Original

Perfil y factores pronósticos en el traumatismo craneoencefálico en la edad pediátrica

M. Sanz-Palau, A. López-Sala, A. Palacio-Navarro, M. Turón, L. Callejón-Póo, A. Sans, P. Póo, C. Boix, R. Colomé [REV NEUROL 2020;70:235-245] PMID: 32182370 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7007.2019393

OPEN ACCESS

Volumen 70 | Número 07 | Nº de lecturas del artículo 19.287 | Nº de descargas del PDF 571 | Fecha de publicación del artículo 01/04/2020

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Introducción Muestra Instrumentos Procedimiento Análisis estadístico Resultados Características demográficas Comparación con datos normativos Discusión Limitaciones

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RESUMEN

Introducción El traumatismo craneoencefálico (TCE) es una causa común de muerte y discapacidad en la población pediátrica, aunque la bibliografía en población española sea escasa. Desde la perspectiva de la vulnerabilidad temprana, los hallazgos de investigaciones recientes sugieren que la lesión cerebral temprana tiene peores secuelas y un mayor riesgo de impacto.

Objetivos Analizar el perfil de la inteligencia, las funciones ejecutivas y el comportamiento, y examinar la asociación de la edad a la lesión, la gravedad del TCE y los factores ambientales para los resultados cognitivos y conductuales.

Pacientes y métodos Setenta y un participantes con TCE moderado a grave, con edades entre 6 y 16 años, fueron evaluados con medidas de inteligencia (cociente intelectual), funciones ejecutivas y comportamiento.

Resultados Los niños con TCE tienen un mayor riesgo de discapacidad en todos los aspectos de inteligencia, funciones ejecutivas y comportamiento. Los niños que sufrieron una lesión cerebral traumática en la infancia y preescolar registraron más efectos globales en el cociente intelectual y algunos aspectos de las funciones ejecutivas.

Conclusiones Los factores socioeconómicos y culturales son los mejores predictores para el cociente intelectual y el comportamiento. Estos hallazgos contribuyen a una mejor comprensión de las secuelas de TCE en los niños para ayudar en la planificación de rehabilitación y la readaptación a la vida funcional. Palabras claveDesarrollo cognitivo Factores pronósticos Funciones ejecutivas Secuelas cognitivas Traumatismo craneoencefálico CategoriasNeuropsicología Traumatismos

TEXTO COMPLETO (solo disponible en lengua castellana / Only available in Spanish)

Introducción

El traumatismo craneoencefálico (TCE) es la primera causa de muerte y discapacidad adquirida en niños [1]. Las cifras de incidencia siguen sin estar muy claras, debido a las limitaciones de las fuentes de información de los datos. Estudios de incidencia anual internacional sitúan alrededor de 500/100.000 hospitalizaciones cada año por TCE [2]. Algunos estudios estiman que un tercio de los supervivientes tras un TCE tendrá secuelas residuales que requerirán seguimiento hasta la adolescencia y la edad adulta.

En España, la incidencia anual estimada es de 235 casos por cada 100.000 habitantes; aproximadamente el 50% son menores de 15 años. Uno de cada 10 niños padecerá un TCE a lo largo de la etapa primera infancia, aunque del total de TCE, un 79% se consideran leves; un 12%, moderados; y un 9%, graves [3].

En Cataluña, en 2008, se estimó una incidencia de hospitalización por TCE de 60,73 casos por cada 100.000 habitantes. La incidencia de hospitalizaciones por TCE derivadas de caídas es especialmente elevada entre los niños de 0-4 años y entre las personas de más de 64 años, mientras que la mayor incidencia de TCE por accidentes de tráfico se observa en el grupo de 15-19 años [4].

La causa más frecuente del daño cerebral adquirido difuso es el que aparece secundario a un TCE. Los niños tienen un cerebro desproporcionadamente mayor en relación con el cuerpo, un menor tono muscular cervical y una falta de mielinización de numerosas regiones cerebrales, lo que conlleva que, ante un daño cerebral adquirido, haya una mayor incidencia de lesión axonal difusa [5]. En el caso de los TCE, la lesión axonal difusa se produce por fuerzas de aceleración y desaceleración que producen múltiples pequeñas lesiones que alteran la conectividad neuronal entre los axones, especialmente en estructuras de la línea media (sustancia blanca parasagital, cuerpo calloso, ganglios basales y mesencéfalo) [6,7]. Además, tienen un mayor riesgo de aumento de la presión intracraneal [8].

Tradicionalmente, se tenía en cuenta únicamente la capacidad de plasticidad del cerebro en desarrollo, asumiendo que las secuelas de la lesión cerebral en edades tempranas eran poco significativas. Actualmente, se asume la realidad que niños y jóvenes en edades de desarrollo, después de un TCE, experimentan diferentes secuelas cognitivas, conductuales y emocionales que en fases iniciales de recuperación pueden pasar desapercibidas [9,10].

La expresión del daño cerebral en la infancia depende de dos procesos opuestos que forman parte de un mismo continuo: la plasticidad y la vulnerabilidad temprana.

La premisa de la plasticidad alude a la capacidad de transferir o reorganizar funciones tras sufrir una determinada agresión patógena desde un tejido dañado a otro sano. Este postulado parte del denominado ‘principio de Kennard’. Esta autora expuso que las lesiones de la corteza motora en monos lactantes presentaban una mejor recuperación funcional que las mismas lesiones en un mono adulto [11], lo cual sugiere una reorganización en el hemisferio contralateral y una menor susceptibilidad al daño en el cerebro infantil.

