Introducción
Aproximadamente en un 15% de los casos, la lesión causante de hemorragia subaracnoidea (HSA) no es detectable por estudios de imagen [1]. Existe controversia sobre cómo debe ejecutarse el diagnóstico en estos pacientes, por lo que algunos autores consideran que, dependiendo de la distribución del sangrado en la tomografía computarizada simple, se podría evitar la realización de estudios invasivos [2,3]. Otros suponen que la realización de al menos una angiografía por sustracción digital (ASD) de vasos cerebrales es imprescindible, basándose en que la presencia de un vasoespasmo corrobora la obtención de resultados falsos negativos [4].
El objetivo de este estudio es analizar el rendimiento diagnóstico de las ASD realizadas en una cohorte de pacientes con HSA y angiotomografía negativa, sin evidencia de vasoespasmo radiológico en la ASD y basándose en la distribución del sangrado en la tomografía computarizada simple realizada en el momento del ingreso hospitalario.
Pacientes y métodos
Después de obtener la aprobación del comité de ética para el desarrollo del estudio, realizamos un análisis retrospectivo de la base de datos radiológica de nuestro centro desde enero de 2009 a diciembre de 2017.
Los criterios de inclusión fueron pacientes con HSA de distribución perimesencefálica o difusa con resultado negativo en la angiotomografía, sin vasoespasmo intracraneal, con al menos un control realizado mediante ASD de los vasos cerebrales.
Se excluyeron los casos cuyos estudios de imagen no se lograron obtener, en los que la HSA era secundaria a traumatismo y en los que se observó una HSA de la convexidad/del surco o intraventricular aislada, por las particularidades fisiopatológicas de estas últimas entidades.
Tampoco se tuvieron en cuenta a los pacientes en los que el diagnóstico de HSA se realizó exclusivamente mediante punción lumbar, con una tomografía computarizada de cráneo normal.
Información demográfica
La información demográfica de los pacientes y la indagación referente al período de tiempo transcurrido entre la angiotomografía y los estudios angiográficos se obtuvieron tras la revisión del historial médico electrónico.
Pruebas de imagen no invasivas
Los estudios de tomografía computarizada simple y angiotomografía se efectuaron con un protocolo en adquisición helicoidal en tomógrafos de 16 o 64 anillos. Las imágenes se procesaron en diferentes planos, con la aplicación de herramientas de reconstrucción multiplanar, de proyección de máxima intensidad y volumen 3D para el análisis vascular. El contraste intravenoso yodado se administró en una dosis y flujo de 50-70 mL y 4 mL/s, respectivamente.
Pruebas de imagen invasivas
Las ASD cerebrales se realizaron en un angiógrafo monoplano y otro biplano. Se cateterizaron selectivamente las arterias carótidas internas y externas, y las arterias vertebrales. Los planos estándar empleados fueron el anteroposterior, el lateral y los oblicuos, limitando la utilización del estudio 3D rotacional al criterio del neurointervencionista basándose en los hallazgos detectados en las adquisiciones angiográficas iniciales.
Análisis de las imágenes
Un neurorradiólogo con 10 años de experiencia y un residente de último año analizaron las imágenes. En primer lugar, analizaron las imágenes de la angiotomografía, y posteriormente, las de la angiografía, y en los casos en los que se detectó una patología vascular angiográfica no observada en la angiotomografía, se realizó una lectura retrospectiva de la angiotomografía. Si existían diferencias en la lectura, éstas se resolvían por consenso.
Criterios diagnósticos
Los criterios de HSA perimesencefálica utilizados fueron los indicados en la tabla I [5,6]. Se catalogaba como HSA difusa a los pacientes en que las hemorragias no cumplían con estos criterios. Como se menciona previamente, no se tomaron en cuenta los casos de HSA de la convexidad/del surco o intraventricular aislada.
Tabla I. Criterios de hemorragia subaracnoidea perimesencefálica.
