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Mapeo neuroanatómico de atención inhibitoria y memoria de trabajo con resonancia magnética funcional en niños sanos

R. Rosales-Fernández, M. Paredes, A. Zuñiga, F. Durán, N. Sarce-Paredes, C. Vásquez, J. Conejero, F. Alarcón-Garrido [REV NEUROL 2024;78:147-155] PMID: 38482702 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7806.2023221

OPEN ACCESS

Volumen 78 | Número 06 | Nº de lecturas del artículo 3.865 | Nº de descargas del PDF 182 | Fecha de publicación del artículo 16/03/2024

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Introducción Sujetos y métodos Análisis de las imágenes de resonancia magnética funcional Resultados Discusión Conclusión Neuroanatomical mapping of inhibitory attention and working memory with functional magnetic resonance imaging in healthy children

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RESUMEN

Introducción El objetivo es lograr una plantilla de mapeo de activación cerebral promedio en niños sanos usando la resonancia magnética funcional (RMf), con paradigmas específicos para activar funciones de atención inhibitoria y de memoria de trabajo.

Sujetos y métodos Se realizó una evaluación nutricional y neuropsicológica a 87 niños diestros. Cumplieron los criterios de inclusión 30 (15 niños y 15 niñas) entre 9 y 11 años, a quienes se estudió con RMf con realización de dos pruebas de atención inhibitoria (Go/No Go), con letras e imágenes de alimentos, un test de memoria de trabajo (Test de Atención Continua-Pares Idénticos) y obtención de volúmenes anatómicos. Los datos posteriormente se procesaron con el programa FSL-v5 con un umbral de p < 0,05 (cluster-wise). Las áreas cerebrales activadas se localizaron utilizando una plantilla cerebral estándar del Montreal Neurological Institute y el atlas cortical estructural de Harvard-Oxford.

Resultados En las pruebas de atención inhibitoria hay activación en áreas frontales de predominio derecho, cíngulo, parietales y occipitales, con preponderancia en áreas occipitales en la prueba con alimentos. En la prueba Test de Atención Continua-Pares Idénticos se obtuvo activación de predominio en áreas occipitales, frontales y parietales.

Conclusiones Se obtienen plantillas de mapeo de actividad cerebral en niños sanos con test de atención inhibitoria, de alimentos y de memoria de trabajo. Las áreas de activación corresponden mayoritariamente a las descritas en la bibliografía. Esto nos permite tener patrones basales de activación cerebral para estudiar patologías relacionadas con la atención inhibitoria, la impulsividad y la memoria de trabajo.

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Palabras claveactivación cerebral Atención inhibitoria Mapeo neuroanatómico Memoria de trabajo Niños sanos Resonancia magnética funcional CategoriasNeuropediatría

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Introducción

Las funciones ejecutivas de atención y memoria de trabajo son relevantes en la neurocognición por su relación con el comportamiento reflexivo, la solución de problemas y el control de impulsos [1,2]. Para evaluarlas en niños con déficit atencional (TDA), mal control de impulsos o alteración de memoria de trabajo, resulta esencial construir primero mapeos neuroanatómicos en niños sanos para utilizarlos como base comparativa.

Como definición, la atención es un estado neurocognitivo de preparación que precede a la percepción y la acción, que resulta de una red de conexiones de predominio hemisférico derecho [1]. La patología más relevante relacionada es el TDA, caracterizado por déficit en atención, memoria de trabajo, impulsividad motora y conductual, dificultad para procesar pensamientos y regular emociones [3-8].

Los niños con TDA tienen peor calidad de vida, con menor bienestar psicológico, autonomía y aceptación social, lo que hace necesario su detección e intervención temprana [8,9]. El TDA es de alta incidencia en niños, en cifras variables por diferencias metodológicas, poblacionales y/o socioculturales [10]. En Chile se estima que el TDA afecta a un 10% de los niños de ambos sexos, y constituye la patología de salud mental infantil de mayor prevalencia [11].

En la bibliografía, estudios de atención con resonancia magnética funcional (RMf) utilizan test de atención inhibitoria, como el test de Stroop o el test Go/No Go. Las principales áreas activadas registradas son: corteza premotora –área de Brodmann (AB 6)–, corteza prefrontal anterior (AB 10), corteza prefrontal dorsolateral (AB 9 y 46), corteza frontal ventrolateral (AB 44, 45 y 47), corteza parietal inferior (AB 40), corteza occipital (AB 18 y 19) y cíngulo anterior dorsal (AB 32) [12-16].

El TDA se relaciona con una deficiencia en la respuesta inhibitoria que causa conductas impulsivas, que también están presentes en otras patologías, como adicciones, conductas maníacas y obesidad [17,18]. Entre estas patologías nos interesa la obesidad, que es prevalente en Chile, con una afectación del 18% de niños según la World Obesity Federation, considerando el criterio para niños mayores de 6 años la medición de un índice de masa corporal mayor al percentil 95 para la edad y el sexo [19].

