Original

Aprendizaje motor durante la realización de una tarea motora medido con resonancia magnética: una revisión sistemática

E. Carrasco-González, E. Zapardiel-Sánchez, S. Lerma-Lara [REV NEUROL 2021;73:17-25] PMID: 34170004 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7301.2020657 OPEN ACCESS
Volumen 73 | Número 01 | Nº de lecturas del artículo 13.983 | Nº de descargas del PDF 328 | Fecha de publicación del artículo 01/07/2021
Icono-PDF-OFF Descarga PDF Castellano Citación Buscar en PubMed
Compartir en: Facebook Twitter
Ir a otro artículo del número
RESUMEN Artículo en español English version
Introducción Distintas variables, como la repetición y la carga cognitiva, pueden explicar las diferencias neurofisiológicas que se observan en el aprendizaje motor entre una tarea u otra. Este aprendizaje se puede medir con resonancia magnética funcional.

Objetivo El objetivo de esta revisión sistemática fue documentar el aprendizaje motor mediante resonancia magnética funcional durante la realización de distintas tareas motoras simples o complejas en sujetos sanos. Material y métodos. La búsqueda de artículos se realizó en las bases de datos MEDLINE, PEDro, CINHAL y EBSCO en mayo de 2020. Para realizar la revisión sistemática se siguieron los criterios PRISMA.

Resultados Se seleccionaron nueve estudios para realizar su análisis cualitativo. La calidad de los estudios osciló entre los 5 y los 7 puntos según la escala PEDro. El análisis cualitativo muestra evidencia fuerte de que tras la repetición de una tarea motora se genera un proceso de aprendizaje motor. Existe evidencia fuerte y moderada de que la observación de acciones y la restricción del sueño intervienen en el aprendizaje motor. Los resultados acerca del entrenamiento de discriminación sensorial fueron controvertidos.

Conclusiones Los resultados muestran con una calidad de la evidencia fuerte que la repetición de una tarea motora está relacionada con el proceso de aprendizaje, lo que parece guardar relación con un engrosamiento de la corteza motora tras la intervención medido con resonancia magnética funcional. Estos resultados no son concluyentes, debido a los factores limitantes de esta revisión sistemática.
Palabras claveAprendizaje motorCerebroCorteza cerebralObservación de accionesResonancia magnética funcionalTarea motora
TEXTO COMPLETO (solo disponible en lengua castellana / Only available in Spanish)

Introducción


El aprendizaje motor es un proceso fisiológico por el cual los movimientos se van ejecutando de una forma más rápida y coordinada a través de la práctica [1]. Esto implica que es posible la adquisición de habilidades nuevas o la modificación de los esquemas motores antiguos, lo que es de vital importancia en pacientes con alteraciones del movimiento. Este concepto va ligado al control motor, la habilidad que estudia la naturaleza del movimiento y de cómo se controla a través de la integración de informaciones sensitivas, cognitivas y motoras [2].

La monitorización cualitativa del aprendizaje motor se realiza empleando test de control motor en los que se mide velocidad, precisión, consistencia y coordinación [3]. Otros instrumentos de interés que han demostrado ser válidos para evaluar los cambios en el aprendizaje motor son la espectroscopia funcional de infrarrojo cercano, técnica no invasiva que detecta el consumo de oxígeno del cerebro [4]; el electroencefalograma, técnica que detecta la actividad eléctrica del cerebro [5,6]; o incluso la robótica, para medir las variables sensoriomotoras dentro del aprendizaje motor [7]. Aunque la técnica de referencia para ver los cambios plásticos del cerebro de manera fiable es la resonancia magnética funcional [8].

En modelos animales se ha documentado una reorganización funcional de la corteza motora después del aprendizaje de habilidades motoras [9] y la repetición es el componente motor que más cambios produce en la corteza motora tras la adquisición de la nueva habilidad [10]. En humanos, estos cambios neuroplásticos son mucho más complejos, pues las áreas de activación se pueden ver modificadas por una gran variedad de factores psicológicos y cognitivos.

Los ejercicios de control motor tienen un alto componente cognitivo al implicar un movimiento voluntario, lo que hace que haya mayor activación cortical y más mecanismos neuroplásticos. Esto no ocurre de manera tan significativa en movimientos automatizados como la marcha [11]. A medida que se va aprendiendo un gesto, hay menor demanda cortical y mayor demanda subcortical. En las fases iniciales, las fases cognitivas y asociativas del aprendizaje motor hacen que se activen regiones cerebrales frontales y parietales, mientras que en la etapa tardía del aprendizaje autónomo se activa el cerebelo medial anterior, es decir, áreas del control motor [12].
 

Material y métodos


La presente revisión sistemática se realizó de acuerdo con las normas de la declaración PRISMA [13], compuesta por 27 ítems y un diagrama de flujo de cuatro fases.

El protocolo de la presente revisión se registró en un registro internacional el 30 de abril de 2020 antes de comenzar la revisión (PRÓSPERO ID 183278).

Se incluyeron en esta revisión los estudios que se hubiesen publicado en los últimos 10 años (2010-2020). Para esta revisión sistemática, los estudios debían reunir los siguientes criterios de población, intervención, control, resultados y diseño de estudio (Stone, 2002): los sujetos debían ser mayores de 18 años y sin patologías, los participantes tenían que realizar una tarea motora simple o compleja como parte de la intervención y al menos una de las medidas debía ser evaluada mediante resonancia magnética funcional.

Se realizó una búsqueda sistemática de artículos científicos en las bases de datos MEDLINE, PEDro, CINHAL y EBSCO en el transcurso del mes de mayo de 2020. Los términos utilizados para la búsqueda se combinaron a través de distintos operadores boleanos (AND/OR), en función de la base de datos utilizada, y fueron los siguientes: ‘motor learning’, ‘motor task’, ‘magnetic resonance imaging’, ‘brain’ y ‘cortex’. Se utilizaron los siguientes filtros: clinical trials (en ‘tipo de artículo’), humanos (en ‘especies’), adultos (en ‘edad’) y 10 años (en ‘fecha de publicación’). No se utilizaron filtros de idiomas, como recomiendan los criterios internacionales [14].