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El centro de la hemorragia está localizado inmediatamente anterior al tronco del encéfalo, con posible extensión a todas las cisternas perimesencefálicas, el foramen magno, la porción proximal de la cisura interhemisférica anterior o el segmento basal de la cisura de Silvio
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No ocupa la cisura interhemisférica anterior y no se extiende al segmento lateral de la cisura de Silvio, con excepción de mínimas cantidades de sangre
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Posible sedimento hacia los segmentos posteriores de los ventrículos laterales o cuarto ventrículo
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No se observa un franco hemoventrículo
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Valor predictivo negativo de la angiotomografía
Con el fin de valorar la eficacia real de la angiotomografía para descartar la presencia de aneurismas, se realizó el cálculo del valor predictivo negativo, tomando en cuenta a los pacientes con resultados verdaderamente negativos después de los análisis inicial y retrospectivo de la angiotomografía.
Rendimiento de las pruebas
El cálculo del rendimiento de las ASD se realizó al multiplicar el número de estudios con resultados vasculares positivos por 100 y dividir el resultado de esa operación entre el número total de estudios realizados.
Análisis estadístico
El análisis de los resultados se realizó con el programa Excel.
Resultados
Un total de 125 pacientes cumplieron con los criterios de inclusión y ninguno de exclusión. Previamente fueron excluidos 10 casos en los que la HSA tenía relación con traumatismo, seis en los que no se pudieron obtener todas las pruebas de imagen, 22 en los que la hemorragia era exclusivamente cortical, 20 en quienes el sangrado ocupaba únicamente el sistema ventricular y 18 en quienes el diagnóstico de HSA se realizó mediante punción lumbar con estudios radiológicos normales.
Características demográficas
Un total de 61 casos presentaban HSA perimesencefálica y 64 fueron catalogados dentro del grupo de HSA difusa (Tabla II). La cohorte estaba compuesta por 75 hombres y 50 mujeres, con una edad media de 55,1 años. Los 125 pacientes fueron sometidos al menos a un estudio angiográfico.
Tabla II. Resultados de las ASD realizadas en el seguimiento de pacientes con HSA, y angiotomografía y ASD inicialmente negativas.
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HSA perimesencefálica
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HSA difusa
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Primera ASD
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Normal
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60
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58
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Aneurisma de la ACPI
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0
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2
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Aneurisma de la ACoA
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0
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2
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Aneurisma de la ACA
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0
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1
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Malformación arteriovenosa
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0
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1
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Fístula arteriovenosa dural
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1
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0
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Rendimiento diagnóstico
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1,6%
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9,4%
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Segunda ASD
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Normal
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42
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44
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Rendimiento diagnóstico
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0%
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0%
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Tercera ASD
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Normal
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12
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16
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Rendimiento diagnóstico
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0%
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0%
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Cuarta ASD
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Normal
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3
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2
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Rendimiento diagnóstico
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0%
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0%
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ACA: arteria cerebral anterior; ACoA: arteria comunicante anterior; ACPI: arteria cerebelosa posteroinferior; ASD: angiografía por sustracción digital; HSA: hemorragia subaracnoidea.
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Número de controles y período entre la realización de la angiotomografía y las angiografías por sustracción digital
Se realizó una segunda ASD en 86 pacientes, en los que estaban incluidos 42 casos del grupo de HSA perimesencefálica y 44 del de HSA difusa. Se realizó una tercera ASD en 28 pacientes (12 con HSA perimesencefálica y 16 con HSA difusa). Se efectuó un tercer control (cuarta ASD) en cinco pacientes (tres del grupo de HSA perimesencefálica y dos del grupo de HSA difusa. El intervalo medio de tiempo entre la primera angiotomografía y la ASD fue de 1,5 días (mediana: 1 día). El período entre el evento inicial y la segunda angiografía tuvo una media de 15,9 días (mediana: 14 días). La media de tiempo transcurrido entre la angiotomografía negativa y la tercera angiografía fue de 6,5 meses (mediana: 6 meses). El período medio de tiempo entre la angiotomografía negativa y la cuarta angiografía fue de 15 meses (mediana: 14 meses).
