparación con el resto de técnicas de neurorrehabilitación enfocadas a mejorar estas variables, o la no intervención.

Pacientes y métodos

Esta revisión sistemática se ha elaborado siguiendo las recomendaciones PRISMA para el desarrollo de revisiones sistemáticas y metaanálisis [28], partiendo de la formulación de la pregunta PICO (población, intervención, comparación y desenlace): ¿cuál es la efectividad de la realidad virtual en la mejora del equilibrio y marcha en pacientes con EM en comparación con la rehabilitación convencional o la no intervención?

Métodos de búsqueda para la identificación de estudios

Se realizaron múltiples búsquedas bibliográficas en las bases de datos PubMed, Web of Science, PEDro, Cochrane Library, Scopus, Medline y ScienceDirect, así como una búsqueda cruzada a ravés de las referencias en los artículos encontrados en estas fuentes. Las palabras clave utilizadas fueron: ‘virtual reality’, ‘virtual rehabilitation’ y ‘virtual reality therapy’, así como cruzadas con ‘multiple sclerosis’, ‘balance’ y ‘gait’, utilizando los operadores booleanos correspondientes y filtros de búsqueda específicos según la fuente: (‘virtual reality’ OR ‘virtual rehabilitation’ OR ‘virtual reality therapy’) AND ‘multiple sclerosis’ [Mesh] AND (‘balance’ OR ‘gait’). Los filtros de búsqueda detallada para cada una de las bases de datos se encuentran en la tabla I. Dos autores realizaron de forma independiente las búsquedas en las bases de datos, analizaron los títulos y resúmenes de los estudios, y decidieron si cumplían los criterios de elegibilidad. Cuando hubo discordancia, se resolvió mediante un tercer autor independiente.

Tabla I. Filtros de búsqueda en las bases de datos.
PubMed	Tipo de estudio: ensayo controlado aleatorizado Fecha de publicación: últimos cinco años
Web of Science	Años de publicación: 2013-2017
PEDro	Subdisciplina: neurología Último año de publicación: 2013
Cochrane Library	Grupo de Revisión Cochrane: Grupo de Esclerosis Múltiple y Enfermedades Raras del Sistema Nervioso Central Años de publicación: 2013-2018
Scopus	Tipo de documento: artículos Años de publicación: 2013-2018
Medline	Años de publicación: 2013-2018
ScienceDirect	Tipo de artículo: artículo de investigación Años de publicación: 2013-2018

Criterios de inclusión y exclusión de los estudios

Tipos de estudios

Se incluyeron exclusivamente ensayos clínicos controlados aleatorizados, publicados en los últimos cinco años (el último año considerado fue 2013), escritos tanto en castellano como en inglés.

Tipos de participantes

Los pacientes debían de ser adultos con un diagnóstico clínico de EM, en cualquiera de sus variantes clínicas, así como cualquier grado de discapacidad o gravedad del déficit, tiempo desde el diagnóstico, edad y sexo.

Tipos de intervenciones

El grupo de intervención debía realizar un entrenamiento individual mediante sistemas de realidad virtual, en cualquiera de sus modalidades (inmersiva, semiinmersiva, no inmersiva), con cualquier dosificación y en un entorno clínico. Se excluyeron estudios cuyo grupo de experimentación realizara el tratamiento de forma domiciliaria o en grupo.

El grupo control debía realizar un entrenamiento individual, en un entorno clínico y mediante cualquier técnica de neurorrehabilitación, incluyendo técnicas tradicionales y modernas [29]; también se incluyeron estudios cuyo grupo control no realizase ningún tratamiento. Se excluyeron los estudios sin grupo control, o en los que el tratamiento fuese domiciliario o en grupo.

Tipos de medidas de desenlace

Los métodos de evaluación debían incluir al menos uno de los siguientes:

Para el equilibrio: posturografía dinámica computarizada, escala de equilibrio de Berg, Timed Up and Go Test, Functional Reach Test y plataforma estabilométrica (análisis del centro de presiones).
Para la marcha: análisis de parámetros temporoespaciales (al menos, velocidad), laboratorio de análisis de la marcha, Dynamic Gait Index, test de los 10 metros de marcha, test de los 6 minutos de marcha, Functional Ambulation Categories y Gait Assessment and Intervention Tool.