El concepto de vulnerabilidad temprana, en cambio, asume que el cerebro inmaduro es especialmente sensible a un daño cerebral. En este sentido, Hebb [12] argumentó que las teorías de la plasticidad ignoran la posibilidad de que la lesión cerebral puede tener diferentes consecuencias en función del momento de desarrollo en que se produzca. Un daño cerebral temprano puede tener mayores secuelas debido a que el desarrollo cognitivo general depende, fundamentalmente, de la integridad de las estructuras cerebrales [13]. Por lo tanto, si una región cerebral se daña en un momento crítico del desarrollo puede ser que las habilidades cognitivas que dependen de esa región se alteren de modo irreversible [14].

La evolución en la recuperación tras un daño cerebral infantil depende de la interacción de un conjunto de factores, que incluyen la naturaleza de la lesión, la gravedad, la edad en el momento de la lesión, la función cognitiva en desarrollo y el conjunto de factores ambientales y psicosociales [15], como es un entorno familiar favorecedor como factor de protección tras el TCE [16]. La interacción entre la edad en el momento del impacto y la gravedad de la lesión es fundamental. Un daño cerebral grave al principio del desarrollo tiene efectos devastadores. En contraste, un daño cerebral de menor gravedad a una temprana edad o un daño cerebral grave a una edad más tardía se asocian a mejores resultados. Este patrón se ha demostrado consistentemente en los TCE [17]. Por otro lado, factores ambientales como el bajo nivel socioeconómico, un ambiente familiar disfuncional y un menor acceso a los recursos se asocian con una peor recuperación cognitiva [16,18]. En este sentido, la interacción entre un contexto sociocultural en desventaja y una mayor gravedad de la lesión influye negativamente en el desarrollo de secuelas después de un daño cerebral temprano. Este concepto se define como la teoría del ‘doble peligro’ (double hazard) [19]. Por el contrario, la presencia de un solo factor de riesgo (daño cerebral grave o variables de riesgo social) se vincula a una mejor recuperación [18,20].

Las consecuencias de un daño cerebral también dependen de la interacción entre el nivel de maduración cerebral, la naturaleza de la función cognitiva en sí (más simple o más compleja) y el grado de desarrollo de dicha habilidad. Dennis [21], basándose en estudios sobre el lenguaje en niños que sufrieron un TCE, argumentó que para evaluar las consecuencias de un daño cerebral era imprescindible considerar la etapa de desarrollo de una habilidad específica en el momento de un daño cerebral. Propuso tres etapas sucesivas en el desarrollo de las habilidades: emergente (la habilidad no es todavía funcional), en desarrollo (la habilidad se adquiere parcialmente, pero no es completamente funcional) y establecida (la habilidad es totalmente funcional). Así, un daño cerebral durante la infancia cuando las habilidades son emergentes tiene amplias implicaciones para el desarrollo del resto de las habilidades. En cambio, cuando se produce cuando las habilidades se están desarrollando, puede influir en la velocidad y la eficiencia, de modo que se requiera el uso de estrategias compensatorias.

Existen numerosas evidencias sobre las repercusiones neuropsicológicas del daño cerebral adquirido en la edad pediátrica. En el caso de los TCE, las funciones cognitivas más susceptibles de verse afectadas son la capacidad intelectual general [21-23], la memoria [24], las funciones ejecutivas y la atención [25-27], y la conducta [28].

Uno de los aspectos más ampliamente estudiados, precisamente por ser de los más vulnerables ante un impacto difuso, son las funciones ejecutivas. Estas habilidades siguen un curso progresivo e irregular. Algunos estudios demuestran que estas habilidades emergen en la infancia, durante el primer año de vida [21], y continúan sofisticándose hasta la edad adulta temprana. Se desarrollan en varias etapas siguiendo trayectorias específicas en cada dominio y de forma jerárquica [29]. Este desarrollo de las funciones ejecutivas sucede en paralelo a los cambios neurofisiológicos que se observan durante el desarrollo de la corteza prefrontal [30].

Anderson [31] propone un modelo de funciones ejecutivas, extrapolado del marco del adulto, formado por cuatro subcomponentes que funcionan de manera integrada y se desarrollan en diferentes etapas cronológicas: el control atencional se refiere a la atención selectiva y sostenida; la flexibilidad cognitiva/memoria de trabajo refleja la capacidad de cambio, atención alternante, transferencia conceptual y atención dividida; la velocidad de procesamiento se refiere a la eficiencia y velocidad en la respuesta; y el establecimiento de objetivos consta de habilidades como la iniciación, planificación, resolución de problemas, desarrollo de estrategias y nuevos conceptos (Figura).

Figura. Desarrollo de las funciones ejecutivas (adaptado de [32]).

En relación con el TCE infantil y las funciones ejecutivas, como se ha expuesto anteriormente, uno de los factores pronósticos de recuperación es la edad en el momento de la lesión. Anteriores estudios [21,24] señalan que, cuanto más pequeña es la edad en el momento de la lesión, mayor es el riesgo de alteración de todos los dominios de funciones ejecutivas (control atencional, flexibilidad cognitiva, establecimiento de objetivos y velocidad de procesamiento), y éstos pueden ser más graves y globales. En cuanto a los aspectos conductuales, las trayectorias de desarrollo no están tan bien definidas según los hallazgos en la bibliografía. Algunos autores defienden que 7-9 años es la edad más vulnerable para desarrollar un patrón conductual alterado [32], coincidiendo con los períodos de picos de crecimiento en los lóbulos frontales [33]. Sin embargo, otros estudios exponen que, ante un daño cerebral temprano, la conducta queda irreversiblemente alterada, independientemente de la localización, la gravedad o la edad en el momento de la lesión [14].