Dicho proceso de búsqueda lo realizaron dos revisores independientes utilizando la misma estrategia. Los casos en los que hubo discrepancia fueron reevaluados y resueltos por consenso. Los artículos duplicados fueron eliminados por un software de gestión de citas bibliográficas (Mendeley Desktop 1.10.1) y se verificaron manualmente.

Dos de los autores realizaron una primera evaluación independiente de los estudios para evaluar su posible inclusión a la revisión sistemática en relación con la pregunta de investigación y los objetivos. Para realizar el primer cribado se utilizó el título del artículo, el resumen y las palabras claves. En los casos en los que no hubo consenso o el resumen no aportaba la información suficiente, se procedió a la lectura del texto completo.

En la segunda fase del análisis se realizó una lectura del texto completo de los artículos seleccionados para comprobar que cumplían todos los criterios de inclusión de la revisión. En este caso, las diferencias entre los dos revisores las resolvió un tercer revisor hasta llegar a un consenso. Los datos descritos en los resultados se extrajeron de los artículos seleccionados mediante un protocolo estructurado que garantizó la obtención de la información más relevante de cada estudio [15].

La calidad metodológica de los artículos incluidos en la presente revisión sistemática fue evaluada a través de la escala PEDro [16]. Dicha escala, según diferentes estudios, es una herramienta fiable para evaluar la calidad de los ensayos clínicos [17].

Dos evaluadores independientes examinaron la calidad de los estudios seleccionados utilizando la misma metodología. Los desacuerdos entre los revisores los resolvió un tercer revisor por consenso. La fiabilidad interevaluadores se determinó utilizando un coeficiente kappa.

El análisis cualitativo de esta revisión se basa en los resultados según los cinco niveles de evidencia, dependiendo de la calidad metodológica de los estudios: a) evidencia fuerte, representa resultados de al menos tres ensayos clínicos aleatorizados (ECA) con buena calidad; b) evidencia moderada, representa resultados de múltiples ECA de baja calidad, y/o uno de alta; c) evidencia limitada, representa resultados de un ECA o un ensayo clínico controlado de baja calidad; d) evidencia contradictoria, representa resultados contradictorios de ECA o ensayos clínicos controlados, y e) no hay evidencia: no existen ECA ni ensayos clínicos controlados.
 

Resultados


Se identificaron 299 artículos en la búsqueda de información en las bases de datos y dos en registros adicionales a través de otras fuentes. Tras la eliminación de duplicados, se obtuvieron 98 artículos y se eliminaron 203 de la revisión.

Quedaron un total de 98 artículos para seleccionar a través de título, resumen y palabras clave. Finalmente, se hizo una revisión de 14 artículos a texto completo, de los que se excluyeron dos estudios por la descripción de la población y tres por la intervención, por lo que quedaron nueve artículos para ser evaluados cualitativamente (Figura).

 

Figura. Diagrama de flujo de los estudios incluidos, según la declaración PRISMA.






 

Entre todos los estudios seleccionados hay una muestra total de 357 sujetos [18-26], de los cuales 144 son hombres y 179 son mujeres [19-26]. De todos los participantes en los estudios incluidos, se documentaron ocho abandonos en total y, por tanto, quedaron excluidos del cómputo global. La muestra tenía una edad media de 34,18 [18,20-26], con una desviación estándar de 5,86 [18,20,21,23-26].

En todos los estudios los sujetos eran diestros y no presentaban ninguna patología [18-26].

En varios estudios, los participantes aprendían a realizar una habilidad motora compleja, como realizar un ejercicio de danza [26], tocar secuencias musicales con el violonchelo [25] o realizar malabarismos [21].

En otras investigaciones, la tarea motora era más simple, como aprender a tocar una secuencia pulsando unos botones lo más rápido posible [19] o una secuencia en un teclado, con la dificultad de que en el grupo experimental se restringía el sueño durante una noche [20].

En dos de los estudios se realizó una tarea de discriminación somatosensorial, seguida de una manipulación de objetos [18,24], como rotaciones rápidas en sentido antihorario con la mano izquierda [18], y en otros dos artículos, el grupo de intervención realizó una observación de acciones antes de desempeñar la tarea motora [22,23].

La puntación de la calidad de los estudios osciló entre 5 y 7 puntos, con una media de 5,8 en total. Se obtuvo como resultado que dos de los artículos tenían una puntación total de 5 [19,25], seis tenían una puntación total de 6 [18,20-23,26] y el artículo restante tenía una puntación total de 7 [24]. Dos de los artículos tuvieron una calidad de la evidencia moderada, mientras que los siete restantes presentaron una calidad de la evidencia alta (Tabla I). En la tabla II se presentan estos resultados de la calidad metodológica.

 

Tabla I. Características de los estudios incluidos.

Artículo

Características de la muestra

Tarea motora

Intervención

Medidas de resultado

Interpretación

Rektorova et al, 2020 [26]

n = 62 participantes sanos mayores de 60 años

GE: 7 (H); 24 (M). Edad media: 67,2 (DE 6,7)

GC: 10 (H); 7 (M). Edad media: 68 (DE = 4,9)

GE: ejercicio de danza (habilidad motora compleja)

GC: ninguna intervención

El grupo de intervención dio 60 clases de baile en un período de 6 meses. Cada sesión duraba 60 minutos y se realizaban tres veces/semana. La sesión comenzaba sin música a un ritmo lento; luego se incorporaba la música

El análisis mostró un engrosamiento cortical significativo en el grupo de intervención, en el que se incluían regiones occipitales, temporales, fusiformes y laterales del hemisferio derecho, en comparación con los controles

Se observaron aumentos significativos de la difusión axonal radial y media en varios tractos de materia blanca en los bailarines, pero no se encontraron diferencias entre los grupos

Se observa un aprendizaje motor en el grupo de intervención por la mejora en las funciones ejecutivas y el aumento de espesor cortical en la corteza occipitotemporal lateral, que se dedica a la observación de la acción, la integración visuomotora y la imitación de la acción, es decir, actividades que son importantes para la motricidad

Wollman et al, 2018 [25]

n = 13 participantes sin conocimientos previos de música: 6 (H); 7 (M)

Edad media: 26 (DE = 4)

