Introducción
La enfermedad de Parkinson (EP) destaca entre las enfermedades neurodegenerativas motoras, dada su frecuencia diagnóstica y su alto impacto en la sociedad. Cada vez existe más conciencia sobre la relevancia de los síntomas no motores [1,2], que determinan también, en buena medida, la calidad de vida de los pacientes. Entre las dificultades cognitivas que muestran las personas con EP se ha puesto de relieve que algunas afectan al lenguaje de acción, entendiendo éste como las palabras, generalmente verbos, que denotan hechos/acciones vinculadas al movimiento [3-6]. Las dificultades asociadas al lenguaje de acción en la EP tienen una particular relevancia para las teorías de la cognición corpórea. Éstas se basan en la idea de que los procesos cognitivos están cimentados por esquemas sensitivomotores que simulan las experiencias de nuestro entorno [7]. Con respecto al procesamiento del lenguaje a nivel cerebral, este enfoque entiende que las redes sensitivomotoras se coactivan con el propio lenguaje, ligando la actividad motora a la semántica de la acción y a las representaciones léxicas [8].
Por otra parte, las dificultades en el uso del lenguaje de personas con EP se han ligado también a déficits ejecutivos [9,10]. De este modo, se ha sugerido que algunos de los problemas asociados al lenguaje de acción, como la evocación de verbos, podrían, en realidad, estar mediados por dificultades ejecutivas [11]. La evocación de una palabra depende de un proceso de selección léxica [12], en el que dicha palabra compite entre varios candidatos parcialmente activados. Dado que los verbos implican un mayor número de alternativas en comparación con otras categorías léxicas, como los sustantivos, se ha planteado que los problemas asociados a la producción de verbos que se observan en la EP podrían relacionarse con problemas en la selección de respuestas y desactivación de alternativas asociados a disfunción frontoestriada, aun cuando el deterioro ejecutivo no llegue a ser patológico. En estudios previos con personas sin patología se han observado efectos positivos por el hecho de contar con un contexto oracional facilitador en una tarea de denominación (por ejemplo, ‘Sonó la música y la pareja empezó a…’ para la palabra ‘bailar’), en comparación con un contexto neutro (por ejemplo, ‘Los muchachos empezaron a… bailar’), posiblemente por una preactivación de la palabra diana que facilita la selección léxica [13,14].
El objetivo principal del presente trabajo es estudiar los déficits del lenguaje de acción en personas con EP sin demencia y en fase on de su medicación. Para ello utilizaremos una tarea de denominación de imágenes de objetos y acciones en contexto. Se pretende comprobar si los posibles problemas asociados a la denominación de acciones y de objetos son congruentes con los postulados por las perspectivas teóricas sobre cognición corpórea y en qué medida se relacionan con dificultades ejecutivas en el proceso de selección léxica. Para ello se plantean tres hipótesis principales. En primer lugar, se espera en las personas con EP peor ejecución con verbos que con sustantivos en la tarea de denominación de imágenes. En segundo lugar, bajo los postulados de la cognición corpórea, las características de movimiento asociadas a las acciones y la manipulabilidad de los objetos deberían modular la ejecución para las personas con EP en mayor medida que para un grupo control. En último lugar, si las dificultades en el acceso al léxico asociadas a la EP están relacionadas con problemas asociados al funcionamiento ejecutivo, esperaríamos que dichas dificultades se reduzcan significativamente cuando un contexto oracional adecuado facilite los procesos de selección léxica.
Sujetos y métodos
Participantes
La muestra estuvo compuesta por 37 voluntarios. Los participantes fueron informados y manifestaron por escrito su consentimiento para participar en el estudio de acuerdo con la declaración de Helsinki. De estas personas, 21 tenían un diagnóstico previo de EP por parte de un neurólogo (ocho mujeres y 13 hombres). Este grupo de participantes fue reclutado en las asociaciones APARKAM y Asociación de Familiares y Enfermos Parkinson de Torrejón de Ardoz. Todos los pacientes tomaban medicación para la enfermedad de Parkinson y fueron evaluados en fase on con la dosis habitual de medicación pautada por el especialista. Las 16 personas restantes (10 mujeres y seis hombres) sirvieron como grupo control. Estos sujetos fueron reclutados boca a boca para mostrar características similares al grupo experimental en cuanto a edad y nivel educativo.