Análisis y extracción de los datos

De cada uno de los estudios finalmente incluidos se obtuvo: número de participantes y características básicas, variante clínica de EM, años desde el diagnóstico, grado de discapacidad global, grado de gravedad del déficit, tipo de realidad virtual utilizada, diseño de la intervención, dosificación del tratamiento, características de la intervención tanto en el grupo control como en el experimental, si se realizó seguimiento, si hubo diferencias estadísticas o clínicamente significativas entre los momentos pre- y postintervención en ambos grupos y si hubo diferencias estadísticamente significativas entre los grupos, número de pérdidas de participantes por causas relacionadas con el estudio y si hubo efectos adversos relevantes. Estos datos fueron extraídos por los autores de forma independiente por medio del empleo de la declaración Consort 2010 para ensayos clínicos controlados aleatorizados siempre que fue posible [30].

Evaluación de la calidad metodológica de los estudios incluidos y del riesgo de sesgo

Para evaluar la calidad metodológica de los estudios incluidos se utilizó la escala PEDro [31]. Un autor puntuó todos los ensayos clínicos controlados aleatorizados y verificó las puntuaciones con la base de datos PEDro (http://www.pedro.org.au). En caso de desacuerdo, otro autor independiente tuvo la decisión final. Para los ensayos clínicos controlados aleatorizados no indexados en la base de datos, dos autores evaluaron de forma independiente la calidad metodológica; cuando hubo desacuerdo, se resolvió mediante un tercer revisor. Se utilizó la escala de Oxford para evaluar el nivel de evidencia y proporcionar un grado de recomendación [32].

Se evaluó la validez de los estudios incluidos para determinar el riesgo de sesgo de sus resultados, siguiendo las recomendaciones de la Colaboración Cochrane [33], mediante el programa Review Manager. Este software incluye una descripción y valoración para cada ítem mediante una tabla de ‘riesgo de sesgo’. La valoración para cada ítem incluye la respuesta a una pregunta, en la que ‘sí’ indica un bajo riesgo de sesgo; ‘no’ indica un alto riesgo de sesgo; y ‘poco claro’ indica falta de información o incertidumbre acerca del posible sesgo.

Resultados

El proceso de búsqueda y selección de los estudios se detalla en la figura 1. Ocho estudios (303 participantes) cumplieron los criterios de elegibilidad [34-41]. Las características de los estudios incluidos se muestran en las tablas II y III. Todos los estudios incluyeron un análisis del equilibrio; cuatro estudios incluyeron un análisis de algún parámetro de la marcha [36,38-40].

Figura 1. Diagrama de flujo.

Tabla II. Características de los estudios incluidos.
	Participantes	Grupo de intervención	Grupo control	Dosificación
Calabro et al [34]	Muestra: 40 (20 GI/20 GC) Tipo de EM: RR Cronicidad (años): 11,5 GI/11,5 GC Puntuación en la EDSS: 4-5,5	Fisioterapia convencional 30 min + Lokomat con RV 40 min	Fisioterapia convencional 30 min + Lokomat 40 min	70 min/sesión 5 días/semana 8 semanas Total: 46,67 h
Kalron et al [35]	Muestra: 30 (15 GI/15 GC) Tipo de EM: RR Cronicidad (años): 11,6 GI/10,4 GC Puntuación en la EDSS: 3-6	Entrenamiento del equilibrio mediante RV (sistema CAREN), 30 min. Descansos de 3-4 min (no incluidos en el tiempo de entrenamiento)	Entrenamiento convencional del equilibrio, 30 min	30 min/sesión 2 días/semana 6 semanas Total: 6 h
Lozano et al [36]	Muestra: 11 (6 GI/5 GC) Tipo de EM: RR y SP Cronicidad (años): 14 GI/4,7 GC Puntuación en la EDSS: no aportada	Entrenamiento convencional de equilibrio y marcha 45 min + RV (Xbox Kinect) 15 min	Entrenamiento convencional de equilibrio y marcha, 60 min	60 min/sesión 1 día/semana 10 semanas Total: 10 h
Eftekharsadat et al [37]	Muestra: 30 (15 GI/15 GC) Tipo de EM: RR y SP Cronicidad (años): 5,8 GI/8,3 GC Puntuación en la EDSS: no aportada	Entrenamiento del equilibrio mediante RV (Biodex Balance System), 20 min	No intervención	20 min/sesión 2 días/semana 12 semanas Total: 8 h
Nilsagard et al [38]	Muestra: 80 (41 GI/39 GC) Tipo de EM: todos Cronicidad (años): 12,5 GI/12,2 GC Puntuación en la EDSS: no aportada Puntuación en la MSIS-29: 72,1 GI/73,8 GC	Entrenamiento del equilibrio mediante RV (Wii Fit Plus), 30 min	No intervención	30 min/sesión 2 días/semana 6-7 semanas (total 12 sesiones) Total: 6 h
Peruzzi et al [39]	Muestra: 25 (14 GI/11 GC) Tipo de EM: RR Cronicidad (años): 11,8 GI/12,4 GC Puntuación en la EDSS: 3-5,5	Marcha sobre tapiz rodante con RV, 45 min	Marcha sobre tapiz rodante sin RV, 45 min	45 min/sesión 3 días/semana 6 semanas Total: 13,5 h
Robinson et al [40]	Muestra: 51 (20 RV/16 TC/15 GC) Tipo de EM: no aportado Cronicidad (años): No aportado Puntuación en la EDSS: ≤ 6	Grupo 1: entrenamiento del equilibrio mediante RV (Wii Fit), 40-60 min Grupo 2: entrenamiento convencional del equilibrio, 40-60 min	Grupo 3: no intervención	40-60 min/sesión 2 días/semana 4 semanas Total: 5,3-8 h
Brichetto et al [41]	Muestra: 36 (18 GI/18 GC) Tipo de EM: no aportado Cronicidad (años): 3,9 GI/4,3 GC Puntuación en la EDSS: ≤ 6	Entrenamiento del equilibrio mediante RV (Wii Fit Balance Board), 60 min	Entrenamiento convencional del equilibrio, 60 min	60 min/sesión 3 días/semana 4 semanas Total: 12 h
EDSS: Expanded Disability Status Scale; EM: esclerosis múltiple; GC: grupo control; GI: grupo de intervención; MSIS-29: Multiple Sclerosis Impact Scale; RR: remitente recurrente; RV: realidad virtual; SP: secundaria progresiva; TC: tratamiento convencional.