Aprender a tocar cuatro secuencias musicales con el violonchelo (habilidad motora compleja)

Los participantes recibían sesiones individuales para aprender a tocar el violonchelo dos veces por semana durante un mes. Se les escaneó con RM mientras tocaban y cuando escuchaban secuencias simples de violonchelo

El grupo de intervención mostró mejoras sutiles en las funciones ejecutivas, en comparación con el grupo control

Ejecución: la media de errores de tono y de tempo disminuyó en cada sesión de entrenamiento. La disminución fue significativa solo para errores de tono

RM: la corteza dorsal auditiva-motora se activa de manera similar en la práctica y durante la escucha de melodías entrenadas al final del estudio. La activación fue independiente del rendimiento. Escuchar las secuencias antes de realizarlas hace que se active el área motora suplementaria y la corteza auditiva, lo que es un predictor de éxito en el entrenamiento (integración auditivo-motora)

El aprendizaje motor se justifica con la activación de áreas similares en el cerebro al escuchar y al tocar las mismas secuencias del violonchelo; además de la mejora en la ejecución durante un mes de práctica

Sarasso et al, 2017 [24]

n = 39 sujetos sanos y diestros entre 20 y 30 años

GE: 10 (H); 10 (M)

Edad media: 22,61 (DE = 1,48).

GC: 11 (H); 8 (M)

Edad media: 23,59 (DE = 2,2)

GE: tarea de discriminación de forma, discriminación de superficie y distancia entre dos puntos

GC: manipulación de objetos

Los objetos se presentan siempre de la misma forma

Se evaluó el efecto del entrenamiento en discriminación somatosensorial durante la realización de la tarea con RM al inicio y dos semanas después del entrenamiento

GE: 2 sesiones de 40 minutos, una cada semana

GC: 10 minutos, cinco veces por semana

En la primera medida no hubo grandes diferencias entre los grupos

Tras las dos semanas, la destreza manual mejoró en los dos grupos

El GI mostró una disminución de la activación de las áreas sensitivas motoras ipsilaterales durante la tarea de estimulación táctil; un aumento de la activación de la circunvolución poscentral contralateral y el tálamo bilateralmente durante la tarea de manipulación; y un reclutamiento reducido de la circunvolución ipsilateral pre/poscentral. También mostró una mayor activación de los ganglios basales y cerebelo

Según los resultados el entrenamiento en discriminación sensorial, está asociado con una lateralización de la actividad en áreas sensoriomotoras específicas durante la realización de tareas motoras y sensitivas en sujetos sanos

Facilita el reclutamiento de circuitos de ganglios basales y conduce a una activación cortical específica de la tarea

En términos de aprendizaje motor, parece ser que no hay diferencias entre grupos con esta intervención

Rocca et al,
2017 [23]


n = 42 sujetos sanos y diestros. 25 (H); 17 (M)

Edad media: 42,1 (DE =16,1)

GE: 10 (H); 10 (M)

GC: 10 (H); 12 (M)

Realizar tres actividades de la vida cotidiana durante cinco minutos

El GE visualiza un vídeo con acciones de la vida diaria durante cinco minutos antes de realizarlas

10 sesiones de 45 minutos (dos semanas)

GE: 10 minutos de movilización pasiva del miembro superior derecho y observación de acciones del vídeo

GC: 10 minutos de movilización pasiva del miembro superior derecho y vídeo de paisaje

Tras el entrenamiento, ambos grupos mejoraron en los test cognitivos; solo el GE mejoró a nivel motor

El GE mostró una disminución significativa en el volumen de materia gris de la circunvolución lingual, temporal superior derecho, lóbulo parietal superior izquierdo y giro temporal inferior, y un aumento en el volumen occipital medio derecho, circunvolución fusiforme, ínsula derecha, orbital superior izquierdo y giro frontal superior

El GC tuvo una disminución significativa de la materia gris del occipital medio derecho y del giro parahipocampal bilateral, y un aumento en la circunvolución frontal media derecha.

Se cree que el entrenamiento en observación de acciones previo a la realización de una tarea facilita el aprendizaje motor en individuos sanos

Parece ser que la modificación de la estructura de la materia gris promueve la plasticidad cerebral y la función

Actualmente se desconoce si estos cambios funcionales son permanentes o transitorios

Aridan et al, 2016 [22]

n = 65

voluntarios sanos, diestros

50 sujetos en el estudio de comportamiento (14 H, 34 M, 23,7 años) y 15 sujetos en el estudio de RMN (5 H, 10 M, 25 años)

Serie de pulsaciones con el dedo índice derecho en teclas con sonido (habilidad motora simple). Instrucción: presionar las cuatro teclas de colores ida y vuelta durante 60 segundos

Observación de acciones

GE (n = 25): observar un vídeo presionando la tecla a 3 Hz

GC (n = 25): observar una pantalla negra durante el mismo tiempo

Medición pre y post. Estudio de RM: vídeo presionando la tecla a 4 Hz

Medida preintervención: en los 50 sujetos, la tasa de ejecución tenía una distribución bimodal alrededor de 1 y 4 Hz

Medida postintervención: en el GE, los sujetos más lentos realizaron la tarea a un ritmo mayor

En la RM se encontró una correlación positiva entre la corteza motora primaria izquierda durante la observación del video y la realización de la tarea; y activación de la corteza auditiva (corteza temporal superior derecha e izquierda), es probable que se deba a la retroalimentación auditiva presente en la ejecución y en la observación

El hecho de observar a una persona realizar una tarea a un nivel superior genera cambios en el comportamiento motor, por lo que parece ser que hay una relación entre la observación de acciones y el aprendizaje motor. Esta inducción parece guardar relación con la actividad en la corteza motora primaria contralateral

Sampaio-Baptista et al, 2014 [21]

n = 40

participantes diestros sin conocimientos previos en malabarismo

18 (H); 22 (M)

Edad media: 23,8 (DE = 3,5)

Malabarismo durante seis semanas (habilidad motora compleja)

G1: entrenamiento de alta intensidad: 30 min/día, 5 días/semana

G2: entrenamiento de baja intensidad: 15 min/día, 5 días/semana

Se observó un mayor volumen de materia gris en la línea base de las áreas occipitoparietales, lo que se correlacionó con un mayor aprendizaje en ambos grupos

Los participantes con entrenamiento de alta intensidad tuvieron mayores aumentos en el volumen de materia gris durante el período posterior al entrenamiento en la corteza dorsal parietal y en la corteza motora primaria

Los resultados sugieren que un mayor tiempo de práctica y un mayor rendimiento modulan el grado de cambio cerebral, lo que se podría relacionar con un mayor aprendizaje motor

Albouy et al, 2013 [20]

n inicial = 34 participantes sanos, diestros con buena calidad del sueño (índice de calidad del sueño de Pittsburgh)

Edad media: 23 (DE = 3)

n final = 30: 15 (H); 15 (M)

Tocar un teclado con la mano no dominante

Secuencia de cinco elementos a la mayor velocidad posible hasta llegar a 60 pulsaciones (habilidad motora simple)

14 sesiones de prácticas de las pulsaciones.