Hallazgos de la primera angiografía por sustracción digital
La primera ASD reveló una lesión vascular en nueve pacientes (7,2%); sin embargo, en la lectura retrospectiva de las imágenes se evidenciaron dos lesiones en la angiotomografía no identificadas en la primera lectura, por lo que los casos falsos negativos en la angiotomografía fueron siete (5,6%) (Tabla II). Uno de ellos correspondía al grupo de HSA perimesencefálica, mientras que seis estaban catalogados como HSA difusa (Tabla I).
Las patologías identificadas fueron una fístula arteriovenosa dural comunicada al seno transverso derecho desde la arteria meníngea media homolateral (Fig. 1, a-c), una malformación arteriovenosa cerebelosa (Fig. 1, d-f), dos aneurismas de la arteria cerebelosa posteroinferior de 2,1 y 2,3 mm, respectivamente (Fig. 2, a-f), dos aneurismas de la arteria comunicante anterior con un diámetro de hasta 2,5 y 2,8 mm, respectivamente (Fig. 2, g-i; Fig. 3, a-c), y uno de la arteria cerebral anterior de 1,4 mm (Fig. 3, d-f). La FAVD y los dos aneurismas dependientes de la arteria cerebelosa posteroinferior fueron tratados por vía endovascular y se logró una exclusión completa de las lesiones. Los aneurismas restantes se cliparon quirúrgicamente. La malformación arteriovenosa se manejó con una combinación de tratamiento endovascular y quirúrgico.
Figura 1. a-c) Paciente con hemorragia subaracnoidea perimesencefálica (flecha blanca en a) con hallazgos poco concluyentes en la angiotomografía (dilatación venosa inespecífica, flecha blanca en b). En la angiografía por sustracción digital se identifica una fístula arteriovenosa dural tentorial nutrida por la arteria meníngea media (cabeza de flecha blanca en c), que se comunica con el seno trasverso (flecha en c) y se acompaña de reflujo venoso cortical (flecha negra en c); d-f) Paciente con hemorragia subaracnoidea difusa (d) sin hallazgos significativos en la angiotomografía (e). En la angiografía por sustracción digital se identificó una malformación arteriovenosa de la fosa posterior (flecha negra en f).
Figura 2. a-c) Paciente con hemorragia subaracnoidea difusa y angiotomografía negativa. En a y b no se evidencian lesiones en el origen de la arteria cerebelosa posteroinferior (flechas blancas). En c se muestra la angiografía por sustracción digital que detectó un aneurisma de 2,3 mm en la arteria cerebelosa posteroinferior (flecha blanca); d-f) Paciente con hemorragia subaracnoidea difusa que presenta hemoventrículo en el cuarto ventrículo (flecha blanca en d), sin hallazgos significativos en el origen de la arteria cerebelosa posteroinferior en la angiotomografía (flecha blanca en e). La angiografía por sustracción digital detectó un aneurisma dependiente de la arteria cerebelosa posteroinferior de 2,1 mm (flecha blanca en f); g-i) Paciente con hemorragia subaracnoidea difusa sin hallazgos significativos en la arteria comunicante anterior en el estudio de angiotomografía (flecha blanca en g). En la angiografía por sustracción digital y en la angiografía rotacional en 3D se identificó un aneurisma de 2,5 mm en la arteria comunicante anterior (flecha blanca en h y cabeza de flecha en i, respectivamente).
Figura 3. a-c) Paciente con hemorragia subaracnoidea difusa y resultados negativos en las imágenes de proyección de máxima intensidad y volume rendering de la angiotomografía (flechas blancas en a y b). En c se muestra la angiografía rotacional 3D del mismo paciente, en la que se identifica un aneurisma de 2,8 mm en la arteria comunicante anterior (flecha blanca en c); d-f) Otro paciente del mismo grupo, con resultados negativos en las reconstrucciones de proyección de máxima intensidad y volume rendering de la angiotomografía (flechas blancas en d y e), en el que se identificó un aneurisma de la arteria cerebral anterior de 1,4 mm en la angiografía rotacional en 3D (flecha blanca en f).