Tabla III. Variables, escalas y principales resultados de los estudios incluidos.
	Variables primarias	Medidas de desenlace	Variables secundarias	Medidas de desenlace	Resultados
Calabro et al [34]	Equilibrio	BBS, TUG	Funcionalidad, respuesta al estrés, depresión, fuerza en flexoextensión de cadera y rodilla, espasticidad	FIM, COPE, HRSDP, MAS, Lokomat	BBS y TUG: ambos grupos mejoran de forma estadísticamente significativa. No hay diferencias significativas entre grupos
Kalron et al [35]	Equilibrio	PDC, FRT, BBS, 4-SST	Riesgo de caídas	FES-I	BBS: ambos grupos mejoran de forma estadísticamente significativa. No hay diferencias significativas entre grupos PDC: ambos grupos mejoran de forma estadísticamente significativa y sin diferencias entre grupos para las condiciones con ojos abiertos. No hay mejoras en las condiciones con ojos cerrados en ningún grupo FRT y FESI-I: diferencias estadísticamente significativas a favor de la RV en comparación con el grupo control
Lozano et al [36]	Equilibrio, marcha (velocidad)	BBS, TUG, TBS, SLBT, 10-MWT	Opinión sobre el procedimiento	SEQ	BBS, TBS, SLB-D, 10-MWT: ambos grupos mejoran de forma estadísticamente significativa. No hay diferencias significativas entre grupos
Eftekharsadat et al [37]	Equilibrio	TUG, BBS, Biodex Balance System	Espasticidad, fuerza muscular	MAS, MMT	TUG: diferencias estadísticamente significativas a favor de la RV en comparación con el grupo control BBS: ambos grupos empeoran (sin significación estadística), sin diferencias entre grupos Biodex Balance System: diferencias estadísticamente significativas a favor de la RV en comparación con el grupo control
Nilsagard et al [38]	Equilibrio	TUG, TUG-C, 4-SST	Marcha (velocidad), marcha (equilibrio dinámico), marcha (otros aspectos)	25-FWT, DGI, 12-IMSWS, ASBCS, TCST, MSIS	TUG, TCS, 12-MSWS: efectos estadísticamente significativos en el grupo de RV. Sin efectos significativos en el grupo control TUG-C, 4-SST, DGI: efectos estadísticamente significativos en ambos grupos No hay diferencias estadísticamente significativas entre grupos para ninguna escala
Peruzzi et al [39]	Marcha (velocidad), marcha (otros aspectos)	Laboratorio de análisis de la marcha	Equilibrio	TUG, BBS, 4-SST	Marcha (velocidad, cadencia, longitud de la zancada): ambos grupos mejoran de forma estadísticamente significativa, sin diferencias entre grupos Marcha (parámetros cinemáticos): diferencias significativas entre grupos para el rango de movimiento de cadera y rodilla en el lado más afectado tanto en la condición de tarea simple como de doble tarea. El resto, sin diferencias entre grupos Marcha (parámetros cinéticos): diferencias significativas entre grupos para la fuerza generada en la cadera del lado más afectado en ambas condiciones, simple y doble tarea. El resto, sin diferencias entre grupos 6-MWT: ambos grupos mejoran estadísticamente, sin diferencias entre grupos BBS, TUG, FSST, 10-MWT: efectos estadísticamente significativos en el grupo de RV
Robinson et al [40]	Equilibrio, marcha (velocidad)	Plataforma estabilométrica, pasarela de marcha (GAITRite), 12-IMSWS	Satisfacción tecno-lógica, restricción en participación y actividad	UTAUT, FSS, WHODAS 2.0	Plataforma estabilométrica: diferencias estadísticamente significativas de la RV frente a la no intervención en todos los parámetros. Diferencias estadísticamente significativas del tratamiento convencional frente a la no intervención para el desplazamiento anterior-posterior y medio-lateral. No hay diferencias significativas entre la RV y el tratamiento convencional Marcha: diferencias estadísticamente significativas en la longitud del paso derecho y la longitud de la zancada izquierda entre la RV y el tratamiento convencional. El resto de parámetros, sin diferencias entre grupos
Brichetto et al [41]	Equilibrio	BBS, plataforma estabilométrica	Fatiga	MFIS	BBS, plataforma estabilométrica, MFIS: ambos grupos mejoran de forma estadísticamente significativa BBS, plataforma estabilométrica (ojos abiertos y cerrados): diferencias estadísticamente significativas a favor de la RV frente al grupo control
4-SST: Four Square Step Test; 10-MWT: 10-Meter Walking Test; 12-IMSWS: 12-Item MS Walking Scale; 25-FWT: 25-Foot Walk Test; ASBCS: Activities-Specific Balance Confidence Scale; BBS: Berg Balance Scale; COPE: Coping Orientation to Problem Experienced; DGI: Dynamic Gait Index; FES-I: Falls Efficacy Scale-International; FIM: Functional Independence Measure; FSS: Flow State Scale; FRT: Functional Reach Test; HRSDP: Hamilton Rating Scale for Depression Measure; MAS: Modified Ashworth Scale; MFIS: Modified Fatigue Impact Scale; MMT: Manual Muscle Test; MSIS: Multiple Sclerosis Impact Scale; PDC: posturografía dinámica computarizada; RV: realidad virtual; SEQ: Suitability Evaluation Questionnaire; SLBT: Single Leg Balance Test; TBS: Tinetti Balance Scale; TCST: Timed Chair Stand Test; TUG: Timed Up and Go Test; TUG-C: Timed Up and Go Test Cognitive; UTAUT: Unified Theory of Acceptance and Use of Technology; WHODAS 2.0: World Health Organization Disability Assessment Schedule 2.0.