G1: se les permite dormir con total libertad

G2: protocolo de restricción del sueño durante la noche que realizaban la sesión de entrenamiento

En la primera sesión se observó que los sujetos realizaban la tarea cada vez más rápido y se activaron las áreas frontales del hipocampo y el núcleo caudado

En la sesión de reevaluación se observó que en los sujetos que no habían tenido restricción del sueño, se activaba el hipocampo y la corteza prefrontal medial, ya que el rendimiento se volvió más consistente. Además, obtuvieron ganancias en la velocidad a la hora de ejecutar la tarea motora. Sin embargo, en los sujetos con restricción del sueño, se activaba el putamen ventral, la corteza cingulada anterior y posterior

La adquisición de una secuencia motora implica interacciones dinámicas entre el cuerpo estriado, el hipocampo y la corteza prefrontal, lo que justifica estas activaciones en el G1

Es posible que el sueño tenga un impacto en la consolidación de la memoria de la secuencia motora, y, por ende, en el aprendizaje motor

Rose et al,
2011 [19]


n = 48 participantes sanos, diestros y con buena visión

23 (H); 25(M)

Edad: 19-36 años

Se muestran seis cuadrados de colores y la ubicación de cada cuadrado se asigna a un dedo

El cuadrado aparece en pantalla durante dos segundos y hay que apretar el botón asignado

Secuencias aleatorias y no aleatorias

Ocho sesiones. Cada sesión se divide en ocho bloques, cada bloque consiste en 22 intentos. Las secuencias son distintas para cada grupo

G1: secuencia motora. Botón relacionado con el lugar que ocupa en la pantalla el cuadrado

G2: secuencia perceptiva. Botón relacionado con el color del cuadrado

En ambos grupos se observó que cada vez se requería menos tiempo para completar las secuencias. La secuencia no aleatoria se realizaba más rápido que la secuencia aleatoria. El grupo de secuencia perceptiva tardó menos en completar el número de secuencias que el grupo de secuencia motora. Además, la actividad aumentó a través del aprendizaje dentro de los ganglios basales y el lóbulo temporal medio, incluido el hipocampo bilateral. El hipocampo se activaba más con la secuencia no aleatoria que con la aleatoria

Para el grupo de secuencia motora, se encontró un aumento de la actividad a través de sesiones limitadas al material secuenciado en los ganglios basales, la corteza motora y el cerebelo

El aprendizaje motor se justifica con el menor tiempo requerido a lo largo de las sesiones para realizar las diferentes secuencias

Parece ser que la repetición (secuencia no aleatoria) genera mayor aprendizaje y que las percepciones (colores) ayudan más a completar todo este proceso

Yamada et al, 2010 [18]

n = 18 participantes sanos y diestros. Edad media: 21,3 (DE = 0,3)

Rotación rápida de dos bolas con la mano izquierda en sentido antihorario con la mano derecha en reposo (habilidad motora simple)

Aprendizaje perceptivo (AP): determinar la longitud de un palo entre el índice y el pulgar

G1: realizan la tarea motora durante 48 segundos y AP. Se repite el proceso 3 veces.

G2: realizan 2 veces seguidas la tarea motora durante 48 segundos y realiza AP.

G3: realizan la tarea 48 segundos, 108 segundos de descanso, repiten la tarea durante 48 segundos. Sin aprendizaje perceptual.

Los grupos que realizaron AP obtuvieron un rendimiento significativamente mayor respecto a los que no recibieron intervención. Durante el aprendizaje perceptivo se observaron correlaciones positivas entre los respectivos contrastes del análisis de un sujeto y el índice de efecto del aprendizaje perceptivo de algunas áreas del cerebro: cortezas prefrontales bilaterales, derecha área premotora, área motora suplementaria derecha, área sensorial primaria derecha, área motora primaria derecha, lóbulo parietal inferior derecho, tálamo derecho y lóbulo cerebeloso posterior izquierdo

La destreza manual mejora en todos los sujetos, ya que realizan más vueltas en menos tiempo al final de la intervención, por lo que la repetición puede influir en el aprendizaje de habilidades motoras

Parece ser que el aprendizaje perceptivo puede mejorar la destreza de los movimientos de los dedos. Esto sugiere una asociación entre el aprendizaje perceptivo y el aprendizaje motor

DE: desviación estándar; GE: grupo experimental; GC: grupo control; H: hombre; M: mujer; n: número de sujetos; RM: resonancia magnética.

 

Tabla II. Análisis de la calidad de los estudios (escala PEDro).
 