Se ha evidenciado que la impulsividad contribuye en el mantenimiento y el desarrollo de obesidad en mujeres [20,21]. Otros estudios relacionan la impulsividad con el sobrepeso y la obesidad en niños [18,22,23]. La impulsividad se ha descrito como predictiva del éxito o fracaso del tratamiento de obesidad infantil [18]. Las áreas de respuesta inhibitoria incluyen los giros frontal superior, medio e inferior, la corteza prefrontal medial, la corteza dorsolateral prefrontal y la corteza ventrolateral prefrontal [24-27]. Pacientes con control de impulsos deficitario presentan menor activación de la red inhibitoria en el giro frontal superior medial, la corteza prefrontal ventral, la corteza prefrontal dorsolateral, la amígdala dorsal y el lóbulo parietal inferior derecho [28,29]. Un estudio en adolescentes a las que se les pide realizar una tarea de atención en la que deben inhibirse ante la presentación de fotos de alimentos no saludables muestra una relación inversa entre el índice de masa corporal y el funcionamiento de la red inhibitoria, lo que sugiere una hipofunción de las áreas de control inhibitorio, asociado a una hiperfunción de áreas involucradas en las vías de recompensa ante comida, las que están asociadas a obesidad [30].

Otra función ejecutiva que se debe mapear es la memoria de trabajo, definida como el almacenamiento de información que manipula datos, realiza tareas simultáneas y resuelve problemas, manejando varios niveles de información a la vez [2]. Hay relación entre la memoria de trabajo y la atención, y se demuestra que la atención puede orientar y modular el mantenimiento de la memoria de trabajo [31].

El mapeo de memoria de trabajo descrito en metaanálisis usando RMf en adolescentes y adultos jóvenes normales incluye activación de los giros frontales medios bilaterales (AB 6 y 10), la precuña (AB 7), el giro parietal inferior (AB 40), el giro frontal superior (AB 8), el giro poscentral (AB 3) y el giro cingulado (AB 31) [32]. En estudios de memoria de trabajo en niños con pruebas visuoespaciales numéricas que comparaban niños con dificultades en matemáticas frente a niños normales, estos últimos tenían mejor desempeño con las pruebas de memoria de trabajo numéricas [33].

Uno de los test para evaluar la memoria de trabajo con números es el Test de Atención Continua-Pares Idénticos (CPT-IP) [34], que se ha utilizado para evaluar déficits cognitivos que afectan a la memoria de trabajo y la atención en múltiples patologías: trastorno bipolar [34], discalculia [35], esquizofrenia, depresión [36] y TDA [37,38].

Estudios con RMf evaluaron la actividad neuronal con el CPT-IP utilizando estudios numéricos en adultos sanos [39,40]. No hemos encontrado en nuestra búsqueda estudios publicados que registren patrones de activación cerebral con este test utilizando RMf en niños sanos.

El objetivo del estudio es obtener representaciones anatómicas cerebrales de las funciones de la atención inhibitoria y la memoria de trabajo, a partir de las cuales se construirá una plantilla de mapeo neuroanatómico promedio estadísticamente significativa de una población de niños sanos. Estos mapas neuroanatómicos con RMf no están disponibles en la bibliografía revisada y su obtención puede ser útil como patrón basal en investigaciones futuras, para comparación con niños con TDA, alteración de memoria de trabajo o estudio de impulsividad.

Sujetos y métodos

De forma aleatoria y prospectiva se integró al estudio a niños de entre 9 años y 11 años con 11 meses y 29 días, quienes fueron evaluados por una neuróloga pediatra y neuropsicóloga infantil para verificar que cumplieran los criterios de inclusión.

Se chequeó que los niños participantes no tuvieran antecedentes de patología neurológica o psiquiátrica, ni de uso de psicofármacos. Se verificó su escolarización. Debían ser diestros, según el cuestionario de dominancia manual de Edimburgo (Oidfield, 1971; Bryden, 1977). Se constató su índice de masa corporal y se excluyó a los niños en rangos de obesidad y desnutrición [19].

Mediante valoración neuropsicológica se estimó el cociente intelectual, la memoria de trabajo, la atención sostenida, la velocidad de procesamiento, los síntomas de depresión y la ansiedad [41-44] (Tabla I).

Tabla I. Pruebas de valoración neuropsicológica.
Test de las matrices progresivas de Raven	Prueba utilizada para estimar el coeficiente intelectual	[41]
Sub-prueba de dígitos: test de inteligencia de Wechsler para niños	Utilizado como tamizaje de memoria de trabajo	Versión chilena, 2007 [42]
Prueba de claves: test de inteligencia de Wechsler para niños	Utilizado como tamizaje de atención concentrada y velocidad de procesamiento	Versión chilena, 2007 [42]
Cuestionario de detección de depresión infantil de Birlesson	Utilizado como prueba de tamizaje para síntomas depresivos	Ministerio de Salud de Chile, 2013 [43].
Autorreporte de ansiedad en niños y adolescentes: adaptación de De la Peña Larraguibel	Utilizado para evaluar la ansiedad en niños y adolescentes	Guía clínica de Psiquiatría de la Universidad de Chile, 2013 [44]

Los que cumplieron los criterios de inclusión fueron reclutados para la evaluación con RMf. Cada uno tuvo un entrenamiento de las características, modalidad de respuesta y duración de cada uno de los paradigmas que se iban a aplicar.