Características de los participantes

Tipo de EM

Tres estudios (n = 95) incluyeron exclusivamente participantes con EM de tipo remitente recurrente [34,35,39], de acuerdo con los criterios revisados de McDonald [42]. Dos estudios (n = 41) incluyeron personas con EM de tipo remitente recurrente o secundaria progresiva [36,37]. Un estudio incluyó participantes con cualquier tipo de EM [38]. Finalmente, dos estudios no especificaron el subtipo clínico [40,41].

Cronicidad

Siete estudios (n = 252) aportaron datos con respecto al tiempo de duración de la enfermedad de los participantes [34-39,41]. En general, los grupos de intervención tuvieron mayor duración de la enfermedad (media: 11,2 ± 2,56 años; rango: 5,8-14 años) que los grupos control (media: 10,26 ± 2,85 años; rango: 4,7-12,4 años).

Discapacidad

Seis estudios (n = 222) registraron el grado de discapacidad de sus participantes utilizando la Expanded Disability Status Scale (EDSS) [34-36,39,41] o la Multiple Sclerosis Impact Scale-29 [38]. La discapacidad fue moderada, con puntuaciones en la EDSS entre 3 y 6.

Características de las intervenciones

Todos los estudios utilizaron realidad virtual de tipo semiinmersiva. Cuatro estudios utilizaron sistemas diseñados específicamente para la neurorrehabilitación [34,35,37,39].