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

Total


Rektorova et al, 2019

1

1

0

1

0

0

0

1

1

1

1

6


Wollman et al, 2018

1

0

0

1

0

0

0

0

1

1

1

5


Sarasso et al, 2017

1

1

1

1

1

0

0

0

1

1

1

7


Rocca et al, 2017

1

1

0

1

0

0

0

1

1

1

1

6


Aridan et al, 2016

1

1

0

1

0

0

0

1

1

1

1

6


Sampaio-Baptista et al, 2014

1

1

0

1

0

0

0

1

1

1

1

6


Albouy et al, 2013

1

1

1

0

0

0

1

1

1

1

1

6


Rose et al, 2011

1

0

0

1

0

0

0

1

1

1

1

5


Yamada et al, 2010

1

1

1

0

0

0

0

1

1

1

1

6


Escala PEDro. Criterio 1: los criterios de elección fueron especificados. Criterio 2: los sujetos fueron asignados al azar a los grupos (en un estudio cruzado, los sujetos fueron distribuidos aleatoriamente a medida que recibían los tratamientos. Criterio 3: la asignación fue oculta. Criterio 4: los grupos fueron similares en el inicio en relación con los indicadores de pronóstico más importantes. Criterio 5: todos los sujetos fueron cegados. Criterio 6: todos los terapeutas que administraron la terapia fueron cegados. Criterio 7: todos los evaluadores que midieron al menos un resultado fueron cegados. Criterio 8: las medidas de uno de los resultados clave fueron obtenidas de más del 85% de los sujetos inicialmente asignados a los grupos. Criterio 9: se presentaron resultados de todos los sujetos que recibieron tratamiento o fueron asignados al grupo control, o, cuando esto no pudo ser, los datos para al menos un resultado clave fueron analizados por ‘intención de tratar’. Criterio 10: los resultados de comparaciones estadísticas entre grupos fueron informados para al menos un resultado clave. Criterio 11: el estudio proporciona medidas puntuales y de variabilidad para al menos un resultado clave.

 

La concordancia entre los dos evaluadores según el coeficiente kappa fue alta (0,73). Fue necesaria la intervención de un tercer evaluador independiente para obtener un consenso en la evaluación de siete de los estudios [19-23,25,26].

Hay una fuerte evidencia que indica que, tras la repetición de una tarea motora, se genera un proceso de aprendizaje motor [19,21,25,26]. Respecto a las intervenciones, existe evidencia moderada de que la observación de acciones tiene impacto sobre el aprendizaje [22,23]; y se documenta un nivel de evidencia moderada de que la restricción del sueño tiene un impacto en la consolidación del aprendizaje motor [20]. Por último, existen resultados controvertidos acerca de la realización de entrenamiento de discriminación somatosensorial para una mejora de la realización de una tarea motora [18,24].

Las intervenciones mostraron en las secuencias morfológicas en T1 un engrosamiento cortical significativo [25,26], en el que se incluían las regiones occipitales, temporales, fusiformes y laterales del hemisferio derecho. También se observaron aumentos significativos de la difusión axonal radial y media en varios tractos de sustancia blanca en el grupo experimental [26].

Se observó que la corteza dorsal auditiva-motora se activa de manera similar durante la intervención y al escuchar las melodías entrenadas [25]. Parece que escuchar las secuencias antes de realizarlas hace que se active el área motora suplementaria y la corteza auditiva [25].

En otro estudio, el grupo de intervención mostró una disminución de la activación de las áreas sensitivas motoras ipsilaterales durante la tarea de estimulación táctil. También se produjo un aumento de la activación de la circunvolución poscentral contralateral y el tálamo bilateralmente durante la tarea motora, y un reclutamiento reducido de la circunvolución ipsilateral pre/poscentral. Se encontró que los participantes mejoraban la ejecución de la tarea motora durante su mes de realización de la intervención [24].

Se encontraron correlaciones entre un mayor tiempo de entrenamiento y un mayor engrosamiento de la región, justificado con un aumento de la sustancia gris observado en las pruebas de imágenes [21].

En uno de los estudios sobre observación de acciones, se ha visto una correlación positiva entre la actividad en la corteza motora primaria izquierda durante la observación y la realización de la tarea [22], mientras que en el estudio realizado por Rocca et al se detectaron cambios en el volumen de sustancia gris de distintas estructuras cerebrales. Estos cambios plásticos parecen guardar relación con cambios en la funcionalidad en actividades de la vida diaria [23].

Se observó en algunas investigaciones que durante el aprendizaje de la tarea motora se activaban áreas frontales del hipocampo [19,20] y el núcleo caudado [20]. En relación con estos cambios, se ha visto que los sujetos a los que no se les restringe el sueño presentan mayor activación del hipocampo y la corteza prefrontal medial, mientras que los sujetos que tienen restricción del sueño presentan mayor activación del putamen ventral y la corteza cingulada anterior y posterior [20].

En otros trabajos se propone mayor activación en los ganglios basales [19,24], el cerebelo [19,24], la corteza motora [18,19], regiones de la corteza prefrontal bilateral, el área derecha premotora, el área motora suplementaria derecha, el área sensorial primaria derecha, el área motora primaria derecha, el lóbulo parietal inferior derecho, el tálamo derecho y el lóbulo cerebeloso posterior izquierdo [18] durante la realización de las tareas motoras.

Por otro lado, parece ser que la repetición es un componente claro a la hora de obtener mejores resultados y realizar la tarea motora a mayor velocidad [18,19,23].

El aprendizaje motor se justifica con la mejora en la ejecución durante la realización de la tarea motora [25,26], lo que guarda relación con la capacidad de realizar la tarea a una mayor velocidad [18,19,23]. Según la evidencia estudiada, un mayor tiempo de práctica está relacionado con un mayor cambio a nivel central y a nivel de aprendizaje motor, que se evidencia en la resonancia magnética [21].

Es posible que la restricción de horas de sueño tenga un impacto en la consolidación de la memoria motora y, por tanto, en el aprendizaje motor [20].

Respecto a las intervenciones, realizar una observación previa a la tarea motora que se va a llevar a cabo mejora los resultados en su ejecución, por lo que parece que el aprendizaje motor es mayor [22,23]. En el entrenamiento de discriminación somatosensorial, los resultados son controvertidos, pues en uno de los estudios sí hay mejorías en la realización de la tarea motora [18], mientras que en el otro no hay diferencias entre grupos, ya que la ejecución de la tarea motora entre el grupo experimental y el grupo control se desarrolla con parámetros muy parecidos [24].

Discusión


Según la interpretación que realizaron los autores de la presente revisión, basándose en los resultados y conclusiones de los estudios seleccionados, parece que el aprendizaje motor se puede documentar mediante el análisis con resonancia magnética funcional. Los cambios apreciados en las secuencias propias de este tipo de evaluaciones, secuencias BOLD, DTI o ASL, se sustentan sobre las secuencias morfológicas de T1 en las que se pueden determinar los cambios del grosor cortical o las modificaciones de la sustancia blanca que pueden sugerir la presencia de cambios corticales o la activación de distintas áreas tras las intervenciones propuestas.