Tras lo expuesto, es de suponer que la disrupción súbita en el desarrollo normal en un cerebro inmaduro, como es el caso del TCE, conlleva unos déficits neuropsicológicos (cognitivos, conductuales y emocionales). En resumen, el objetivo del presente trabajo es determinar los déficits neuropsicológicos en niños con TCE y el impacto de factores como la edad en el momento de la lesión, la gravedad, el nivel socioeconómico y cultural de la familia y la interacción entre ellos desde un modelo de ‘doble peligro’ en el perfil neuropsicológico (inteligencia, funciones ejecutivas y conducta) en una muestra de población española. Nuestro estudio compara los resultados de nuestra muestra con datos de la población normal y analiza el perfil de afectación por grupos según variables de pronóstico, como la edad en el momento del TCE, la gravedad, el nivel socioeconómico y el nivel de estudios de los padres en pruebas de inteligencia, funciones ejecutivas y cuestionarios de conducta. Por ello, se plantean las siguientes hipótesis de trabajo:

El conjunto total de la muestra de niños con TCE obtiene niveles inferiores de inteligencia, funciones ejecutivas y conducta en comparación con niños sanos de la misma edad.
Los niños más pequeños en el momento del TCE tienen más afectación en el nivel intelectual.
Los niños que sufrieron el TCE durante la etapa primera infancia tiene más afectación en funciones ejecutivas y conducta respecto al resto de grupos de edad.
Los niños con mayor gravedad, nivel socioeconómico y nivel educativo de los padres bajo y menor edad en el momento de la lesión tendrán peor rendimiento en funciones ejecutivas, inteligencia y conducta.

Pacientes y métodos

Muestra

A partir de la revisión de altas hospitalarias por TCE entre 2000 y 2015, se contactó a un total de 100 familias, de las cuales 79 accedieron a colaborar en el estudio. Cinco sujetos fueron excluidos previamente por rendimientos intelectuales en el rango de la discapacidad y un sujeto por limitaciones idiomáticas. Tras realizar la evaluación neuropsicológica, dos sujetos más fueron excluidos tras obtener un cociente intelectual inferior a 70. Finalmente, la muestra consta de 71 niños y adolescentes entre 6 y 16 años de edad.

De la muestra del grupo con TCE, el 78,1% (n = 55) eran niños y el 21,9% (n = 16) eran niñas. Los participantes realizaban controles de seguimiento en el servicio de neurología del Hospital Sant Joan de Déu de Barcelona. Los criterios de inclusión fueron: tener entre 6 y 16 años, historia clínica con antecedentes de TCE, informes médicos suficientes o datos objetivables mediante tomografía axial computarizada/resonancia magnética (TAC/RM) o escala de coma de Glasgow para determinar la gravedad de la lesión y nivel de cociente intelectual o índice de capacidad general mayor de 70.

Los criterios de exclusión fueron no comprender la lengua castellana o catalana y tener antecedentes de patología psiquiátrica.

Instrumentos

Variables demográficas

Edad, sexo, nivel socioeconómico y nivel de estudios de los padres (Tabla I). El nivel socioeconómico se evaluó mediante la escala de Schnohr [34]: 0-3, bajo (n = 21); 4-6, medio (n = 37), y > 6, alto (n = 15). Además, se registró el nivel de estudios y trabajo de cada uno de los padres para determinar el nivel educativo: estudios primarios (n = 24), secundarios (n = 26) o superiores (n = 23).

Tabla I. Características demográficas y gravedad de los diferentes grupos de edad con traumatismo craneoencefálico (distribución por porcentajes en cada grupo).
		Primera infancia	Preescolar	Etapa escolar temprana	Etapa escolar tardía	p
Sexo	Niño	9 (16,4%)	19 (34,5%)	15 (27,3%)	12 (21,8%)	0,539
Sexo	Niña	1 (6,2%)	5 (31,2%)	4 (25%)	6 (37,5%)	0,539
Nivel socioeconómico	Bajo	2 (10%)	8 (40%)	7 (30%)	4 (20%)	0,434
	Medio	6 (16,7%)	11 (30,6%)	8 (25%)	10 (27,8%)
	Alto	2 (13,3%)	5 (33,3%)	4 (26,8%)	4 (26,7%)
Nivel educativo de los padres	Estudios primarios	2 (8,7%)	6 (26,1%)	8 (30,4%)	8 (34,8%)	0,552
	Estudios secundarios	3 (12%)	9 (36%)	8 (36%)	4 (16%)
	Estudios universitarios	5 (21,7%)	9 (39,1%)	3 (13%)	6 (26,1%)
Gravedad	Grave	4 (10,8%)	12 (32,4%)	9 (24,3%)	12 (32,4%)	0,431
Gravedad	Moderado	6 (17,6%)	12 (35,3%)	10 (29,4%)	6 (17,6%)	0,431

Variables epidemiológicas

Los sujetos (n = 71) fueron divididos en cuatro grupos de edad de lesión basados en estudios neurofisiológicos de períodos de crecimiento durante el neurodesarrollo [13,33]: primera infancia, 0-3 años (n = 10); preescolar, 4-6 años (n = 24); etapa escolar temprana, 7-9 años (n = 19); y etapa escolar tardía, > 10 años (n = 18), según la franja de edad que tenían en el momento del TCE.