Cuatro estudios compararon el tratamiento mediante realidad virtual con el entrenamiento convencional del equilibrio [35,36,40,41]. Tres estudios compararon el tratamiento mediante realidad virtual con la no intervención [37,38,40]. Un estudio comparó el tratamiento mediante cinta de marcha de forma exclusiva con el tratamiento mediante cinta de marcha y realidad virtual [39]. Un estudio comparó el tratamiento mediante robótica en cinta de marcha de forma exclusiva con el tratamiento mediante robótica y realidad virtual [34].

La dosificación fue heterogénea entre estudios: el tiempo medio por sesión fue de 45,62 ± 17,61 min (rango: 20-70 min); el número medio de sesiones por semana fue de 2,5 ± 1,19 (rango: 1-5); el número medio de semanas fue de 7,1 ± 2,81 (rango: 4-12), y la dosificación media total fue de 13,6 ± 13,64 h (rango: 6-46,67 h).

Medidas de desenlace

Las variables evaluadas y las medidas de desenlace para cada una de ellas se detallan en la tabla III. Para el equilibrio, la escala más utilizada fue la de equilibrio de Berg (seis estudios) [34-37,39,41], seguida del Timed Up and Go Test (cinco estudios) [34,36-39]. Para la marcha, todos los estudios evaluaron la velocidad, con distintas medidas de desenlace [36,38-40]. Otros aspectos de la marcha también fueron evaluados.

Efectos de las intervenciones

Los resultados de los estudios incluidos están detallados en la tabla III. Se presentan a continuación las comparaciones para las variables e intervenciones evaluadas en más de un estudio.

Comparación 1. Equilibrio: realidad virtual frente a entrenamiento tradicional

Cuatro ensayos clínicos controlados aleatorizados (n = 117 participantes). Todos los estudios concluyeron que ambas intervenciones mejoran, de forma estadísticamente significativa, el equilibrio. Dos estudios encontraron diferencias estadísticamente significativas entre grupos a favor del grupo de realidad virtual [36,41]. Dos estudios no hallaron diferencias entre grupos [35,40].

Comparación 2. Equilibrio: realidad virtual frente a no tratamiento

Tres ensayos clínicos controlados aleatorizados (n = 121). Un estudio no encontró diferencias significativas entre grupos [38]. Un estudio sí halló diferencias entre el grupo de realidad virtual y el grupo control [40]. Un estudio encontró diferencias estadísticamente significativas entre grupos, a favor de la realidad virtual, utilizando el Timed Up and Go Test, pero no lo hizo utilizando la escala de equilibrio de Berg, donde encontró que ambos grupos empeoraron, aunque no significativamente [37].

Comparación 3. Velocidad de la marcha

Cuatro ensayos clínicos controlados aleatorizados (n = 167). Ninguno de los estudios encontró diferencias estadísticamente significativas a favor de la realidad virtual, en comparación con los diferentes grupos control (no intervención, entrenamiento convencional del equilibrio, marcha sobre tapiz rodante), utilizando diferentes medidas de desenlace [36,38-40].

Evaluación de la calidad metodológica de los estudios y el riesgo de sesgo

La puntuación obtenida de los estudios incluidos en la escala PEDro se describe en la tabla IV. La calidad metodológica general fue moderada-baja (media: 6 ± 1,12; rango: 5-8). El 100% de los estudios realizó una aleatorización correcta, aunque sólo el 37,5% tuvo un ocultamiento efectivo de la secuencia de aleatorización. El 75% de los estudios cegó a los evaluadores; el 37,5% tuvo pérdidas de participantes superiores al 15% de la muestra. Tan sólo el 25% de los estudios realizó un análisis apropiado de los datos perdidos (análisis por intención de tratar), y éste fue el dominio más deficiente.