Se excluyó del estudio a personas con signos de demencia o antecedentes de alteraciones neurológicas o psiquiátricas según su autoinforme. Adicionalmente, todos los participantes mostraron una puntuación superior a 24 en el test Minimental State Examination (MMSE) [15] y una visión normal o adecuadamente corregida.
Materiales
Para construir la tarea de denominación se seleccionaron 18 objetos y 18 acciones de la base de datos de pictogramas ARASAAC (http://www.arasaac.org/). La selección se realizó basándose en una prueba piloto con 40 estudiantes del grado de Psicología de la Universidad Complutense de Madrid, consistente en una presentación de 56 imágenes en la que se solicitaba rellenar un cuestionario con denominación de una etiqueta léxica para cada imagen, además de añadir una puntuación de 0 a 10 sobre lo que considerasen respecto a su manipulabilidad (para los objetos) y su grado de movilidad (respecto a las acciones); 10 era el máximo grado de manipulabilidad y movilidad.
Los ítems seleccionados mostraron un acuerdo en su denominación superior al 70%. La mitad de los objetos fueron catalogados como de alta manipulabilidad (puntuaciones superiores o iguales a 5 en el cuestionario) y la otra mitad como de baja manipulabilidad (puntuaciones inferiores a 5), e igual se hizo con las acciones respecto al grado de movilidad.
Para controlar que no hubiera diferencias en características léxicas relevantes entre objetos y acciones, ni entre objetos de alta y baja manipulabilidad o acciones de alta y baja movilidad, se igualaron en cuanto a acuerdo en denominación, frecuencia de uso en escala logarítmica (logFreq) según EsPal (http://www.bcbl.eu/databases/espal/), edad de adquisición [16] y número de fonemas (p > 0,16 en todos los casos según la prueba t de Student) (Tabla I).
Tabla I. Media (± desviación típica) de las variables léxicas relevantes para los diferentes tipos de imágenes.
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Acuerdo en denominación
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LogFreq
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Edad de adquisición
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Número de fonemas
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Objetos de alta manipulabilidad
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99,17 ± 1,25
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1,258 ± 0,538
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4,05 ± 1,07
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5,33 ± 1,8
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Objetos de baja manipulabilidad
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94,17 ± 9,84
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1,577 ± 0,488
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4,31 ± 1,17
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6,33 ± 1,8
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Acciones de alta movilidad
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94,44 ± 9,42
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1,256 ± 0,347
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4,19 ± 0,76
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5,66 ± 0,71
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Acciones de baja movilidad
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96,11 ± 6,13
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1,201 ± 0,543
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4,36 ± 1,04
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5,44 ± 1
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Objetos (total)
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96, 67 ± 7,27
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1,417 ± 0,524
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4,18 ± 1,1
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5,83 ± 1,82
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Acciones (total)
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95,28 ± 7,76
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1,229 ± 0,443
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4,28 ± 0,89
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5,55 ± 0,7
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LogFreq: frecuencia de uso en escala logarítmica.
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A continuación se procedió a construir los contextos oracionales para cada ítem. Uno de ellos tenía carácter restrictivo, en el que la palabra diana que los sujetos debían denominar era un cierre muy probable para la oración (‘Sonó la música y la pareja empezó a… bailar’). En el contexto oracional no restrictivo, el nivel de probabilidad de aparición de la palabra final era bajo (‘En ese sitio vieron la… campana’).
Para validar las diferencias entre ambos se construyeron dos listas, alternando las versiones restrictivas y no restrictivas. Se presentaron estas listas, con la última palabra borrada, a un conjunto de 11 voluntarios ajenos al procedimiento previo de selección de los dibujos y al posterior estudio. Se solicitó a cada uno suministrar tres palabras que permitieran completar el fragmento de oración. Se calculó la probabilidad de finalizar la oración con la palabra diana como primera opción, aunque también se calculó, como medida de control adicional, la probabilidad de que la palabra diana apareciera entre las tres opciones de respuesta. La probabilidad media de usar la palabra diana para el contexto restrictivo fue 0,82 (rango: 0,4-1), mientras que en el contexto no restrictivo fue 0,04 (rango: 0-0,4). Las diferencias estadísticas fueron significativas según la prueba t de Student [t(35) = 27,21; p < 0,001]. Sin embargo no hubo diferencias en la probabilidad de aparición de las palabras diana asociadas a objetos frente a las asociadas a acciones, ni en el contexto restrictivo ni en el contexto no restrictivo (p > 0,51 en ambos casos).