Sin embargo, en clínica no siempre se dispone de estas técnicas de neuroimagen para medir el aprendizaje motor, por lo que esta revisión aporta datos interesantes sobre lo que sucede en las estructuras superiores del sistema nervioso durante la aplicación de distintas aproximaciones terapéuticas. Por este motivo, se han desarrollado otras herramientas para documentar de manera fiable el aprendizaje motor, como los test de control motor [3] o el instrumento de calificación de estrategias de aprendizaje motor para pacientes con parálisis cerebral. Esta última herramienta consigue, a través de una serie de observaciones y juicio clínico, que el terapeuta que está evaluando pueda convertir estas observaciones en mediciones objetivas [27].

En una revisión sistemática similar se realizó una diferenciación entre las tareas sensitivomotoras, que se centran en aprender dinámicas y cinemáticas de movimiento, y las variantes de la tarea de tiempo de respuesta en serie, que se centran en al aprendizaje secuencial, justificando la activación de diferentes patrones de actividad neuronal [8].

El análisis de resultados de esta revisión muestra que una observación de acciones previa a la realización de la tarea mejora los resultados en cuanto a su destreza y tiempo de realización [23], todo ello asociado a cambios en su comportamiento motor [22], por lo que la observación de acciones puede llegar a ser un elemento importante en el aprendizaje de una tarea motora o en su mejora. Se ha observado, gracias a otros estudios, que la observación de acciones mejora el rendimiento motor gracias al funcionamiento de las neuronas espejo y está condicionada por la complejidad de la tarea, y variables psicosociales pueden influir sobre aquél [28,29].

Durante la práctica de la tarea motora se observa en uno de los estudios incluidos en la revisión un engrosamiento cortical significativo en la región occipitotemporal, que se ha relacionado con la observación de acciones, la integración visuomotora y la imitación de una acción mientras se está realizando [26]. Por otro lado, se encontró una disminución significativa del volumen de la sustancia gris en ciertas zonas, como el temporal superior derecho o el lóbulo parietal superior izquierdo, y un aumento en el volumen occipital medio derecho, la circunvolución fusiforme, la ínsula derecha, el orbital superior izquierdo y la circunvolución frontal media derecha [23].

Se ha observado que, en el aprendizaje de habilidades musicales, la escucha previa de las secuencias que se van a interpretar posteriormente mejora su ejecución [25]. Cuando la tarea motora tiene implicaciones auditivas, como tocar un instrumento, se activaba la corteza auditiva-motora [22,25].

La repetición de la acción tiene una correlación directa con la mejora de su realización [21,25]. Cuanto más se práctica la tarea motora, más eficiente se es en su realización en cuanto a velocidad y reducción de los errores [19,25]. Un mayor tiempo de práctica está asociado a mayores cambios a nivel central y, por tanto, a un mayor aprendizaje motor [21].

En uno de los estudios de discriminación somatosensorial no encontraron diferencias entre grupos en términos de aprendizaje motor. Esto pudo darse porque, aunque uno de los grupos realizó discriminación sensorial, ambos realizaban la misma tarea motora y el componente de repetición pudo influir en el aprendizaje motor [24]. Sin embargo, no ocurre lo mismo en otro con una intervención similar, donde sí se encuentran diferencias entre los sujetos que realizan un aprendizaje perceptivo y los que no lo realizan. Estas diferencias se manifiestan en la destreza manual y en un menor tiempo durante la realización de la tarea, justificándose con la activación de distintas áreas de la corteza [18].

En el estudio de Sarasso et al sí se encontraron diferencias en la activación de la corteza cerebral en el grupo intervención, ya que hubo una disminución en las áreas sensitivas motoras ipsilaterales y un aumento de la circunvolución poscentral contralateral y el tálamo bilateralmente; también hubo un aumento en la activación de los ganglios basales y el cerebelo [24].

Dentro del aprendizaje de una tarea motora, es posible que el sueño pueda ser un factor determinante por su papel en la consolidación de la memoria de la secuencia motora [20]. En un ámbito clínico puede ser un factor de gran relevancia para el aprendizaje o la reconceptualización de una tarea motora. Se vio también que se activaban zonas cerebrales diferentes en los sujetos que tuvieron restricción de sueño comparado con los que no la tuvieron, y en estos últimos se activaron el hipocampo y la corteza prefrontal medial. Según una revisión de la bibliografía, el sistema nervioso central se activa en distintas áreas mientras el sujeto se encuentra despierto realizando una tarea motora; sin embargo, parece ser que el sueño es esencial para que se den cambios plásticos y se produzca la adquisición de nuevas habilidades [30].

Unas de las terapias que se están utilizando para mejorar el aprendizaje motor en pacientes con patología en el sistema nervioso central son la estimulación transcraneal de corriente continua [7], el entrenamiento cognitivo o el entrenamiento con tarea dual [31].

Para que el aprendizaje motor sea mayor en las intervenciones que se hagan, la tarea que realice el individuo tiene que ser significativa. Dicha tarea motora debe adaptarse a las necesidades y capacidades individuales de cada persona, teniendo en cuenta sus preferencias. Cuando un individuo es capaz de comprender el objetivo por el que está desempeñando la tarea motora, mejora su adhesión y es una base muy importante para el aprendizaje [32].

La combinación de algunas variables neurofisiológicas y la neuroimagen podrían ser biomarcadores de utilidad para la individualización de la rehabilitación, ayudando a mejorar la función motora de manera más eficiente y personalizada [33].

Atendiendo a la función del cerebelo como elemento participante en el procesamiento del dolor y el aprendizaje de movimiento, las alteraciones presentes en este sistema en pacientes con problemas musculoesqueléticos a nivel cervical pueden ser factores relacionados con los trastornos motores presentes en la práctica clínica [34].

Se desconoce si los cambios que se producen en la corteza tras las intervenciones que generan un aprendizaje son transitorios o permanentes [23]. Para ello se deberían hacer estudios longitudinales que permitiesen ver la evolución de estos cambios tras la intervención mediante técnicas de neuroimagen y no se centrasen sólo en visualizar la adquisición de habilidades, sino también en la consolidación de estas habilidades motoras a lo largo del tiempo.