Tabla IV. Puntuación de los estudios incluidos en la escala PEDro.
	Ítem											Total
	1^a	2	3	4	5	6	7	8	9	10	11	Total
Calabro et al [34]	Sí	1	1	1	0	0	1	1	1	1	1	8
Kalron et al [35]	No	1	1	1	0	0	1	1	0	1	1	7
Lozano et al [36]	Sí	1	0	1	0	0	0	1	0	1	1	5
Eftekharsadat et al [37]	Sí	1	0	1	0	0	1	1	0	1	1	6
Nilsagard et al [38]	Sí	1	1	1	0	0	1	1	0	1	1	7
Peruzzi et al [39]	Sí	1	0	1	0	0	1	0	0	1	1	5
Robinson et al [40]	Sí	1	0	1	0	0	0	0	1	1	1	5
Brichetto et al [41]	Sí	1	0	1	0	0	1	0	0	1	1	5
Ítems: 1. Los criterios de elección fueron especificados; 2. Los sujetos fueron asignados al azar a los grupos; 3. La asignación fue oculta; 4. Los grupos fueron similares en el inicio en relación con los indicadores de pronóstico más importantes; 5. Todos los sujetos fueron cegados; 6. Todos los terapeutas que administraron la terapia fueron cegados; 7. Todos los evaluadores que midieron al menos un resultado clave fueron cegados; 8. Las medidas de al menos uno de los resultados clave fueron obtenidas de más del 85% de los sujetos inicialmente asignados a los grupos; 9. Se presentaron los resultados de todos los sujetos que recibieron tratamiento o fueron asignados al grupo control o, cuando esto no pudo ser, los datos para al menos un resultado clave fueron analizados por ‘intención de tratar’; 10. Los resultados de comparaciones estadísticas entre grupos fueron informados para al menos un resultado clave; 11. El estudio proporciona medidas puntuales y de variabilidad para al menos un resultado clave. a No se utiliza para el cálculo de la puntuación total.

El nivel de evidencia y el grado de recomendación de cada estudio se muestra en la tabla V. Todos los estudios fueron encuadrados entre los niveles de evidencia 1a o 1b, con un grado de recomendación A o B.

Tabla V. Niveles de evidencia y grados de recomendación según la escala Oxford.
	Nivel de evidencia	Grado de recomendación
Calabro et al [34]	1b	A
Kalron et al [35]	1b	A
Lozano et al [36]	1b	A
Eftekharsadat et al [37]	1b	A
Nilsagard et al [38]	1b	A
Peruzzi et al [39]	2b	B
Robinson et al [40]	2b	B
Brichetto et al [41]	2b	B

Las figuras 2 y 3 muestran de forma resumida la evaluación del riesgo de sesgo de los estudios incluidos, tanto de manera global como de forma individual para cada estudio.

Figura 2. Riesgo de sesgo: juicios de los revisores acerca de cada riesgo de sesgo representado como porcentajes entre todos los estudios incluidos.

Figura 3. Resumen de riesgo de sesgo: juicios de los revisores acerca de cada riesgo de sesgo para cada estudio incluido.

Discusión

Los resultados de esta revisión sistemática sugieren que la realidad virtual, cuando se compara con la no intervención, parece no ser significativamente superior [38] o, en caso de serlo, las diferencias son pequeñas [40] o varían sustancialmente en función de la escala utilizada [37], en relación con el equilibrio. Esto podría explicarse debido a la baja intensidad de los programas (duración total ≤ 8 h) o la heterogeneidad de los participantes en los estudios analizados. Cuando se compara con el entrenamiento convencional específico del equilibrio, la realidad virtual tiene, al menos, una eficacia comparable [35,36,40]. Algunos estudios sugieren que los efectos de este abordaje son significativamente superiores [36,41], aunque la significación estadística varía en función del test utilizado [35,36].

Algunos estudios apuntan que las mejoras observadas en el equilibrio, tras el tratamiento mediante realidad virtual, podrían deberse a cambios microestructurales en ambos pedúnculos cerebelosos superiores, provocados por una facilitación de los procesos de mielinización conducentes a una plasticidad de la sustancia blanca, lo que podría llevar a una restauración funcional de las vainas de mielina de los axones desmielinizados, reestableciendo la conducción saltatoria a lo largo de las fibras de los pedúnculos cerebelosos superiores. Sin embargo, los mismos autores sugieren que las mejoras no persisten tras el cese del entrenamiento, lo que sugiere que no existe retención del control adquirido [43]. Esto podría explicar las mejoras encontradas en el equilibrio de las personas con EM, ya que otros autores han encontrado reducida conectividad funcional en las conexiones corticocerebelosas en estos casos, y fuertes correlaciones entre dicha conectividad y el control postural de los sujetos (a mayor fuerza de las conexiones, mejor control postural) [44].

Cuando se comparó con la no intervención, la realidad virtual mejoró significativamente el riesgo de caídas de las personas con EM, medido con el Biodex Balance System. Estas mejoras fueron significativamente superiores a la no intervención [37]. Otros autores hallaron mejoras significativas producidas por la realidad virtual, en comparación con el tratamiento convencional, en lo relativo a la preocupación de los participantes con el riesgo de caerse (Falls Efficacy Scale-International) y respecto a sus límites de estabilidad (Functional Reach Test) [35].