De este modo, se construyeron dos listas de estímulos consistentes en un contexto oracional en el que faltaba la última palabra y un dibujo que el participante debía denominar. Cada una de las listas incluyó, para cada dibujo, o bien el contexto restrictivo o bien el contexto no restrictivo. Dentro de cada lista se determinó un orden pseudoaleatorio de presentación.
Procedimiento
Antes de realizar la prueba de denominación de objetos y acciones se recogieron los siguientes datos: ejecución en el MMSE [15], cuestionario de reserva cognitiva de Rami et al [17], medidas de fluidez verbal en un minuto con claves fonológicas (palabras que comenzaran con F, A y S), así como palabras pertenecientes a la categoría semántica de animales, Trail Making Test (TMT) [18], tanto la parte A como la B, versión de Golden del test de Stroop [19] y versión reducida de 15 ítems del test de denominación de Boston [20].
Los participantes realizaron la tarea experimental de denominación de objetos y acciones en un PC portátil controlado por Psychopy (https://www.psychopy.org/). Para cada ensayo aparecía, en primer lugar, el fragmento oracional. Los participantes recibieron instrucciones de leerlo para sí a un ritmo que les resultara confortable y pulsar la barra espaciadora del teclado cuando hubieran terminado. La imagen que debían denominar en voz alta aparecía 500 milisegundos tras pulsar la barra, centrada en la pantalla, durante un período de tres segundos. El tiempo máximo para dar la respuesta antes del siguiente ensayo fue de cuatro segundos.
Se consideraron válidas las respuestas dadas entre 200 y 4.000 milisegundos tras la aparición de la imagen. Las omisiones, las respuestas que no coincidían con la palabra diana o las respuestas fuera de rango fueron contadas como errores. Antes de proceder a la realización de la tarea, los participantes realizaron dos ensayos de ejemplo.
Finalmente, se tomó una medida de fluidez verbal de acciones en un minuto. Se prefirió pasar esta prueba al final del protocolo para evitar posibles efectos de facilitación o interferencia con la denominación de acciones en la tarea experimental.
Resultados
Datos sociodemográficos y neuropsicológicos
La tabla II presenta las características sociodemográficas y los resultados en las pruebas neuropsicológicas de ambos grupos. Dos de los participantes con EP no pudieron completar la parte B del TMT. Un participante adicional con EP no pudo realizar la tarea de fluidez de acciones por problemas de tiempo.
Tabla II. Características sociodemográficas y resultados en test neuropsicológicos.
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Grupo control
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Grupo con EP
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Edad (años)
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61,44 ± 4,95
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62,9 ± 8,98
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Sexo (M/H)
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10/6
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8/13
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Años desde el diagnóstico
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–
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9,33 ± 6,44
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Estadio Hoehn y Yahr (máximo = 5)
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–
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1,86 ± 0,85
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CRC (máximo = 25)
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10,25 ± 4,15
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11,57 ± 4,63
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MMSE (máximo = 30)
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28,06 ± 1,69
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28,43 ± 1,83
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Fluidez fonológica (F + A + S)
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36,75 ± 11,09
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37,76 ± 11,06
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Fluidez semántica (animales)
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20,69 ± 5,63
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18,48 ± 5,15
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Fluidez de acciones
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17,88 ± 6,82
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16,45 ± 5,75
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TDB (máximo = 15)
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11,94 ± 2,32
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11,95 ± 2,11
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TMT-A (s)
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45,05 ± 15,28
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51,83 ± 21,09
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TMT-B (s)
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113,49 ± 49,18
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132,06 ± 71,86
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Ratio TMT B/A
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2,49 ± 0,54
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2,78 ± 1,27
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Stroop P
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88,44 ± 18,02
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87,19 ± 24,05
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Stroop C
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63,44 ± 13,18
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62,14 ± 13,97
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Stroop PC
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31,88 ± 10,59
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33,67 ± 11,51
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Interferencia de Stroop
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–9,53 ± 8,62
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–6,86 ± 9,91
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C: colores; CRC: cuestionario de reserva cognitiva; EP: enfermedad de Parkinson; H: hombres; M: mujeres; MMSE: Minimental State Examination; P: palabras; PC: palabra-color; TDB: test de denominación de Boston; TMT: Trail-Making Test.