Además, los sujetos fueron agrupados con los siguientes criterios en función de la gravedad de la lesión: daño moderado (n = 37), tener un índice de 9-12 en la escala de coma de Glasgow [35] o evidencia de lesión específica en la TAC/RM, y daño grave (n = 34), tener un índice de la escala de coma de Glasgow entre 3-8 o evidencia de condición patológica en la TAC/RM.

Variables cognitivas

Se evaluó el rendimiento en un conjunto de pruebas neuropsicológicas que valoran el cociente intelectual y el rendimiento en las funciones ejecutivas (control atencional, flexibilidad cognitiva, establecimiento de objetivos, velocidad de procesamiento) (Tabla II). Para valorar el cociente intelectual se administró la escala de inteligencia de Wechsler para niños, versión IV.

Tabla II. Funciones ejecutivas.
	Control atencional	Flexibilidad cognitiva	Establecimiento de objetivos	Velocidad de procesamiento
NEPSY	Inhibición	Shifting (inhibition)	Animal sorting	–
CCPT-II	% comisiones	–	–	–
WISC IV	–	Span dígitos inversos	–	Clave de números
CCTT	–	Parte 2	–	Parte 1
FCR	–	–	Precisión
TOL	Violación de las reglas		N.º total de movimientos	Tiempo total
CCPT-II: Conners’ Continuous Performance Test-II; CCTT: Children’s Color Trail Test; FCR: figura compleja de Rey; NEPSY: Developmental Neuropsychological Assessment; TOL: torre de Londres; WISC-IV: escala de inteligencia de Wechsler para niños, versión IV.

Variables de conducta

Para valorar la conducta se administraron los siguientes cuestionarios de conducta para padres: inventario de conducta ejecutiva (Behavior Rating Inventory of Executive Function) [36], habilidades adaptativas (Vineland Adaptative Behaviour Scale) [37] y test de conducta de Achenbach [38].

Procedimiento

A partir de las visitas de seguimiento realizadas en el Servicio de Neurología se informó a todos los participantes del estudio. Tras obtener la aceptación de participar en el estudio, se citó a cada niño para realizar la exploración neuropsicológica.

Toda la evaluación se realizó mediante pruebas psicométricas estandarizadas de forma individual por un neuropsicólogo infantil entrenado. La duración de la exploración neuropsicológica era de un total de 2 horas 30 minutos, con descanso de 30 minutos o la posibilidad de dividir la evaluación en dos sesiones de 1 hora y 15 minutos.

El orden de administración de las pruebas era el mismo para todos los individuos. Finalmente, se administraron cuestionarios de conducta para padres. Se proporcionó una hoja de consentimiento informado para los padres donde se explicaban los motivos de la investigación. El estudio fue aceptado por el comité de ética del Hospital Sant Joan de Déu.

Análisis estadístico

El análisis se realizó mediante el programa SPSS v. 20.0. La asociación entre las variables cualitativas y los diferentes grupos de edad con frecuencias y porcentajes se ha realizado mediante chi cuadrado de Pearson o el test exacto de Fisher en función del cumplimiento de los supuestos teóricos necesarios para cada prueba para identificar diferencias demográficas (sexo, nivel socioeconómico, nivel educativo padres y gravedad) entre los diferentes grupos de edad.

Para las variables cuantitativas se han utilizado los estadísticos de centralidad (media y mediana) y de dispersión (desviación estándar y rango). En la primera hipótesis, en el análisis de comparación de la muestra con valores normativos en cociente intelectual, funciones ejecutivas y cuestionarios de conducta (Tablas III, IV y V), se utilizó la prueba t para una muestra. En la segunda hipótesis, el análisis de comparación del cociente intelectual, las funciones ejecutivas y la conducta entre los diferentes grupos de edad en el momento de la lesión (primera infancia, preescolar, etapa escolar temprana y etapa escolar tardía) se ha realizado mediante la prueba no paramétrica de H de Kruskal-Wallis (Tablas V y VI) tras haber analizado la normalidad con el estadístico de Kolmogorov-Smirnov. Por último, para la última hipótesis planteada, se ha analizado la influencia de los factores pronósticos de recuperación (edad, nivel socioeconómico, nivel educativo de los padres, gravedad) y su efecto de manera individual. Para el análisis bivariado de comparación del cociente intelectual, las funciones ejecutivas y la conducta en función de la gravedad se compararon dos grupos (grave y moderado) mediante la prueba no paramétrica de U de Mann-Whitney. Los resultados significativos en todas las variables de pronóstico se han incluido en el análisis de ajuste de tres modelos de regresión lineal para observar el factor de mayor peso en el pronóstico de las variables neuropsicológicas. La significación estadística para todos los análisis se ha establecido con un valor p < 0,05.

Tabla III. Comparación del número total con los valores normativos en la escala de inteligencia de Wechsler.
	Media (100)	DE (± 15)	t ^a	p
CI total 100 ± 15 (n = 66)	93,88	15,471	–3,16	0,002
Índice de CV 100 ± 15 (n = 71)	97,71	15,759	–1,18	0,242
Índice de RP 100 ± 15 (n = 71)	95,59	14,875	–2,599	0,012
Índice de MT 100 ± 15 (n = 71)	91,41	16,876	–4,26	0,0001
Índice de VP 100 ± 15 (n = 71)	94,74	14,712	–3,14	0,003
CI: cociente intelectual; CV: comprensión verbal; DE: desviación estándar; MT: memoria de trabajo; RP: razonamiento perceptivo; VP: velocidad de procesamiento. ^a t de Student: todas las puntuaciones se representan en puntuaciones t de CI (100 ± 15).