Valor predictivo negativo de la angiotomografía
El valor predictivo negativo de la angiotomografía para descartar la presencia de lesiones vasculares significativas en pacientes con HSA fue de 0,94 (0,98 en los casos de HSA perimesencefálica y 0,90 en los pacientes con HSA difusa).
Hallazgos de los controles sucesivos con angiografías por sustracción digital
La realización de los controles angiográficos (segunda, tercera y cuartas angiografías) se individualizó según la evolución clínica de cada paciente, y no se identificaron lesiones causantes de la HSA en ninguno de ellos (Tabla II).
Rendimiento de la angiografía por sustracción digital
El rendimiento de la ASD en el estudio de pacientes con HSA negativa a la angiotomografía sin vasoespasmo en la ASD fue del 1,6% y 9,4% en casos de HSA perimesencefálica y difusa, respectivamente.
Discusión
Hemorragia subaracnoidea perimesencefálica
En 1985, van Gijn et al describieron un tipo especial de HSA de distribución perimesencefálica, curso clínico benigno y ausencia de lesiones vasculares en el estudio angiográfico [5]. Las teorías más aceptadas consideran que el origen de este sangrado es venoso en la mayoría de las ocasiones [1,6].
Sesenta y un pacientes de nuestro estudio cumplieron los criterios de HSA perimesencefálica (Tabla II). En las ASD realizadas en este grupo se identificó una fístula arteriovenosa dural tentorial. Se ha descrito la presencia de fístulas arteriovenosas durales cervicales en casos de HSA perimesencefálica; sin embargo, el hallazgo de fístulas arteriovenosas durales intracraneales en pacientes con HSA y angiotomografía negativa se ha descrito esporádicamente [7,8]. Recientemente, Ohshima et al visualizaron fístulas arteriovenosas durales intracraneales en el seguimiento de pacientes con HSA y estudios vasculares negativos, ninguno de ellos con HSA perimesencefálica [9]. A pesar de que la relación entre la fístula arteriovenosa dural craneal y la HSA perimesencefálica parece ser una casualidad, no puede descartarse el posible vínculo entre estas entidades, sobre todo basados en los eventos fisiopatológicos en común [6,8-10].
La angiotomografía fue efectiva para descartar la presencia de aneurismas y malformaciones arteriovenosas en pacientes cuyo sangrado cumplía con los criterios de HSA perimesencefálica. Cruz et al, en una serie de 41 pacientes con HSA perimesencefálica y angiotomografía negativa, no detectaron patologías vasculares en los estudios de imagen subsecuentes [3]. Delgado et al visualizaron un aneurisma dependiente de la arteria cerebelosa superior en el segundo estudio angiográfico de un paciente con HSA perimesencefálica, con angiotomografía y ASD inicialmente negativas [11]. Al analizar las imágenes se objetiva que, en el primer estudio, la presencia de vasoespasmo grave ocultó la lesión [11].
Nuestros hallazgos, junto con las particularidades fisiopatológicas de este tipo de sangrado, confirman que el papel que cumple la ASD en el protocolo diagnóstico de pacientes con HSA perimesencefálica con resultados negativos en la angiotomografía, sin vasoespasmo cerebral, es limitado. La probabilidad de identificar aneurismas es casi nula, por lo que realizar múltiples controles es una práctica inadecuada y poco efectiva. Por otra parte, los informes esporádicos de fístulas durales cervicales, y menos frecuentemente intracraneales, como causantes de HSA perimesencefálica justifican la realización de al menos una angiografía cerebral, incluyendo un estudio de la vasculatura cervical en los pacientes con sangrado de distribución perimesencefálica. En ausencia de vasoespasmo, la realización de una nueva ASD no aporta un beneficio adicional.
Hemorragia subaracnoidea difusa
Cuando la HSA se extiende más allá de las cisternas perimesencefálicas o se acompaña de una franca hemorragia intraventricular, se considera difusa [12]. Las causas predominantes de este tipo de HSA son los aneurismas trombosados/transitorios de pequeño tamaño [12].