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No se muestran diferencias entre los grupos en cuanto a la composición por sexos –χ²(1) = 2,165; p = 0,141–. Igualmente, la prueba t de muestras independientes muestra que no existen diferencias entre grupos en cuanto a edad, nivel de reserva cognitiva, puntuación en el MMSE, fluidez fonológica total, fluidez de animales, fluidez de acciones, test de denominación de Boston, TMT-A, TMT-B, ratio B/A en el TMT o ninguna de las puntuaciones del test Stroop (p > 0,23 en todos los casos). Para calcular la puntuación de interferencia del test de Stroop se utilizó el procedimiento de Chafetz y Matthews [21].
Resultados de la tarea experimental
Un primer análisis valoró, mediante un ANOVA de medidas repetidas, el efecto del grupo en interacción con el tipo de imagen (objeto-acción) y el contexto (restrictivo-no restrictivo) para los tiempos de respuesta. En este análisis sólo se tuvieron en cuenta ensayos con respuestas correctas. Los resultados muestran un efecto principal del tipo de imagen (F(1,35) = 33,054; p < 0,001; η2p = 0,486), con mayores latencias para acciones que para objetos, así como un efecto principal del contexto (F(1,35) = 79,835; p < 0,001; η2p = 0,695), con menores latencias en el contexto restrictivo. De manera crucial, aparece también una interacción entre tipo de imagen y grupo (F(1,35) = 4,979; p < 0,05; η2p = 0,125). La comparación por pares con ajuste de Bonferroni indica mayores latencias en el grupo de personas con EP para acciones (p < 0,05), pero no para objetos (p = 0,25), en comparación con el grupo control (Fig. 1).
Figura 1. Tiempos de reacción en la denominación de objetos y acciones para personas con enfermedad de Parkinson y del grupo control. Las barras representan el error típico de la media.
También aparece una interacción entre tipo de imagen y contexto (F(1,35) = 8,652; p < 0,01; η2p = 0,198). La comparación por pares con ajuste de Bonferroni indica que, independientemente del grupo, la menor latencia de respuesta para los objetos frente a las acciones se observa principalmente en el contexto oracional restrictivo.
Se realizó también un ANOVA de medidas repetidas para analizar las interacciones entre grupo, tipo de imagen y contexto en cuanto al porcentaje de aciertos en la tarea. Los resultados muestran un efecto principal del tipo de imagen (F(1,35) = 7,969; p < 0,01; η2p = 0,185), con más errores para acciones que para objetos para ambos grupos. También se observa un efecto principal de grupo (F(1,35) = 6,006; p < 0,05; η2p = 0,146), con una peor ejecución general del grupo de personas con EP.
Aquí encontramos también una interacción crucial entre contexto y grupo (F(1,35) = 6,419; p < 0,05; η2p = 0,155). El grupo de personas con EP muestra peor ejecución que el grupo control en el contexto no restrictivo (p = 0,001), pero no en el contexto restrictivo (p = 0,775), aunque de manera crucial para nuestros intereses esto no depende de si el estímulo es objeto o acción (Fig. 2).
Figura 2. Porcentaje de aciertos según el tipo de contexto. Las barras representan el error típico de la media.
A continuación, se realizaron análisis separados para objetos y acciones, mediante ANOVA de medidas repetidas para tiempos de reacción y porcentaje de aciertos, con la intención de valorar los efectos de la dimensión de manipulabilidad en cuanto a los objetos y de la dimensión de movilidad en cuanto a las acciones. En los análisis de los tiempos de reacción sólo se consideraron los ensayos con respuestas correctas.
Para los objetos, en cuanto a los tiempos de reacción, se observa un efecto principal de manipulabilidad (F(1,35) = 18,215; p < 0,001; η2p = 0,342) con tiempos de reacción más rápidos para denominar objetos manipulables, así como una tendencia no significativa a la interacción entre manipulabilidad y grupo (F(1,35) = 4,001; p = 0,053; η2p = 0,103). Esta tendencia se debe a que el efecto facilitador de la manipulabilidad es menor para el grupo con EP. En cuanto al porcentaje de aciertos, sólo se observa un efecto principal de grupo (F(1,35) = 6,845; p < 0,05; η2p = 0,164).