Hay limitaciones que se deben tener en cuenta al interpretar los resultados de la presente revisión sistemática. Existe una muestra heterogénea de las intervenciones que recogen los estudios seleccionados para la revisión, así como de las medidas de resultado secundarias, lo que ha imposibilitado la realización de un metaanálisis. Los estudios seleccionados para la revisión carecen de enmascaramiento al sujeto, al terapeuta o al evaluador en la mayoría de los casos, aunque debe considerarse que en este caso era complicado aplicarlo. Algunos de los estudios incluidos no contaban con un grupo control al que realizar otra intervención o una intervención placebo.
 

Conclusiones


Esta revisión sistemática mostró que existe evidencia fuerte de que la repetición de una tarea motora está relacionada con el proceso de aprendizaje. Parece guardar relación con un engrosamiento de la corteza motora tras la intervención medido en las secuencias morfológicas en T1 y en la secuencia funcional BOLD de la resonancia magnética funcional. La activación de las áreas cerebrales varía en función de la intervención que se realice y el impacto cognitivo de la tarea propuesta en cada diseño de estudio. Basándose en los estudios incluidos, la observación de acciones es una intervención bastante útil para favorecer el aprendizaje motor, pues existe una calidad de la evidencia moderada.

La gran heterogeneidad de los diseños de estudios y las intervenciones, y la ausencia de grupos de control en algunos de ellos dificultan su agrupación a la hora de extraer conclusiones. Se necesita más investigación para trasladar toda esta información a un contexto clínico con pacientes.

 

Bibliografía
 


 1. Willlingham DB. The neural basis of motor-skill learning. Curr Dir Psychol Sci 1999; 8: 178-82.

 2. Shumway-Cook A, Woollacott MH. Motor control: theory and practical applications. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins; 2001.

 3. Shishov N, Melzer I, Bar-Haim S. Parameters and measures in assessment of motor learning in neurorehabilitation; a systematic review of the literature. Front Hum Neurosci 2017; 11: 82.

 4. Yang M, Yang Z, Yuan T, Feng W, Wang P. A systemic review of functional near-infrared spectroscopy for stroke: current application and future directions. Front Hum Neurosci 2019; 10: 58.

 5. Veldman MP, Maurits NM, Nijland MAM, Wolters NE, Mizelle JC, Hortobágyi T. Spectral and temporal electroencephalography measures reveal distinct neural networks for the acquisition, consolidation, and interlimb transfer of motor skills in healthy young adults. Clin. Neurophysiol 2018; 129: 419-30.

 6. Zheng M, Yang B, Xie Y. EEG classification across sessions and across subjects through transfer learning in motor imagery-based brain-machine interface system. Med Biol Eng Comput 2020; 58: 1515-28.

 7. Cole L, Dukelow SP, Giuffre A, Nettel-Aguirre A, Metzler MJ, Kirton A. Sensorimotor robotic measures of tDCS- and HD-TDCS-enhanced motor learning in children. Neural Plast 2018; 2018: 5317405.

 8. Hardwick RM, Rottschy C, Miall RC, Eickhoff SB. A quantitative meta-analysis and review of motor learning in the human brain. Neuroimage 2013; 67: 283-97.

 9. Kleim JA, Barbay S, Nudo RJ. Functional reorganization of the rat motor cortex following motor skill learning. J Neurophysiol 1998; 80, 3321-5.

 10. Plautz EJ, Milliken GW, Nudo RJ. Effects of repetitive motor training on movement representations in adult squirrel monkeys: role of use versus learning. Neurobiol Learn Mem 2000; 74: 27-55.

 11. Falvo MJ, Sirevaag EJ, Rohrbaugh JW, Earhart GM. Resistance training induces supraspinal adaptations: evidence from movement-related cortical potentials. Eur J Appl Physiol 2010; 109: 923-33.

 12. Kim S, Ogawa K, Lv J, Schweighofer N, Imamizu H. Neural substrates related to motor memory with multiple timescales in sensorimotor adaptation. PLoS Biol 2015; 13: e1002312.

 13. Moher D, Liberati A, Tetzlaff J, Altman DG; PRISMA Group. Preferred reporting items for systematic reviews and meta-analyses: The PRISMA statement. PLoS Medicine 2009; 6: e1000097.

 14. Moher D, Pham B, Jones A, Cook DJ, Jadad AR, Moher M, et al. Does quality of reports of randomised trials affect estimates of intervention efficacy reported in meta-analyses? Lancet 1998; 352: 609-13.

 15. Siddaway AP, Wood AM, Hedges LV. How to do a systematic review: a best practice guide for conducting and reporting narrative reviews, meta-analyses, and meta-syntheses. Annu Rev Psychol 2019; 70: 747-70.

 16. Sherrington C, Herbert RD, Maher CG, Moseley AM. PEDro. A database of randomized trials and systematic reviews in physiotherapy. Man Ther 2000; 5: 223-6.

 17. Tooth L, Bennett S, McCluskey A, Hoffmann T, McKenna K, Lovarini M. Appraising the quality of randomized controlled trials: Inter-rater reliability for the OTseeker evidence database. J Eval Clin Pract 2005; 11: 547-55.

 18. Yamada M, Kawachi T, Kawamitsu H, Yamada T, Konishi J, Fujii M, et al. Effect of perceptual learning on motor skills of hands: A functional magnetic resonance imaging study. Kobe J Med Sci 2010; 56: 29-37.

 19. Rose M, Haider H, Salari N, Büchel C. Functional dissociation of hippocampal mechanism during implicit learning based on the domain of associations. J Neurosci 2011; 31: 13739-45.

 20. Albouy G, Sterpenich V, Vandewalle G, Darsaud A, Gais S, Rauchs G, et al. Interaction between hippocampal and striatal systems predicts subsequent consolidation of motor sequence memory. PLoS One 2013; 8: e59490.

 21. Sampaio-Baptista C, Scholz J, Jenkinson M, Thomas AG, Filippini N, Smit G, et al. Gray matter volume is associated with rate of subsequent skill learning after a long term training intervention. Neuroimage 2014; 96: 158-66.