El estudio de RMf se realizó con una bobina de cerebro de 64 canales en un resonador Siemens Skyra 3.0 Tesla. Se obtuvo una secuencia volumétrica en T₁ gradiente de cada participante para su corregistro con las imágenes de RMf. Los parámetros de adquisición fueron: tiempo de repetición, 2.300 ms; tiempo de eco, 2,98 ms; tiempo de inversión, 900 ms; ángulo flip, 9°; tamaño del vóxel, 1 × 1 × 1 mm; y tiempo total, 5 minutos con 12 segundos.

Después de obtener imágenes anatómicas cerebrales, se realizaron los paradigmas que fueron diseñados especialmente para este estudio (Tabla II) y previamente programados para su presentación en el Neuroestimulador NordicAktiva (NordicNeurolab AS, 2016, versión 1.3.0) en sincronía con la RMf.

Tabla II. Descripción de los diferentes paradigmas utilizados en resonancia magnética funcional.
Paradigma	Test de atención inhibitoria con letras (Go/No Go)	Test de atención inhibitoria con alimentos (Go/No Go)	Test de Atención Continua-Pares Idénticos (CPT-IP)
Descripción	Se muestran las letras aleatorias, se debe presionar un botón al ver cualquier letra excepto ‘x’	Se muestran imágenes de alimentos, se debe presionar un botón al ver alimentos saludables y no hacerlo con alimentos no saludables	Se muestran números de cuatro dígitos, se debe responder si son iguales o diferentes
Ciclos	Tres ciclos de activación y cuatro ciclos de descanso	Tres ciclos de activación y cuatro ciclos de descanso	Cuatro bloques de activación y cinco bloques de descanso
Duración del ciclo	20 segundos	20 segundos	30 segundos
Contenido durante los ciclos de activación	Letras aleatorias con 25% de probabilidad de ‘x’ y 75% de otras letras	Imágenes de alimentos con 75% saludables y 25% no saludables	Números de cuatro dígitos con 50% de probabilidad de ser iguales
Contenido durante los ciclos de descanso	No se muestran las letras ‘x’	Imágenes de alimentos saludables	Número ‘1111’ inmóvil
Parámetros de adquisición	70 volúmenes; 25 cortes por volumen; TR: 2.000 ms; tiempo total: 2 minutos, 33 segundos	70 volúmenes; 25 cortes por volumen, TR: 2.000 ms; tiempo total: 2 minutos, 22 segundos	Tiempo total: 4 minutos, 30 segundos; 90 volúmenes, 25 cortes por volumen
Tiempo de Eco	30 ms	30 ms	30 ms
Tamaño de vóxel	2,6 x 2,6 x 5 mm	2,6 x 2,6 x 5 mm	2,6 x 2,6 x 5 mm
Porcentaje de fase de field of view	240	240	240
Grosor de corte	5 mm	5 mm	5 mm
Espacio entre cortes	1 m	1 m	1 m
Ángulo de inclinación del pulso de radiofrecuencia	90 grados	90 grados	90 grados
TR: tiempo de repetición.

Análisis de las imágenes de resonancia magnética funcional

Las imágenes obtenidas por el resonador durante los distintos paradigmas realizados se sometieron a un procesamiento posterior de los datos usando el programa FSL (Analysis Group, FMRIB, Oxford, UK v5.0). Cada prueba se procesó individualmente para determinar la activación específica de cada sujeto aplicando un contraste lineal entre los bloques de activación y descanso para cada uno de los tres test realizados. Se utilizó un filtro de 100 s para reducir artefactos de baja frecuencia en cada vóxel. También se aplicó un suavizado con kernel gaussiano (FWHM) de 5 mm de ancho que redujo el ruido sin eliminar la activación válida. Se consideraron resultados significativos las activaciones que poseían un umbral de significancia estadística p < 0,05 cluster-wise.

Para el análisis estadístico grupal, cada uno de los test aplicados a cada sujeto se registró en la plantilla cerebral estándar de coordenadas del Montreal Neurological Institute con vóxeles de 2 mm incluido en FSL, aplicando un registro lineal con 12 grados de libertad. Posteriormente, para obtener la activación promedio de todos los sujetos en cada uno de los test, se utilizó la herramienta de Mixed-Effects (FLAME) Analysis de FSL, la cual usa modelos bayesianos teniendo en cuenta la variabilidad entre los sujetos para que pueda considerarse representativo de la población.

Resultados

Se realizó una evaluación nutricional y neuropsicológica a 87 niños entre 9 y 11 años con 11 meses y 29 días. Los criterios de inclusión los cumplieron 30 participantes (15 eran niñas y 15 niños) con un promedio de edad de 10,9 años. Se obtuvo un mapeo neuroanatómico con los datos de las activaciones cerebrales de los 30 individuos con RMf.

Las áreas de activación con la CPT-IP se localizaron en ambos lóbulos occipitales en las AB correspondientes a los giros linguales (AB 17 y 18), giros fusiformes (AB 37) y cortezas visuales asociativas bilaterales (AB 18 y 19). En los lóbulos parietales hubo activación de ambos giros supramarginales (AB 40) del giro angular (AB 39) y de las áreas somatosensoriales de asociación (AB 5 y 7). En los lóbulos frontales hubo activación en ambos giros cingulados en su división anterior (AB 24 y 32), las cortezas motoras suplementarias (AB 6), los giros frontales medios (AB 6 y 8), los polos frontales (AB 10), las cortezas prefrontales dorsolaterales (AB 44, 45 y 47) y la corteza prefrontal dorsolateral derecha (AB 9). En esta prueba, el clúster con mayor número de vóxeles activados se observó en el giro lingual bilateralmente (AB 17 y 18). En los dos clústeres con mayor cantidad de vóxeles activados, si bien la representación era bilateral, se veía mayor preponderancia en el hemisferio derecho (Tabla III y Fig. 1).