Con respecto a las acciones, se observa de manera crucial una interacción entre el grado de movilidad expresado por la acción y el grupo (F(1,35) = 5,882; p < 0,05; η2p = 0,144). El grupo con EP muestra más dificultades para la denominación de acciones con mayor grado de movilidad (p = 0,01), mientras que no existen diferencias entre grupos para las acciones que implican un bajo grado de movilidad (p = 0,826) (Fig. 3).
Figura 3. Porcentaje de aciertos según el grado de movilidad para verbos. Las barras representan el error típico de la media.
Discusión
El objetivo del presente trabajo es estudiar las dificultades en denominación de objetos y acciones en personas con EP sin demencia, poniendo a prueba hipótesis relacionadas con la alteración del lenguaje de acción y con la influencia de problemas a nivel ejecutivo. Los resultados parecen congruentes con ambas hipótesis y sugieren la existencia de una alteración específica del lenguaje de acción [3], así como una disminución en las dificultades en la evocación de palabras cuando las demandas de selección léxica disminuyen gracias a un contexto facilitador.
Así pues, en el caso de los participantes con EP, se observa una dificultad incrementada con las acciones en cuanto a las latencias de respuesta, sin que existan diferencias en el tiempo de respuesta para objetos. Es necesario destacar que muchos otros trabajos sólo han tenido en cuenta la ejecución en tareas de denominación en términos de aciertos y errores, y no existen muchos estudios que hayan registrado el tiempo de reacción en tareas de denominación de objetos y verbos [22]. Los resultados del presente trabajo sugieren que, aun cuando no se observan diferencias globales en los aciertos para la denominación de acciones, el tiempo de reacción puede ser una medida más sensible a las dificultades cognitivas experimentadas por personas con EP.
No observamos, sin embargo, diferencias en la tarea de fluidez de acciones al comparar personas con EP y al grupo control, como se ha descrito en otros estudios [23]. No obstante, se ha encontrado que la fluidez verbal de acciones en personas con EP se normaliza bajo el efecto de la medicación dopaminérgica [24]. Además, en el presente estudio decidimos realizar la tarea de fluidez de acciones tras la tarea experimental de denominación de objetos y acciones, para evitar un posible efecto de interferencia de la primera sobre la segunda. El resultado puede haber sido que los verbos evocados en la tarea de denominación hayan tenido un efecto facilitador en la tarea de fluidez de acciones, ayudando a enmascarar posibles diferencias entre grupos.
En cualquier caso, es esencial destacar cómo en la tarea de denominación se registra un menor número de respuestas correctas para los verbos que llevan asociada una mayor movilidad. Estudios previos registran también dificultades específicas en la denominación de verbos que implican alta movilidad en personas con EP sin alteraciones cognitivas [3]. Dicho efecto específico para las características semánticas de movimiento apoyaría los postulados de la cognición corpórea que asocian una dificultad en la semántica de la acción a la disfunción motora que acompaña a la EP. También se ha descrito un peor rendimiento para verbos que implican alta velocidad de movimiento en una tarea de emparejamiento semántico [6]. Tomados en conjunto, estos resultados sugieren que un estudio detallado de cómo las características semánticas de la acción podrían influir en los problemas a nivel del lenguaje de acción en la EP o en otros trastornos relacionados con problemas motores es una interesante línea de investigación de cara al futuro [25]. En concordancia también con las propuestas asociadas al enfoque corpóreo de la cognición, encontramos que la manipulabilidad de los objetos parece facilitar en menor medida la velocidad de respuesta de personas con EP en comparación con el grupo control, si bien los resultados no alcanzan la significación estadística en este caso.