Tabla IV. Comparación del número total con los valores normativos en funciones ejecutivas.
	Pruebas	Media (100)	DE (± 15)	t ^a	p
Control atencional (n = 71)	TOL-violación de reglas	83,79	17,0	–5,977	0,0001
Control atencional (n = 71)	NEPSY-inhibición	94,07	16,0	–1,765	0,03
Flexibilidad cognitiva (n = 71)	NEPSY-alternancia	90,17	16,0	–2,907	0,0001
Flexibilidad cognitiva (n = 71)	CCTT-2 parte 2	86,14	15,0	–6,875	0,0001
Establecimiento de objetivos (n = 71)	NEPSY-animal sorting	84,80	15,1	–7,283	0,0001
Establecimiento de objetivos (n = 71)	TOL-n.º de movimientos	88,80	17,4	–6,177	0,0001
Velocidad de procesamiento (n = 71)	TOL-tiempo total	89,56	15,6	–4,035	0,0001
	Clave de números (WISC-V)	87,13	21,3	–4,523	0,0001
	CCTT-2 parte 1	81,08	17,2	–7,027	0,0001
CCTT: Children’s Color Trail Test; DE: desviación estándar; NEPSY: Developmental Neuropsychological Assessment; TOL: torre de Londres; WISC-IV: escala de inteligencia de Wechsler para niños, versión V. ^a t de Student.

Tabla V. Comparación de cuestionarios de conducta para padres (BRIEF, Achenbach y Vineland) con datos normativos (media: 100; DE ± 15).
		Media (DE)	t ^a	p
Conducta ejecutiva del BRIEF	Índice de regulación emocional	113 (18)	5,146	0,0001
	Índice de metacognición	119 (23)	5,720	0,0001
	Índice compuesto ejecutivo global	116 (19)	6,127	0,0001
Cuestionario de conducta de Achenbach	Índice de ansiedad-depresión	114 (14)	7,151	0,0001
	Índice de aislamiento-depresión	113 (12)	7,744	0,0001
	Índice de quejas somáticas	117 (14)	8,264	0,0001
	Índice de problemas sociales	116 (11)	10,327	0,0001
	Índice de problemas de pensamiento	113 (12)	7,878	0,0001
	Índice de problemas atencionales	119 (15)	9,122	0,0001
	Índice de comportamiento disruptivo	112 (13)	6,712	0,0001
	Índice de comportamiento agresivo	116 (14)	7,930	0,0001
Conducta adaptativa de Vineland	Índice de comunicación	93 (16)	–2,853	0,006
	Índice de habilidades de la vida diaria	94 (16)	–2,330	0,024
	Índice de socialización	90 (12)	–5,314	0,0001
BRIEF: Behavior Rating Inventory of Executive Function; DE: desviación estándar. ^a t de Student: todas las puntuaciones se representan en puntuaciones t de cociente intelectual (100 ± 15).

Tabla VI. Comparación de funciones ejecutivas entre los grupos de edad con traumatismo craneoencefálico: media ± desviación estándar (entre paréntesis: mediana; mínimo-máximo).
		Primera infancia	Preescolar	Etapa escolar temprana	Etapa escolar tardía	H	p
Control atencional	CCPT % de comisiones	98,4 ± 11 (99; 75-114)	104,8 ± 11 (102; 77-125)	103 ± 14 (108; 78-125)	99,1 ± 19 (101; 61-132)	3,115	0,440
	Torre de Londres-violación de reglas	75 ± 17 (72; 60-104)	76 ± 17 (72; 60-108)	83,3 ± 17 (80; 60-104)	90 ± 17.8 (101; 60-108)	0,282	0,254
	NEPSY-inhibición, inhibición	95,8 ± 26 (95; 60-140)	92,7 ± 13 (90; 70-120)	86 ± 26 (95; 56-115)	101,5 ± 19 (100; 56-135)	4,494	0,269
Flexibilidad cognitiva	Span de dígitos inversos	90,1 ± 13 (86; 71-116)	100 ± 22 (94; 72-190)	96,4 ± 15 (98; 71-131)	96 ± 23 (95; 23-131)	3,135	0,333
	NEPSY inhibición, alternancia	85 ± 19 (90; 55-110)	82,7 ± 16 (85; 60-120)	90,5 ± 17 (90; 55-120)	94,8 ± 27 (95; 53-130)	2,853	0,095
	CCTT parte 2	80,2 ± 14 (78; 64-98)	81 ± 15 (85; 55-100)	81,5 ± 16 (87; 55-100)	91,3 ± 14 (92; 68-114)	4,132	0,277
Establecimiento de objetivos	Figura compleja de Rey-precisión	89,6 ± 15 (90; 67-108)	100,7 ± 19 (104; 55-125)	103,3 ± 15 (108; 62-119)	110,2 ± 14 (111; 24-138)	6,469	0,044
	NEPSY-animal sorting	78,5 ± 10 (75; 65-95)	82,9 ± 11 (80; 70-100)	83,8 ± 23 (85; 8-110)	87 ± 22 (95; 12-105)	8,023	0,026
	Torre de Londres-total de movimientos	86,2 ± 8 (89; 74-96)	77,2 ± 12 (76; 60-100)	86,6 ± 17 (94; 60-114)	83,5 ± 28 (81; 6-114)	1,526	0,297
Velocidad de procesamiento	Torre de Londres-tiempo total	89,5 ± 17 (94; 60-102)	80,9 ± 14 (81; 60-104)	96 ± 8 (96; 79-110)	90,2 ± 17 (91; 60-116)	5,587	0,044
	Clave de números	92,5 ± 20 (87; 70-135)	85,1 ± 20 (90; 8-105)	87,4 ± 24 (95; 9-120)	88,9 ± 23 (95; 11-115)	4,916	0,557
	CCTT parte 1	76,8 ± 19 (75; 55-105)	76,9 ± 15 (78; 55-98)	83,2 ± 18 (81; 55-121)	84,5 ± 17 (81; 55-118)	4,731	0,083
H de Kruskal-Wallis: todas las puntuaciones se representan en puntuaciones t de CI (100 ± 15). CCPT: Conners’ Continuous Performance Test; CCTT: Children’s Color Trail Test; NEPSY: Developmental Neuropsychological Assessment.