Tabla III. Áreas de mayor actividad cerebral cortical obtenidas en el test de memoria de trabajo (Test de Atención Continua-Pares Idénticos). Resultado de las áreas contenidas según las coordenadas x, y y z en los clústeres de mayor tamaño por número de vóxeles (umbral 3,5).
Tamaño del clúster (vóxeles)	Coordenadas (mm)			Área de Brodmann (BA)	Región cortical activada
Tamaño del clúster (vóxeles)	x	y	z	Área de Brodmann (BA)	Región cortical activada
189.630	60	57	63	37	Giro occipital fusiforme derecho
	124	49	63	37	Giro occipital fusiforme izquierdo
	78	49	63	17 y 18	Giro lingual derecho
	103	47	63	17 y 18	Giro lingual izquierdo
	118	30	74	18 y 19	Corteza visual asociativa izquierda
	63	29	74	18 y 19	Corteza visual asociativa derecha
	49	80	121	40	Giro supramarginal derecho
	116	80	121	40	Giro supramarginal izquierdo
	126	80	121	5 y 7	Área somatosensorial de asociación izquierda
	56	80	121	5 y 7	Área somatosensorial de asociación derecha
	120	68	110	39	Giro angular izquierdo
	55	70	111	39	Giro angular derecho
24.015	127	126	117	6 y 8	Giro frontal medio izquierdo
	55	126	117	6 y 8	Giro frontal medio derecho
	55	164	96	10	Polo frontal derecho
	122	168	94	10	Polo frontal izquierdo
	45	136	85	44, 45 y 47	Corteza prefrontal ventrolateral derecha
	133	134	85	44, 45 y 47	Corteza prefrontal ventrolateral izquierda
	48	160	101	9	Corteza dorsolateral prefrontal derecha
17.608	83	139	111	24 y 32	Cíngulo anterior derecho
17.608	96	139	111	24 y 32	Cíngulo anterior izquierdo
3.507	61	124	116	6	Corteza motora suplementaria derecha
3.507	124	124	118	6	Corteza motora suplementaria izquierda

Figura 1. Mapeo de las áreas de mayor actividad cerebral cortical obtenidas en el test de memoria de trabajo (Test de Atención Continua-Pares Idénticos) (umbral 3,5).

Las áreas de activación mapeadas con el test de atención inhibitoria (Go/No Go) con letras se localizaron en los lóbulos frontales, los polos frontales de predominio a derecha (AB 10), los giros cingulados en su división anterior (AB 34 y 32), el giro frontal medio derecho (AB 6 y 8), el giro frontal superior derecho (AB 6 y 8), la corteza prefrontal dorsolateral derecha (AB 9) y el giro precentral derecho (AB 33). En los lóbulos parietales se evidenció activación de los giros supramarginales de predominio derecho (AB 4), el giro angular derecho (AB 39) y el giro poscentral izquierdo (AB 3). También hubo activación en los lóbulos occipitales, mayor a derecha, los giros linguales (AB 17 y 18), las cortezas intracalcarinas (AB 17) y los giros occipitales fusiformes (AB 37) (Tabla IV y Fig. 2).

Tabla IV. Áreas de mayor actividad cerebral cortical obtenidas en el test de atención inhibitoria (Go/No Go) con imágenes de letras. Resultado de las áreas corticales contenidas según las coordenadas x, y y z en los clústeres de mayor tamaño por número de vóxeles (umbral 3).
Tamaño del clúster (vóxeles)	Coordenadas (mm)			Área de Brodmann (AB)	Región cortical activada
Tamaño del clúster (vóxeles)	x	y	z	Área de Brodmann (AB)	Región cortical activada
107.515	58	144	65	13 y 14	Corteza insular anterior derecha
	58	146	57	12	Corteza frontal orbital derecha
	62	170	90	10	Polo frontal derecho
	85	154	96	24 y 32	Cíngulo anterior derecho
	99	154	90	24 y 32	Cíngulo anterior izquierdo
	57	126	130	6 y 8	Giro frontal medio derecho
	73	126	136	6 y 8	Giro frontal superior derecho
	58	125	128	4	Giro precentral derecho
	56	168	106	9	Corteza prefrontal dorsolateral derecha
48.460	44	85	125	40	Giro supramarginal derecho
48.460	44	80	120	39	Giro angular derecho
36.474	81	41	67	17 y 18	Giro lingual derecho
	96	41	67	17 y 18	Giro lingual izquierdo
	87	51	79	17	Corteza intracalcarina derecha
	99	51	79	17	Corteza intracalcarina izquierda
	112	48	58	37	Giro occipital fusiforme izquierdo
	69	42	65	37	Giro occipital fusiforme derecho
12.860	137	93	119	3	Giro poscentral izquierdo
12.860	137	91	111	40	Giro supramarginal izquierdo
6.792	119	149	74	13 y 14	Corteza insular izquierda
6.792	119	173	86	10	Polo frontal izquierdo

Figura 2. Mapeo de las áreas de mayor actividad cerebral cortical obtenidas en el test de atención inhibitoria (Go/No Go) con imágenes de letras (umbral 3).