No se han encontrado datos que apoyen la hipótesis de que utilizar sistemas de realidad virtual mejore la velocidad de la marcha, ni cuando se utilizan como entrenamiento del equilibrio [36,38,40] ni cuando se añaden a un entrenamiento mediante cinta de marcha [39] en personas con EM. De hecho, con los datos recabados, parece que la realidad virtual no tiene efectos significativos en ningún parámetro de la marcha (temporoespacial, cinemático o cinético) [36,38-40], exceptuando ciertos incrementos de la longitud de la zancada [39,40], el rango de movimiento de la rodilla y la cadera, y la fuerza generada por los flexores de cadera [39], cuya significación estadística es variable, y su relevancia clínica, dudosa. Esto podría tener varias explicaciones. Por un lado, en algunos estudios, los programas se centran en entrenar el equilibrio y no la marcha, y por tanto, es un entrenamiento inespecífico; la especificidad de la tarea es importante para el proceso de aprendizaje motor [45,46]. En otros estudios únicamente se añade una pantalla de visualización interactiva a un tratamiento mediante cinta de marcha, lo cual tiene una limitada influencia sobre el desempeño motor del paciente, puesto que la base del tratamiento es el tapiz rodante y no la realidad virtual. Otra posibilidad es que los déficits de la marcha no se relacionen exclusivamente con el equilibrio y puedan existir otros factores que influyan en ellos. Por otro lado, se podría hipotetizar que las mejoras ofrecidas por la tecnología de realidad virtual, con respecto a la marcha, son más cualitativas (esto es, relacionadas con la ejecución de dobles tareas, resolución de problemas o mejoras atencionales) que cuantitativas, y las escalas utilizadas no han detectado este tipo de sutiles efectos. Una última hipótesis apuntaría que la realidad virtual, tal como está diseñada en la actualidad, carece de efectos sobre la marcha de los pacientes.

Todos los estudios incluidos utilizaron realidad virtual de tipo semiinmersiva, es decir, sistemas con un moderado grado de inmersión en los que el sujeto percibe parte del entorno real y parte del mundo virtual [47]. No se ha identificado ningún estudio que haya utilizado sistemas de realidad virtual inmersivos (gafas, cascos de visualización estereoscópica o cuevas) [47], como sí se ha hecho en otras poblaciones [48,49] con cierto éxito. Por tanto, se desconoce si el grado de inmersión puede influir en los efectos de la realidad virtual en estos pacientes. Con respecto al diseño de los sistemas, el 50% de los estudios incluidos usó sistemas comercializados para el entretenimiento (serious games), frente a sistemas diseñados específicamente para neurorrehabilitación. Debido a la heterogeneidad entre las intervenciones, no se pudo realizar un subanálisis atendiendo a esta característica. Por tanto, se desconoce si el diseño de los sistemas puede influir en los efectos producidos.

Los resultados de esta revisión, con respecto al equilibrio, son consistentes con otras revisiones sistemáticas que han evaluado los efectos de la realidad virtual en otros trastornos, como la enfermedad de Parkinson [50,51] y el ictus [52], o en ancianos sanos [53], que han hallado una eficacia similar a la del entrenamiento convencional. Sin embargo, contrastan con los de otras revisiones que sugieren que este abordaje es significativamente superior al tradicional en pacientes con secuelas tras ictus [54-58]. Para la marcha existen inconsistencias similares en la bibliografía; algunas revisiones sugieren que la realidad virtual produce mejoras en la velocidad [55,58] o la longitud del paso [52], en pacientes con ictus, aunque esta evidencia proviene de estudios de moderada a baja calidad metodológica.

Limitaciones

La presente revisión adolece de una serie de limitaciones. En primer lugar, no se pudo realizar un metaanálisis, dada la heterogeneidad de las intervenciones y la dosificación de los programas. Asimismo, el criterio de incluir exclusivamente los estudios más actuales (últimos cinco años), así como la restricción de idiomas, podría haber reducido la cantidad de estudios analizados. De la misma forma, se introdujo como criterio de exclusión que el entrenamiento mediante realidad virtual se realizase de forma domiciliaria o grupal, al entender que el entrenamiento en un entorno clínico e individual es la forma más eficaz de que los participantes mejoren sus destrezas motoras. Sin embargo, este criterio también podría haber reducido la cantidad de estudios analizados y, por tanto, sesgar los resultados. La moderada-pobre calidad metodológica de los estudios, así como la reducida muestra de la mayoría de ellos, o la heterogeneidad en las intervenciones y la dosificación reducen la extrapolación de los resultados arrojados por esta revisión.