Resultados

Características demográficas

El análisis no ha identificado diferencias significativas en las variables demográficas cualitativas de nivel socioeconómico, nivel educativo de los padres, sexo y gravedad entre los distintos grupos de edad y grupos de gravedad (Tabla I).

Comparación con datos normativos

El conjunto de la muestra total en relación con los valores normativos para la prueba de inteligencia (escala de inteligencia de Wechsler para niños, versión IV) obtiene resultados significativamente inferiores en todos los índices excepto en el de comprensión verbal. A pesar de obtener un rendimiento inferior, los resultados del grupo con TCE siempre varían dentro del rango de la normalidad (Tabla III).

En los cuestionarios de conducta aportados por los padres, las puntuaciones son significativamente más elevadas en todos los índices de los cuestionarios de conducta Behavior Rating Inventory of Executive Function y Achenbach en comparación con los datos normativos de los cuestionarios.

En el Vineland Adaptative Behaviour Scale-II también se encontraron diferencias significativas en los tres índices (comunicación, habilidades de la vida diaria y socialización) en comparación con la media del cuestionario (Tabla V).

Comparación entre grupos de edad en el momento de la lesión

Sobre el rendimiento en inteligencia entre los diferentes grupos de edad en el momento de la lesión, se observan diferencias significativas en relación con el índice de velocidad de procesamiento en detrimento del grupo de edad primera infancia (mediana: 94; rango: 70-104; p = 0,037). El resto de índices, aunque no son significativos, muestran una tendencia a rendimientos inferiores en el grupo de edad de primera infancia, exceptuando el índice de comprensión verbal, donde se observa un patrón de recuperación mayor en el grupo de preescolar.

En relación con las funciones ejecutivas entre los diferentes grupos de edad en el momento de la lesión mediante la prueba H de Kruskal-Wallis, aparecen significativos los resultados en algunas pruebas de establecimiento de objetivos y velocidad de procesamiento (Tabla IV). En concreto, se observan discrepancias en el grupo de primera infancia en la figura compleja de Rey-precisión (mediana: 90; rango: 67-108; p = 0.044) y en el NEPSY-animal sorting (mediana: 75; rango: 65-95; p = 0,026). En cuanto al patrón en velocidad de procesamiento, difiere en cuanto a los grupos, y son inferiormente significativos los datos del grupo preescolar en el tiempo total de la torre de Londres (mediana: 81; rango: 60-104; p = 0,04).

En la conducta, no se observan diferencias significativas en el cuestionario de conducta ejecutiva Behavior Rating Inventory of Executive Function y el Vineland Adaptative Behaviour Scale-II entre los diferentes grupos de edad, a pesar de que en el anterior análisis todos los índices difieren significativamente respecto a los datos normativos. En relación con el cuestionario Achenbach, los resultados muestran diferencias significativas en los índices de aislamiento/depresión, con mayor alteración en el grupo de edad en el momento de la lesión en la etapa escolar temprana (6-9 años) (mediana: 115; rango: 100-135; p = 0,03), y quejas somáticas, con mayor alteración a mayor edad en el momento de la lesión (mediana: 125; rango: 100-142; p = 0,015).

Comparación del análisis multivariado: ‘doble peligro’ entre cociente intelectual y conducta

A partir del análisis de comparación de las variables independientes en inteligencia, funciones ejecutivas y conducta con los distintos factores pronósticos por separado (gravedad, nivel socioeconómico, nivel educativo de los padres y edad), se incluyeron en un modelo de análisis de regresión lineal los resultados que habían mostrado significación en todas las variables.

Para analizar la última hipótesis, se incluyeron las variables de inteligencia (cociente intelectual total) y conducta del cuestionario Achenbach (índice de problemas sociales e índice de comportamiento agresivo) en tres modelos de regresión lineal, debido a la significación de estas variables en todos los análisis previos (edad, nivel socioeconómico y nivel educativo de los padres). Los resultados muestran el nivel educativo de los padres como la variable que más predice el cociente intelectual total. En cambio, en cuanto a las variables de conducta, el análisis señala el nivel socioeconómico como el más predictivo de alteración del índice de conducta agresiva y problemas sociales. Los tres modelos se han ajustado por grupos de edad, pero han perdido significación (Tabla VII). Se ha excluido del análisis la gravedad como factor pronóstico debido a la falta de significación en la mayoría de las pruebas, a pesar de observarse rendimientos inferiores en control atencional (NEPSY-inhibición; p = 0,002), flexibilidad cognitiva (Children’s Color Trail Test-II; p = 0,019) y velocidad de procesamiento (clave numérica; p = 0,034).