Las áreas de activación mapeadas con el test de atención inhibitoria (Go/No Go) mediante imágenes de alimentos se localizaron predominantemente en los lóbulos occipitales, de predominio a izquierda, en ambos giros linguales (AB 17 y 18), los polos occipitales (AB 18), los giros occipitales fusiformes (AB 37) y las cortezas visuales asociativas (AB 19). Hubo activación de los lóbulos frontales, de predominio derecho, en los giros cingulados (AB 23, 24, 31 y 32), las cortezas motoras suplementarias (AB 6), el giro frontal superior (AB 46), el giro frontal inferior (AB 44 y 45), los polos frontales (AB 10), los giros frontales inferiores (AB 13 y 14), las cortezas prefrontales dorsolaterales (AB 9 y 46), los giros frontales medios (AB 6 y 8) y las cortezas prefrontales ventrolaterales (AB 44, 45 y 47). En los lóbulos parietales hubo activación de predominio derecho en los giros supramarginales (AB 40), las cortezas operculares bilaterales (AB 43) y el giro angular derecho (AB 39) (Tabla V y Fig. 3).

Tabla V. Áreas de mayor actividad cerebral cortical obtenidas en el test de atención inhibitoria (Go/No Go) con imágenes de alimentos. Resultado de las áreas contenidas según las coordenadas x, y y z en los clústeres de mayor tamaño por número de vóxeles (umbral 3).
Tamaño del clúster (vóxeles)	Coordenadas (mm)			Área de Brodmann (AB)	Región cortical activada
Tamaño del clúster (vóxeles)	x	y	z	Área de Brodmann (AB)	Región cortical activada
197.792	96	47	62	17 y 18	Giro lingual izquierdo
	87	47	62	17 y 18	Giro lingual derecho
	108	33	62	18	Polo occipital izquierdo
	63	33	62	18	Polo occipital derecho
	63	72	55	37	Giro occipital fusiforme derecho
	115	72	55	37	Giro occipital fusiforme izquierdo
	115	36	84	19	Corteza visual asociativa izquierda
	61	36	84	19	Corteza visual asociativa derecha
	38	86	106	40	Giro supramarginal derecho
	33	82	94	39	Giro angular derecho
	33	90	98	43	Corteza opercular derecha
104.364	86	148	97	24 y 32	Cíngulo anterior derecho
	94	151	97	24 y 32	Cíngulo anterior izquierdo
	81	135	123	6	Corteza motora suplementaria derecha
	94	135	122	6	Corteza motora suplementaria izquierda
	60	167	96	10	Polo frontal derecho
	122	167	96	10	Polo frontal izquierdo
	127	144	64	13 y 14	Giro frontal inferior izquierdo (insular)
	52	144	64	13 y 14	Giro frontal inferior derecho (insular)
	92	162	101	9 y 46	Corteza dorsolateral prefrontal izquierda
	82	161	101	9 y 46	Corteza dorsolateral prefrontal derecha
	124	159	94	6 y 8	Giro frontal medio izquierdo
	58	159	102	6 y 8	Giro frontal medio derecho
	53	146	56	44, 45 y 47	Corteza prefrontal ventrolateral derecha (corteza orbital frontal)
	137	145	56	44, 45 y 47	Corteza prefrontal ventrolateral izquierda
2.747	145	87	102	40	Giro supramarginal izquierdo
2.747	145	87	96	43	Opérculo parietal izquierdo
2.245	92	107	104	23 y 31	Cíngulo posterior izquierdo
2.245	88	110	104	23 y 31	Cíngulo posterior derecho

Figura 3. Mapeo de las áreas de mayor actividad cerebral corticales obtenidas en el test de atención inhibitoria (Go/No Go) con imágenes de alimentos (umbral 3).

Discusión

El mapeo de atención inhibitoria, tanto utilizando estímulo con letras (inhibición ante ‘X’) como mediante imágenes de alimentos, reclutó áreas frontales con funciones ejecutivas y de control de impulsos, con predominio del hemisferio derecho. Ambas pruebas muestran activación del giro cingulado anterior (AB 24 y 32), el giro frontal inferior (AB 47), la corteza prefrontal dorsolateral (AB 9 y 46), la corteza motora suplementaria (AB 6) y la corteza prefrontal ventrolateral (AB 44, 45 y 47), con mayor activación en la corteza prefrontal dorsolateral (atención inhibitoria, planificación y memoria de trabajo) y el giro cingulado anterior (focaliza estímulos relevantes, detecta errores y reajusta respuestas).

Se activaron regiones parietales reclutadas en la atención y la memoria de trabajo, como el giro supramarginal (AB 40) y el giro angular (AB 39). La activación en las áreas occipitales fue más relevante en el test con imágenes de alimentos, lo que probablemente estaría relacionado con la utilización de imágenes en color frente a letras en blanco y negro.