Sesenta y cuatro pacientes fueron catalogados dentro del grupo de HSA difusa (Tabla II). En seis de ellos se detectaron aneurismas en la primera ASD, y en otro, una malformación arteriovenosa. Estos resultados son similares a los obtenidos por otros investigadores, que determinaron un rendimiento del 12,1-17% de la angiografía en la detección de aneurismas inicialmente ocultos a la angiotomografía, en casos de HSA difusa [4,13].
Se ha sugerido en estudios previos la importancia de realizar al menos una angiografía adicional en los casos de HSA difusa y resultados negativos en la angiotomografía y ASD realizadas en el momento del ingreso hospitalario [4]. Heit et al detectaron seis aneurismas en el primer control de pacientes con HSA difusa, angiotomografía negativa y primera ASD sin evidencia de patología [4]. Al revisar las imágenes adjuntas a la publicación, se nota que la presencia de un vasoespasmo imposibilitó la detección de los aneurismas en dos de los casos [4].
En nuestra cohorte de pacientes con HSA difusa sin vasoespasmo cerebral, fenómeno que puede ‘ocultar’ inicialmente las lesiones aneurismáticas, los controles sucesivos realizados con ASD no obtuvieron rendimiento diagnóstico. Debemos tener en cuenta que en la actualidad se considera a la angiografía rotacional 3D como la prueba de referencia en la detección de aneurismas intracraneales, sobre todo de pequeño tamaño, por lo que se debe aplicar esta técnica al realizar la ASD [14,15]. Por otra parte, efectuar controles angiográficos en pacientes sin vasoespasmo cerebral es una actitud errónea, con la exposición de los pacientes a radiación y potenciales complicaciones vasculares innecesarias.
Limitaciones del estudio
Las limitaciones del estudio son su origen retrospectivo y la ausencia de controles angiográficos en algunos pacientes con angiotomografía y la primera ASD negativas. Estas restricciones pueden condicionar la generalización de nuestros hallazgos.
En conclusión, la utilidad y el rendimiento de la primera ASD en los pacientes con HSA y angiotomografía negativa es diferente dependiendo de la distribución del sangrado (perimesencefálico o difuso). El nulo rendimiento diagnóstico de los controles angiográficos adicionales observado en el presente estudio nos permite sugerir que la ausencia de vasoespasmo en la primera ASD, potencial causa de resultados falsos negativos iniciales, podría ser un criterio útil para establecer un protocolo óptimo de seguimiento en estos pacientes, sin exponerlos a riesgos y radiación innecesarios.
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Subarachnoid haemorrhage with negative tomographic angiography without vasospasm: is it necessary to perform angiographic controls?
Introduction. In about 15% of cases, the lesion causing subarachnoid haemorrhage (SAH) is not detectable by imaging studies, and some controversy exists as regards how the diagnosis should be performed in these patients.
Aim. To analyse the diagnostic performance of digital subtraction angiography (DSA) carried out on a significant cohort of patients with SAH and negative tomographic angiography, without cerebral vasospasm, based on the distribution of bleeding in a simple CT scan.
Patients and methods. A retrospective analysis is performed of the centre’s radiological database over an eight-year period. The inclusion criteria were patients with SAH of a perimesencephalic or diffuse distribution with a negative tomographic angiography result, without cerebral vasospasm, with at least one DSA control of the brain vessels.
Results. A total of 125 patients met the inclusion criteria: 61 had a perimesencephalic SAH and 64 had a diffuse SAH. The first DSA revealed vascular injury in seven patients (5.6%): one was in the perimesencephalic SAH group (1.6% yield) and six in the diffuse SAH group (9.4% yield). A second DSA was performed on 86 patients, a third on 28 and a fourth on five of them.
Conclusion. The absence of vasospasm in the first DSA performed in patients with SAH and negative tomographic angiography could be a useful criterion for establishing an optimal follow-up protocol in these patients, without exposing them to unnecessary risks and radiation.
Key words. Cerebral vasospasm. Diffuse subarachnoid haemorrhage. Digital subtraction angiography. Perimesencephalic subarachnoid haemorrhage. Subarachnoid haemorrhage. Tomographic angiography.
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© 2020 Revista de Neurología
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