Tabla VII. Modelos de regresión lineal entre factores pronósticos (nivel educativo de los padres, nivel socioeconómico y edad en el momento de la lesión) en cociente intelectual y conducta.
	Nivel educativo (IC 95%)		Nivel socioeconómico (IC 95%)		Edad en el momento de la lesión (IC 95 %)
	ß	p	ß	p	ß	p
Cociente intelectual total	0,553 (7,102; 32,019)	0,003	0,133 (–8,773; 19,336)	0,456	0,130 (–0,308; 1,335)	0,216
Problemas sociales	0,069 (–6,201; 9,254)	0,695	–0,397 (–16,326; –0,740)	0,032	^a
Conducta agresiva	–0,143 (–12,889; 6,361)	0,500	–0,394 (–19,884; –3,234)	0,007	^a
IC 95%: intervalo de confianza al 95%. ^a Todos los modelos han estado ajustados por grupo de edad, pero han perdido significación.

Discusión

Hasta la fecha, numerosos estudios han analizado los factores que pueden influir en la recuperación tras un TCE en la edad pediátrica, aunque ninguno de ellos parte del análisis de una muestra en la población española. El interés de nuestro trabajo se basa primero en el estudio de los conceptos de plasticidad-vulnerabilidad tras un TCE analizando el perfil de afectación neuropsicológica específico en función de las etapas de desarrollo según la edad del niño y, segundo, en la relación de determinados factores pronósticos, como la edad en el momento de la lesión, la gravedad y los aspectos socioculturales en el perfil de funciones ejecutivas, la inteligencia y la conducta.

En nuestra primera hipótesis, comparación de la muestra con los datos normativos, observamos que tanto en el rendimiento intelectual como en las funciones ejecutivas y los cuestionarios de conducta, el conjunto de los niños con TCE muestra niveles significativamente inferiores. Respecto al rendimiento cognitivo general, el grupo con TCE rinde por debajo en cuanto al índice de cociente intelectual global y el resto de subíndices de razonamiento perceptivo, memoria de trabajo y velocidad de procesamiento, a pesar de encontrarse clínicamente dentro de la normalidad. Estos resultados van acordes con estudios previos que demuestran un mayor riesgo de obtener un perfil intelectual inferior en niños con TCE [21,23,39]. Cabe destacar que, en nuestro estudio para dar mayor soporte a esta hipótesis, excluimos a los niños con rendimientos situados en la categoría de la discapacidad (cociente intelectual < 70). Por otro lado, las comparaciones de la muestra total de TCE con los datos normativos en las funciones ejecutivas muestran un mayor riesgo de disfunción ejecutiva que se hace evidente en todos los dominios (control atencional, flexibilidad cognitiva, establecimiento de objetivos y velocidad de procesamiento). De nuevo, anteriores investigaciones corroboran este perfil de afectación específico en funciones ejecutivas en niños con TCE [2,25,27,40].

En cuanto a los aspectos conductuales y afectivos relacionados con las funciones ejecutivas, los padres de los niños con TCE perciben mayor alteración en el comportamiento de sus hijos en relación con los datos normativos. Como ya se ha descrito en anteriores publicaciones [28,39], la conducta es una variable muy vulnerable ante cualquier trastorno del neurodesarrollo. En este sentido, las funciones ejecutivas no están solamente relacionadas con aspectos cognitivos, sino también con aspectos conductuales y emocionales [39].

En nuestra segunda hipótesis, hemos analizado la relación entre la edad en el momento del TCE y la inteligencia, las funciones ejecutivas y la conducta, asumiendo una mayor afectación a una menor edad de lesión [14,20,41]. Para comprobarlo, se observó el impacto de la lesión en cuatro estadios de desarrollo (primera infancia, preescolar, etapa escolar temprana, etapa escolar tardía) basados en modelos documentados de picos de crecimiento neuronal [33,41].

Los resultados observados en inteligencia muestran diferencias significativas en cuanto al índice de velocidad de procesamiento y una tendencia a rendimientos inferiores en los índices de razonamiento perceptivo, memoria de trabajo y cociente intelectual total en los niños que sufrieron el TCE en la primera infancia. Como demuestran otros autores [13], esta relación es lineal, es decir, niños menores de 3 años en el momento del TCE tienen mayor afectación en cuanto al rendimiento intelectual. Estos hallazgos son consistentes también con los trabajos de modelos animales, que sugieren que los efectos son devastadores en edades más tempranas debido a una menor oportunidad para la reorganización sináptica en fases iniciales del proceso de neurodesarrollo [13,14].

Por otro lado, los resultados en funciones ejecutivas difirieron dependiendo de la edad en el momento de la lesión y del dominio de las funciones ejecutivas, lo que sugiere trayectorias específicas en función de períodos críticos de neurodesarrollo en la adquisición de estas habilidades. Algunos autores indican que el dominio de control atencional emerge en torno al nacimiento y se sofistica a los 3 años [42]. Por esta razón, se sospecha que, ante lesiones previas a esta edad, el dominio de control atencional aparece específicamente alterado. Nuestros resultados, a pesar de revelar una cierta tendencia en esta dirección, no muestran un efecto suficiente para ser estadísticamente significativo, a pesar de que, como señalan algunos autores, puede que el control atencional siga desarrollándose hasta etapas más tardías de lo que se sugiere [33] o, debido a la red funcional distribuida y compleja que subyace a las habilidades atencionales [42], el impacto aparezca a cualquier edad durante el desarrollo.