 22. Aridan N, Mukamel R. Activity in primary motor cortex during action observation covaries with subsequent behavioral changes in execution. Brain Behav 2016; 6: e00550.

 23. Rocca MA, Fumagalli S, Pagani E, Gatti R, Riccitelli GC, Preziosa P, et al. Action observation training modifies brain gray matter structure in healthy adult individuals. Brain Imaging Behav 2017; 11: 1343-52.

 24. Sarasso E, Agosta F, Temporiti F, Adamo P, Piccolo F, Copetti M, et al. Brain motor functional changes after somatosensory discrimination training. Brain Imaging Behav 2018; 12: 1011-21.

 25. Wollman I, Penhune V, Segado M, Carpentier T, Zatorre RJ. Neural network retuning and neural predictors of learning success associated with cello training. Proc Natl Acad Sci U S A 2018; 115: e6056-64.

 26. Rektorova I, Klobusiakova P, Balazova Z, Kropacova S, Sejnoha Minsterova A, Grmela R, et al. Brain structure changes in nondemented seniors after six-month dance-exercise intervention. Acta Neurol Scand 2020; 141: 90-7.

 27. Ryan JL, Levac DE, Wright F. V. Reliability of the Motor Learning Strategies Rating Instrument in physiotherapy intervention for children with cerebral palsy. Dev Med Child Neurol 2019; 61: 1061-6.

 28. Mizuguchi N, Kanosue K. Changes in brain activity during action observation and motor imagery: their relationship with motor learning. Prog Brain Res 2017; 234: 189-204.

 29. Cuenca-Martínez F, Suso-Martí L, León-Hernández JV, La Touche R. The role of movement representation techniques in the motor learning process: a neurophysiological hypothesis and a narrative review. Brain Sci 2020; 10: 27.

 30. Wenderoth N. Motor learning triggers neuroplastic processes while awake and during sleep. Exerc Sport Sci Rev 2018; 46: 152-9.

 31. Liu YC, Yang YR, Tsai YA, Wang RY. Cognitive and motor dual task gait training improve dual task gait performance after stroke - A randomized controlled pilot trial. Sci Rep 2017; 7: 4070.

 32. Stuge B. Evidence of stabilizing exercises for low back- and pelvic girdle pain – a critical review. Braz J Phys Ther 2019; 23: 181-6.

 33. Stinear CM. Prediction of motor recovery after stroke: advances in biomarkers. Lancet Neurol 2017; 16: 826-36.

 34. Baarbé JK, Yielder P, Haavik H, Holmes MWR, Murphy BA. Subclinical recurrent neck pain and its treatment impacts motor training-induced plasticity of the cerebellum and motor cortex. PLoS One 2018; 13: e0193413.

 

Motor learning while performing a motor task measured by magnetic resonance imaging: a systematic review

Introduction. Different variables, such as repetition and cognitive load, may explain the neurophysiological differences observed from one task to another in motor learning. This learning can be measured with functional magnetic resonance imaging.

Aim. The aim of this systematic review was to document motor learning by functional magnetic resonance imaging during the performance of different simple or complex motor tasks in healthy subjects.

Material and methods. The search for articles was carried out in the MEDLINE, PEDro, CINHAL and EBSCO databases in May 2020. The systematic review followed the PRISMA criteria.

Results. Nine studies were selected for a qualitative analysis. The quality of the studies ranged from 5 to 7 points on the PEDro scale. The qualitative analysis shows strong evidence that after repeating a motor task a motor learning process is generated. There is both strong and moderate evidence to show that action observation and sleep restriction are involved in motor learning. The results on sensory discrimination training were controversial.

Conclusions. The results show, with high quality evidence, that repetition of a motor task is associated with the learning process, which seems to be related to a thickening of the motor cortex after the intervention measured with functional magnetic resonance imaging. These results are not conclusive, owing to the limiting factors of this systematic review.

Key words. Action observation. Brain. Brain cortex. Functional magnetic resonance imaging. Motor learning. Motor task.

 

© 2021 Revista de Neurología

Si ya es un usuario registrado en Neurologia, introduzca sus datos de inicio de sesión.


Rellene los campos para registrarse en Neurologia.com y acceder a todos nuestros artículos de forma gratuita
Datos básicos
He leído y acepto la política de privacidad y el aviso legal
Seleccione la casilla si desea recibir el número quincenal de Revista de Neurología por correo electrónico. De forma quincenal se le mandará un correo con los títulos de los artículos publicados en Revista de Neurología.
Seleccione la casilla si desea recibir el boletín semanal de Revista de Neurología por correo electrónico. El boletín semanal es una selección de las noticias publicadas diariamente en Revista de Neurología.
Seleccione la casilla si desea recibir información general de neurologia.com (Entrevistas, nuevos cursos de formación, eventos, etc.)
Datos complementarios

Se os solicita los datos de redes para dar repercusión por estos medios a las publicaciones en las que usted participe.



Estimado usuario de Revista de Neurología,

Debido a la reciente fusión por absorción de VIGUERA EDITORES, S.L.U., la entidad gestora de las publicaciones de Viguera Editores, entre ellas, Revista de Neurología, por EVIDENZE HEALTH ESPAÑA, S.L.U., una de las sociedades también pertenecientes al Grupo Evidenze, y con la finalidad de que Usted pueda seguir disfrutando de los contenidos y distintos boletines a los que está suscrito en la página web de neurologia.com, es imprescindible que revise la nueva política de privacidad y nos confirme la autorización de la cesión de sus datos.

Lamentamos informarle que en caso de no disponer de su consentimiento, a partir del día 28 de octubre no podrá acceder a la web de neurologia.com

Para dar su consentimiento a seguir recibiendo la revista y los boletines de neurologia.com vía correo electrónico y confirmar la aceptación de la nueva política de privacidad, así como la cesión de sus datos a Evidenze Health España S.L.U., el resto de las entidades del Grupo Evidenze y sus partners y colaboradores comerciales, incluyendo la posibilidad de llevar a cabo transferencias internacionales a colaboradores extranjeros, pulse en el siguiente enlace:

ACEPTAR

Cancelar

Atentamente

El equipo de Revista de Neurología