Implicaciones para la práctica

Los sistemas de realidad virtual son seguros y viables, pues no producen prácticamente efectos adversos (no parecen producir mareos, vértigos ni mayor número de caídas), mantienen la adhesión al tratamiento, los pacientes los encuentran entretenidos y fáciles de utilizar [59,60], y los terapeutas los consideran útiles para la clínica [59,61,62].

Los sistemas de realidad virtual deberían ofrecerse a las personas con EM como una forma complementaria de entrenar su equilibrio, ya que su eficacia parece ser similar al tratamiento convencional. Con los datos actuales, no se puede afirmar que añadir sistemas de realidad virtual a tratamientos para la marcha (robótica o cinta de marcha) mejore sus efectos, al menos en la velocidad.

Implicaciones para la investigación

Esta revisión no ha identificado ningún estudio que evalúe los efectos a largo plazo de la realidad virtual sobre el equilibrio o la marcha en personas con EM. Por tanto, se desconoce cuánto tiempo se mantienen las mejoras producidas. En el futuro, deben desarrollarse estudios con seguimiento a largo plazo. Asimismo, no se han identificado estudios que comparen si los efectos de la realidad virtual varían en función del tipo de EM, el grado de discapacidad de los participantes o el grado de gravedad de su déficit. Los estudios futuros deberían explorar este tipo de análisis para saber qué tipo de paciente es el idóneo para utilizar realidad virtual. Tampoco se han hallado estudios que utilicen otro tipo realidad virtual, aparte de la semiinmersiva. Por tanto, se desconocen los efectos de la realidad virtual inmersiva y si el grado de inmersión influye en los resultados. También se desconoce la influencia que tiene el diseño de los sistemas (específico para la neurorrehabilitación u orientado inicialmente al entretenimiento y adaptado) sobre los efectos producidos. Se deben comparar los resultados de los sistemas según estas características. Los efectos de la realidad virtual sobre la marcha en personas con EM son actualmente escasos o marginales; debe investigarse al respecto para conocer la verdadera eficacia de esta intervención en este caso. Del mismo modo, deben investigarse los efectos de la dosificación (tiempo de las sesiones, duración de los programas, etc.) sobre las mejoras, tanto para poder optimizar los recursos como para realizar investigaciones relativamente homogéneas que permitan determinar de forma veraz los efectos de esta intervención. De igual manera, deben desarrollarse estudios que exploren la relación coste-efectividad de los sistemas de realidad virtual en comparación con otros tratamientos neurorrehabilitadores, y en especial con el tratamiento convencional. Con respecto al desarrollo de estudios, las investigaciones actuales presentan una moderada-baja calidad metodológica; se debe realizar un mejor manejo estadístico de los datos perdidos, así como un ocultamiento efectivo de la secuencia de aleatorización, para evitar posibles sesgos en los resultados.

En conclusión, la realidad virtual parece poseer la misma eficacia para mejorar el equilibrio que el entrenamiento convencional en personas con EM. Se desconoce si la realidad virtual es más eficaz que la no intervención para mejorar el equilibrio. Los datos recabados sugieren que la realidad virtual carece de efectos significativos sobre la velocidad de la marcha en los pacientes con EM.

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Efficacy of virtual reality on balance and gait in multiple sclerosis. Systematic review of randomized controlled trials

Introduction. Multiple sclerosis (MS) is a neurodegenerative disease that causes gait abnormalities and a deficit in balance control in the vast majority of people affected by it. Virtual reality has been proposed as a complementary approach to conventional physiotherapeutic treatment as a way of improving these variables.

Aim. To assess the real efficacy of this approach compared to other neurorehabilitation therapies, or no intervention, in MS.

Patients and methods. A systematic review of randomized controlled trials was conducted. Studies of the last five years that compare virtual reality with conventional treatment or no intervention, on balance and/or gait, in adults with MS, were included. PEDro scale was used to assess methodological quality and the Oxford scale to determine the level of evidence and grades of recommendations.

Results. Eight studies met the eligibility criteria. For balance, the efficacy of virtual reality is, at least, comparable as conventional training. For gait, virtual reality seems not to be superior in improving the speed, compared with the other types of interventions assessed. Methodological quality of studies was low-moderate.

Conclusions. Virtual reality is as effective as conventional training for improving balance in people with MS. No data suggests that virtual reality is superior to other interventions in improving gait speed. For other gait parameters, virtual reality’s efficacy remains unknown.

Key words. Balance. Gait. Multiple sclerosis. Neurorehabilitation. Virtual reality.

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