En el estudio que compara adultos sanos y con TDA con una RMf con el test de atención inhibitoria Go/No-Go con letras (inhibición con ‘X’) hubo coincidencia con los adultos al reclutar el giro cingulado, el giro precentral, el giro frontal inferior, el giro frontal medio y el giro frontal medial [12]. Los adultos no presentaron activaciones parietales ni occipitales, que sí vimos en nuestra muestra. Esto podría corresponder a una diferencia ante un test similar entre población adulta e infantil sana, aunque son necesarios más estudios que confirmen esta hipótesis.

En el estudio de atención con RMf en adolescentes femeninas con tarea de inhibición ante imágenes de alimentos no saludables hubo una menor activación de mecanismos inhibidores frontales en las adolescentes de peso elevado frente a las de peso normal, asociado con una mayor activación de las áreas de recompensa ante la comida, como la región insular y el opérculo temporal en adolescentes de peso alto [30]. Nuestro estudio en niños sanos con índice de masa corporal que descartaba obesidad, en una prueba similar de atención con imágenes de alimentos, no evidenció activación de las áreas de recompensa ante los alimentos.

En el test de memoria de trabajo (CPT-IP) se reclutaron áreas frontales (AB 6, 9, 24, 32, 44, 45 y 46), parietales (AB 39, 40 y 43) y occipitales (AB 17, 18, 19 y 37), que coinciden con las descritas en la bibliografía con la misma prueba [36,40]. En el estudio de memoria de trabajo con RMf utilizando el mismo test (CPT-IP) con voluntarios adultos [40], las áreas con mayor número de vóxeles activados fueron frontales: el cíngulo anterior (AB 32), la corteza prefrontal dorsolateral (AB 9 y 46), la corteza motora suplementaria (AB 6) y el área de Broca (AB 44). Las activaciones parietales (AB 40) y occipitales (AB 17, 18 y 19), si bien se observaron, no eran parte del clúster dominante. En nuestro estudio, los clústeres con mayor activación correspondieron a áreas occipitales que incluían el giro lingual (AB 17 y 18), el giro fusiforme occipital (AB 37) y la corteza asociativa visual (AB 19). Estas áreas están relacionadas con el reconocimiento de objetos, caras y números. Esta última facultad de reconocer una cifra numérica como imagen en sí misma parece ser la estrategia predominante usada por los niños, frente a los adultos, en quienes los clústeres con mayor número de vóxeles para una similar tarea eran frontales y no en áreas de reconicimiento visual.

En nuestra muestra de niños, tanto en los test de atención inhibitoria (Go/No Go) como en la utilización de test de memoria de trabajo (CPT-IP), esperábamos encontrar resultados similares a poblaciones jóvenes/adultas normales descritos en la bibliografía; sin embargo, era necesaria la búsqueda de un mapeo fidedigno en niños normales, ya que madurativamente están en un nivel de desarrollo diferente. Este tipo de diferencias madurativas en el mapeo de las áreas cerebrales se ha descrito entre jóvenes y adultos con el test de memoria de trabajo [32].

Nuestro estudio presenta limitaciones, entre ellas, la realización de tres test diferentes en una sesión de RMf, que impidió que las tareas incluyeran mayor tiempo de adquisición, lo que hubiera robustecido los datos; pero se priorizó evitar cansancio o ansiedad que afectara al desempeño de los niños. Nuestra población está formalmente escolarizada, lo que puede constituir dificultades comparativas con niños en otras condiciones socioculturales.

Conclusión

Se obtuvieron plantillas de mapeo de activación cerebral promedio en niños sanos en RMf en dos tests de atención inhibitoria utilizando letras y alimentos y un test de memoria de trabajo. Las áreas corresponden mayoritariamente a las descritas en la bibliografía. Los mapeos de activación podrían utilizarse como base comparativa para niños con patologías en atención inhibitoria y memoria de trabajo, incluyendo el TDA, o el estudio de la impulsividad en la obesidad.

Bibliografía

↵ 1. Barkley R. Behavioral inhibition, sustained attention, and executive functions: constructing a unifying theory od ADHD. Psychol Bull 1997; 121: 65-94.

↵ 2. Baddeley A. Working memory: theories, models, and controversies. Annu Rev Psychol 2012; 63: 1-29.

↵ 3. Sánchez-Pérez N, González-Salinas C. Ajuste escolar del alumnado con TDAH: factores de riesgo cognitivos, emocionales y temperamentales. Electronic Journal of Research in Educational Psychology 2013; 11: 527-50.

↵ 4. Schoemaker K, Bunte T, Wiebe S, Espy K, Dekovic M, Matthys W. Executive function deficits in preschool children with ADHD and DBD. J Child Psychol Psychiatry 2012; 53: 111-9.

↵ 5. Galindo G, De la Peña F, De la Rosa N, Robles E, Salvador J, Cortés JF. Análisis neuropsicológico de las características cognoscitivas de un grupo de adolescentes con trastorno por déficit de atención. Salud Mental 2001; 24: 50-7.

↵ 6. Barkley RA, Fischer M. The unique contribution of emotional impulsiveness to impairment in major life activities in hyperactive children as adults. J Am Acad Child Adolescense, Psychiatry 2010; 49: 503-13.