En cuanto al dominio de establecimiento de objetivos, los resultados muestran un perfil lineal de afectación, y el grupo de edad de primera infancia (0-3 años) es el más afectado. Esta habilidad implica la capacidad de planificar, organizar y pensar de forma estratégica, y emerge durante la mitad de la infancia (7-9 años) hasta la adolescencia. Estos resultados van acorde con el modelo de Dennis [21], lo que sugiere que, cuando una habilidad es emergente –es decir, todavía no es funcional–, ésta es más vulnerable. En cambio, para el dominio de velocidad de procesamiento, se observó un patrón de afectación más acusado en el grupo de edad en el momento de la lesión preescolar (4-6 años), lo que coincide con anteriores estudios que sitúan en este período un incremento importante en la velocidad de procesamiento [26], cuando la habilidad está en desarrollo. Estos hallazgos indican que las funciones ejecutivas no aparecen globalmente alteradas, sino que determinados dominios son específicamente más vulnerables ante un TCE.

En definitiva, nuestros resultados señalan una tendencia en la línea de la perspectiva de la vulnerabilidad temprana, puesto que en los niños afectos de TCE en torno al nacimiento y hasta los 6 años, cuando la habilidad es emergente o está en desarrollo [21], se observa un mayor riesgo de sufrir déficits en la capacidad intelectual y las funciones ejecutivas, mientras que los niños afectos durante la segunda década de la vida quedan más exentos de secuelas [2,20,23,43].

En cuanto a la conducta ejecutiva, no hemos observado diferencias entre los diferentes grupos de edad en el momento de la lesión. Estos resultados concuerdan con anteriores publicaciones donde no se observan patrones específicos de afectación de conducta según la edad en el momento de la lesión [23,39], lo que sugiere que los problemas conductuales emergen precozmente tras el TCE y persisten a largo plazo [15,27]. En relación con los aspectos emocionales, nuestros resultados muestran un riesgo incrementado de desarrollar sintomatología afectiva del tipo aislamiento/depresión en el grupo edad en el momento de la lesión en la etapa escolar temprana (6-9 años). Según algunos autores [41,42], este período se caracteriza por un aumento en el desarrollo de habilidades ejecutivas como la inhibición y la automonitorización, aspectos muy relacionados con la autorregulación emocional [39]. Respecto a la evaluación de los padres sobre las quejas somáticas de sus hijos, los resultados muestran mayores quejas subjetivas a mayor edad en el momento de la lesión; probablemente, coincidiendo con un incremento en la capacidad de autoevaluación e insight respecto a las limitaciones tras el TCE.

En nuestra última hipótesis, los resultados muestran que la variable con mayor peso para predecir la inteligencia general es el nivel educativo de los padres. Como señalan algunas investigaciones en poblaciones sanas [44], esta variable, analizada individualmente, determina muchos aspectos de rendimiento intelectual del niño. Por último, el nivel socioeconómico es el mejor predictor en cuanto a las alteraciones en la conducta social y problemas de comportamiento agresivo. Investigaciones previas sugieren que un mejor ajuste familiar (cohesión, comunicación, adaptabilidad, etc.) y un mayor nivel socioeconómico y cultural de los padres son predictores determinantes para el desarrollo de habilidades cognitivas y conductuales tras el impacto de un TCE [16,18,23,44]. Estos resultados dan soporte a anteriores publicaciones en la línea del concepto del ‘doble peligro’ [19]. En este sentido, confirman la importancia de aspectos psicosociales y tienen grandes implicaciones para la intervención neuropsicológica en niños con TCE, ya que son aspectos fundamentales en cuanto al pronóstico que debemos incluir en los programas rehabilitadores con el fin de maximizar la recuperación y el desarrollo a largo plazo.

Limitaciones

Cabe considerar ciertas limitaciones en la interpretación de los resultados de nuestro estudio. En primer lugar, la propia naturaleza del estudio transversal limita las conclusiones. Algunos estudios encuentran perfiles de déficit en evolución al cabo de los años [10,23]. Por ello son necesarios estudios longitudinales que tengan en cuenta la edad en el momento de la evaluación y el tiempo transcurrido desde la lesión. En segundo lugar, aunque los resultados son consistentes con los hallazgos de otros autores [28,43], cabe restringir la interpretación del análisis debido al uso de datos normativos de comparación sin haber realizado el análisis con un grupo control emparejado de niños sanos. No obstante, nos ha permitido comparar una muestra amplia de niños con TCE, en vez de tener un grupo control con pequeñas muestras poco representativas. En tercer lugar, sólo hemos dispuesto de cuestionarios de evaluación de padres debido a la limitación de los datos completados por los profesores. En futuras investigaciones es preciso información más específica de comportamiento y adaptación que incluya el registro de los profesores.

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Prognostic factors and profile in traumatic brain injury in the paediatric age

Introduction. Traumatic brain injury (TBI) is a common cause of death and disability in the paediatric population, although the literature on the Spanish population is scarce. From the perspective of early vulnerability, recent research findings suggest that early brain injury has worse sequelae and a higher risk of impact.

Aims. To analyse the intelligence profile, executive functions and behaviour, and examine the association between age at the time of the injury, severity of the TBI and environmental factors for cognitive and behavioural outcomes.

Patients and methods. Seventy-one participants with moderate to severe TBI, from 6 to 16 years of age, were assessed with measures of intelligence (intelligence quotient), executive functions and behaviour.

Results. Children with TBI are at increased risk of disability in all aspects of intelligence, executive functions and behaviour. Children who suffered a traumatic brain injury in infancy and the preschool period had more overall effects on intelligence quotient and some aspects of the executive functions.

Conclusions. Socioeconomic and cultural factors are the best predictors for intelligence quotient and behaviour. These findings contribute to a better understanding of the sequelae of TBI in children, which will help in rehabilitation planning and re-adaptation to functional life.

Key words. Cognitive development. Cognitive sequelae. Executive functions. Prognostic factors. Traumatic brain injury.

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