Con respecto al contexto oracional, las diferencias con el grupo control en cuanto a errores globales en la tarea desaparecen en el contexto restrictivo. En ese sentido, el contexto restrictivo parece facilitar el proceso de selección léxica, preactivando la palabra diana para la tarea de denominación [13,14] y disminuyendo las dificultades de las personas con EP. Aun cuando los resultados de pruebas neuropsicológicas no muestran diferencias significativas entre los grupos experimental y control del presente estudio, es posible que existan diferencias sutiles a nivel ejecutivo entre los grupos, lo que facilita, en general, un rendimiento más reducido tanto para la denominación de objetos como para la denominación de acciones. De hecho, dos de los participantes con EP no pudieron completar la parte B del TMT, lo que apunta, precisamente, a la existencia de disfunciones a nivel ejecutivo.
El efecto positivo del contexto no parece ocurrir de manera diferente para objetos y acciones, lo que sugeriría, en principio, que el problema a nivel de los verbos no podría explicarse únicamente por las dificultades ejecutivas a nivel del proceso de selección léxica. Tampoco parece que una disfunción ejecutiva pueda explicar por qué las personas con EP muestran más específicamente más errores con los verbos asociados a un mayor grado de movilidad. Otros estudios señalan que, si bien las alteraciones ejecutivas explican en parte las dificultades que pueden observarse en ciertos dominios lingüísticos en personas con EP, no es el caso con las dificultades relacionadas con el lenguaje de acción [26].
La disociación entre los efectos del contexto y los relativos al lenguaje de acción sugiere que podrían estar mediados por circuitos neurológicos diferentes. Los circuitos corticoestriados incluyen bucles que implican áreas motoras corticales, y otros en los que participan regiones prefrontales implicadas en funciones ejecutivas [27]. Aunque estas interpretaciones respecto al presente estudio son meramente especulativas, el efecto del contexto oracional podría estar relacionado con disfunciones relativas a los circuitos ejecutivos más vinculados al núcleo caudado [28]. Por otro lado, los efectos relativos al lenguaje de acción podrían tener que ver con los bucles motores, más vinculados al putamen [29], y, de manera crucial, con la disrupción de la conectividad funcional entre áreas motoras y otras áreas corticales implicadas en el procesamiento del lenguaje [5] y de la semántica de las acciones [30].
Por otro lado, teniendo en cuenta los efectos moduladores de la levodopa sobre la actividad cerebral y el rendimiento cognitivo en tareas relacionadas con el lenguaje de acción [24,29], una limitación del presente estudio es no disponer de datos relativos a las dosis farmacológicas consumidas por los pacientes, ni de una comparativa entre estados on/off de la medicación.
En cualquier caso, los resultados podrían tener implicaciones interesantes a nivel del tratamiento logopédico y cognitivo en personas con EP. Dado que las dificultades asociadas al lenguaje de acción parecen aparecer de forma temprana y, hasta cierto punto, independiente del deterioro cognitivo en la enfermedad, su valor diagnóstico y predictivo podría ser una interesante línea de investigación cara al futuro [4]. Por otro lado, los resultados también destacan cómo claves contextuales facilitadoras pueden aliviar las dificultades en la evocación de palabras en personas con EP y el papel que podrían jugar dificultades ejecutivas sutiles aun en ausencia de un deterioro cognitivo evidente.
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Object and action naming in a sentence context in people with Parkinson’s disease free of dementia
Introduction. Difficulties in action language processing (e.g. verbs) have been described in Parkinson’s disease (PD). The embodied cognition approach links this difficulty to degenerative motor process. It has also been suggested that frontostriatal dysfunction could involve executive problems for lexical selection, which is generally more demanding for verbs. From this point of view, difficulties should diminish in a supportive context.
Subjects and methods. 21 non demented people with PD and 16 control subjects were evaluated in an object and action naming task preceded by a sentence context that could be predictive or not of the target word (e.g. ‘When the music started the couple began to…’ ‘dance’). The mobility of actions and the manipulability of objects were also manipulated.
Results. PD patients showed longer response latencies for verbs than the control group. In line with the embodied cognition approach, actions that implied higher mobility were more difficult for the group of people with PD. Moreover, PD patients benefited more from the predictive context for naming objects and actions.
Conclusions. Results suggest that both a disruption at the level of action semantics and a subtle executive dysfunction contribute to lexical access difficulties in people with PD, even in the absence of overt cognitive impairment.
Key words. Embodied cognition. Executive function. Language. Naming. Neuropsychology. Parkinson’s disease. Speech and language therapy.
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