↵ 7. Pelaz-Antolín A, Pérez-Tejeda A, Herráez-Martín de Valmaseda C, Granada-Jiménez O, Ruiz-Sanz F. Estudio sobre el temperamento y el carácter en población infantil diagnosticada de TDAH. Revista de Psiquiatría Infanto-Juvenil 2014; 31: 62-9.

↵ 8. Alberdi-Páramo I, Pelaz-Antolín A. Emocionalidad y temperamento en el transtorno por déficit de atención con o sin hiperactividad. Rev Neurol 2019; 69: 337-41.

↵ 9. Lopez-Villalobos J, Garrido-Redondo A, Sacristán-Martín A, Martínez-Rivera M, López-Sánchez M, Andrés-Dellano J, et al. Percepción de niños y adolescentes sobre la clidad de vida en casos de transtorno por déficit de atención/hiperactividad con y sin tratamiento farmacológico y en controles. Rev Neurol 2018; 67: 195-202.

↵ 10. Narbona J. Alta prevalencia del TDAH: ¿niños trastornados, o sociedad maltrecha? Rev Neurol 2001; 32: 229-31.

↵ 11. De la Barra F, Vicente B, Saldivia S, Melipillan M. Epidemiology of ADHD in Chilean children and adolescents. ADHD Atten Def Hyp Disord 2013; 5: 1-8.

↵ 12. Dillo W, Göke A, Prox-Vagedes V, Szycik GR, Donnerstag F, Emrich H, et al. Neuronal correlates of adults with evidence for compensation strategies – a functional MRI study with a Go/No-Go paradigm. GerMedSci 2010; 8: 1-8.

↵ 13. Rosales R, Paredes M, Letelier I, Husar S. Utilización de resonancia magnética funcional 3T para evaluar los efectos del metilfenidato sobre la función de atención en pacientes con déficit atencional. Revista Chilena de Radiología 2011; 17: 70-6.

↵ 14. Schulz KP, Fan J, Tang CY, Newcorn JH, Buchsbaum MS, Cheung AM et al. Response inhibition in adolescents diagnosed with attention deficit hyperactivity disorder during childhood: an event-related fMRI study. Am J Psychiatry 2004; 161: 1650-7.

↵ 15. Dobrynina L, Gadzhieva Z, Morozova S, Kremneva E, Krotenkova M, Kashina E, et al. Executive functions: fMRI of healthy volunteers during Stroop test and the serial count test. Zh Nevrol Psikhiatr Im S S Korsakova 2018; 118: 64-71.

↵ 16. Fan L, Shang C, Tseng W, Gau S, Chou T. Visual processing as a potencial endophenotype in youths with attention-deficit/hyperactivity disorder: a sibling study design using the counting Stroop functional MRI. Hum Brain Mapp 2018; 39: 3827-35.

↵ 17. Bar A, Robbins T. Inhibition and impulsivity: behavioral and neural basis of response control. Prog Neurobiol 2013; 108: 44-79.

↵ 18. Nederkoorn C, Jansen E, Mulkens S, Jansen A. Impulsivity predicts treatment outcome in obese children. Behav Res Ther 2006; 45: 1071-5.

↵ 19. Moreno GM. Definición y clasificación de la obesidad. Revista Médica Clínica Las Condes 2012; 23: 124-8.

↵ 20. Guerrieri R, Nederkoorn C, Stankiewicz K, Alberts H, Geschwind N, Martijn C, et al. The influence of trait and induced state impulsivity on food intake in normal-weight healthy women. Appetite 2007; 49: 66-73.

↵ 21. Nederkoorn C, Smulders F, Havermans R, Roefs A, Jansen A. Impulsivity in obese women. Appetite 2006; 47: 253-6.

↵ 22. Braet C, Claus L, Verbeken S, van Vlierberghe L. Impulsivity in overweight children. Eur Child Adolesc Psychiatry 2007; 16: 473-83.

↵ 23. Nederkoorn C, Braet C, Van Eijs Y, Tanghe A, Jansen A. Why obese children cannot resist food: the role of impulsivity. Eat Behav 2006; 7: 315-22.

↵ 24. Aron AR, Poldrack RA. The cognitive neuroscience of response inhibition: relevance for genetic research in attention-deficit/hyperactivity disorder. Biol Psychiatry 2005; 57: 128-92.

↵ 25. Buchsbaum BR, Greer S, Chang WL, Berman KF. Meta-analysis of neuroimaging studies of the Wisconsin Card-Sorting Task and Component processes. Human Brain Mapping 2005; 25: 35-45.

↵ 26. Simmonds DJ, Pekar JJ, Mostofsky SH. Meta-analysis of go/no-go tasks demonstrating that fMRI activation associated with response inhibition is task-dependent. Neuropsychologia 2008; 46: 224-32.

↵ 27. Horn NR, Dolan M, Elliott R, Deakin JF, Woodruff PW. Response inhibition and impulsivity: an fMRI study. Neuropsychologia 2003; 41: 1959-66.

↵ 28. Asahi S, Okamoto Y, Okada G, Yamawaki S, Yokota N. Negative correlation between right prefrontal activity during response inhibition and impulsiveness: a fMRI study. Eur Arch Psychiatry Clin Neurosci 2004; 254: 245-51.

↵ 29. Brown SM, Manuck SB, Flory JD, Hariri AR. Neural basis of individual differences in impulsivity: contributions of corticolimbic circuits for behavioral arousal and control. Emotion 2006; 6: 239-45.

↵ 30. Batterink L, Yokum S, Stice E. Body mass correlates inversely with inhibitory control in response to food among adolescent girls: an fMRI study. Neuroimage 2010; 52: 1696-17.

↵ 31. Lepsien J, Thornton I, Nobre AC. Modulation of working memory maintenance by directed attention. Neuropsychologia 2011; 49: 1569-77.

↵ 32. Andre J, Picchioni M, Zhang R, Toulopoulou T. Working memory as a function of increasing age in A systematic review and meta-analyses. Neuroimage Clin 2015; 12: 940-8.

↵ 33. Mammarella C, Caviola S, Giofré D, Szücs D. The underlying structure of visuospatial working memory in children with mathematical learning disability. Br J Dev Psychol 2018; 36: 220-35.

↵ 34. Strakowski SM, Adler CM, Holland SK, Mills N, Del Bello MP. A preliminary FMRI study of sustained attention in euthymic, unmedicated bipolar disorder. Neuropsychopharmacology 2004; 29: 1734-40.

↵ 35. Lindsay RL, Tomazic T, Levine MD, Accardo PJ. Attentional function as measured by a Continuous Performance Task in children with dyscalculia. J Dev Behav Pediatr 2001; 42: 104956.

↵ 36. Cornblatt BA, Lezenweger MF, Erlenmeyer-Kimling L. The Continuous Performance Test, Identical Pairs Version: II. Contrasting attentional profiles in schizophrenic and depressed patients. Psychiatry Res 1989; 29: 65-85.

↵ 37. MirandaCasas A, MeliáDe Alba A, MarcoTaverner R, Roselló B, Mulas F. Dificultades en el aprendizaje de matemáticas en niños con trastorno por déficit de atención e hiperactividad. Rev Neurol 2006; 42 (Supl 2): S16370.

↵ 38. Fernández-Jaén A, Martín Fernández-Mayoralas D, Calleja-Pérez B, Moreno-Acero N, Muñoz-Jareño N. Efectos del metilfenidato en los procesos cognitivoatencionales. Uso de los test de ejecución continuada. Rev Neurol 2008; 46 (Supl 1): S479.

↵ 39. Keilp JG, Herrera J, Stritzke P, Cornblatt BA. The Continuous Performance Test, Identical Pairs version (CPTIP): III. Brain functioning during performance of numbers and shapes subtasks. Psychiatry Res 1997; 74: 3545.

↵ 40. Bartés-Serrallonga M, Adan A, Solé-Casals J, Caldú X, Falcón C, Pérez-Pámies M, et al. Bases cerebrales de la atención sostenida y la memoria de trabajo: un estudio de resonancia magnética funcional basado en el Continuous Performance Test. Rev Neurol 2014; 58: 289-95.

↵ 41. Raven JC, Court JH, y Raven J. Manual Raven de matrices progresivas 2 ed. Madrid: TEA Ediciones; 1996.

↵ 42. Ramírez V, Rosas R. Estandarización del WISC-III en Chile: descripción del test, estructura factorial y consistencia interna de las escalas. PSYKHE 2007; 16: 91-109.

↵ 43. Birlesson P, Hudson I. Clinical evaluation of a self-rating scale for depressive disorder in childhood. J Child Psychol Psychaitry 1987; 28: 43-60.

↵ 44. Larraguibel M, Schiattino I, Aldunate C, Toledo G, Pi M. Autorreporte de ansiedad de niños y adolescentes: descripción de su capacidad discriminativa en población infantojuvenil chilena consultante. Psiquiatría y Salud Mental 2015; 32: 89-95.

Neuroanatomical mapping of inhibitory attention and working memory with functional magnetic resonance imaging in healthy children

Introduction. The objective is to produce an average brain activation mapping template in healthy children using functional magnetic resonance imaging (fMRI), with specific paradigms for activating inhibitory attention and working memory functions.

Subjects and methods. A nutritional and neuropsychological evaluation was performed on 87 right-handed children. The inclusion criteria were met by 30 children (15 boys and 15 girls) between 9 and 11 years old, who were studied with fMRI in two inhibitory attention tests (Go/No Go), with food cues, a working memory test (Continuous Performance Test Identical Pairs) and measurement of anatomical volumes. These data were subsequently processed with the FSL-v5 program, with a threshold of p < 0.05 (cluster-wise). The brain areas activated were located using a standard Montreal Neurological Institute brain template and the Harvard-Oxford structural cortical atlas.

Results. The inhibitory attention tests showed activation frontal areas predominantly on the right, and the cingulate, parietal and occipital areas, with preponderance in occipital areas in the food cues test. In the Continuous Performance Test-Identical Pairs test, activation was obtained predominantly in the occipital, frontal and parietal areas.

Conclusions. Brain activity mapping templates are obtained in healthy children with tests for inhibitory attention, food cues and working memory. The activation areas are mostly those reported in the literature. This provides baseline brain activation patterns for studying pathologies related to inhibitory attention, impulsivity and working memory.

Key words. Brain activation. Functional magnetic resonance imaging. Healthy children. Inhibitory attention. Neuroanatomical mapping. Working memory.

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