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Vowel articulation and intelligibility of speech in Spanish speakers with Parkinson’s disease treated with deep brain stimulation of the subthalamic nucleus

N. Castillo-Triana, M. Camargo-Mendoza [REV NEUROL 2024;79:121-127] PMID: 39207126 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7905.2024108

OPEN ACCESS

Volumen 79 | Number 05 | Nº of views of the article 1.441 | Nº of PDF downloads 56 | Article publication date 01/09/2024

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Introducción Pacientes y métodos Resultados Discusión Conclusiones Vowel articulation and intelligibility of speech in Spanish speakers with Parkinson’s disease treated with deep brain stimulation of the subthalamic nucleus

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ABSTRACT

INTRODUCTION Parkinson’s disease (PD) can affect the intelligibility of speech. Although studies of vowel production are useful for measuring this impairment, they do not exist in Spanish speakers with the disease who have been treated with subthalamic nucleus deep brain stimulation (STN-DBS). STN-DBS is an effective treatment for the classic signs of PD, but with varied effects on speech.

PATIENTS AND METHODS Data from two individuals with PD treated with STN-DBS were studied: one (P1) had impairment and the other (P2) had stable speech intelligibility after STN-DBS implantation. The triangular vowel space area (tVSA) and the vowel articulation index (VAI) were measured and compared before the implantation surgery, and at three, six and nine months after surgery. These measurements were compared with measurements of speech intelligibility (percentage of words correctly identified and degree of intelligibility).

RESULTS Both participants presented variations in measurements of vowel articulation after surgery. In P1, the reduction in the tVSA, but not the post-surgical change in the VAI, was consistent with reduced speech intelligibility. However, in P2, both measurements (tVSA and VAI) reflected stable speech intelligibility after surgery.

CONCLUSIONS Reduced speech intelligibility in Spanish speakers with PD after STN-DBS implantation may be reflected in a reduced tVSA. KeywordsDeep brain stimulation Dysarthria Parkinson’s disease Speech Speech and language pathology Subthalamic nucleus CategoriesNeurodegeneración Trastornos del movimiento

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Introducción

Una de las consecuencias de la enfermedad de Parkinson (EP) sobre el habla es la reducción de la inteligibilidad, es decir, cuánto de lo que dice una persona es entendido por otra [1]. Tal afectación está relacionada con la bradicinesia y la rigidez provocadas por la enfermedad sobre estructuras orofaciales como la lengua, los labios y la mandíbula [2,3], que ocasiona así pérdida en la precisión de la articulación de los sonidos del habla [2,4].

Estas alteraciones se han medido a través de métodos basados en el análisis de los formantes de las vocales (/a/, /e/, /i/, /o/, /u/), pues estos se relacionan con la posición de la lengua y los labios durante su producción. En las vocales, la frecuencia del primer formante (F1) es inversamente proporcional al grado de elevación de la lengua, mientras que la del segundo formante (F2) es directamente proporcional al grado de su desplazamiento anterior dentro de la cavidad oral e inversamente proporcional al grado de redondeamiento de los labios [5].

Estos tres rasgos clasifican a las vocales del español en: bajas (/a/), medias (/e/, /o/) y altas (/i/, /u/), según la posición vertical de la lengua; anteriores (/e/, /i/), centrales (/a/) y posteriores (/o/, /u/), según la posición horizontal de la lengua, y abiertas (/a/, /e/, /i/) y cerradas (/o/, /u/), según cuán redondeados estén los labios al producirlas [6].

En personas con EP se han estudiado dos medidas de la articulación de las vocales basadas en los valores de F1 y F2. Estas medidas son el área de espacio vocálico (VSA) y el índice de articulación de las vocales (VAI). Se considera que este último, el VAI, es más sensible que las medidas del VSA para los cambios articulatorios en la disartria leve y moderada en personas con EP [7]. Una forma de estimar el VSA se basa en el F1 y el F2 de /a/, /i/ y /u/ y se denomina VSA triangular o tVSA, que se calcula mediante la siguiente fórmula [7]:

tVSA = 0,5 × ([F2/u/ + F2/i/] × [F1/u/ – F1/i/] × [F2/a/ + F2/u/] × [F1/a/ – F1/u/] × [F2/a/ + F2/i/] × [F1/a/ – F1/i/])

Por su parte, el VAI se obtiene según la fórmula [7]:

Mediante el estudio del VSA y del VAI se ha intentado comprender mejor cuál es el sustrato de la reducción de la inteligibilidad del habla en personas con EP, pues ambos están reducidos en estas personas si se comparan con hablantes sanos de lenguas como el alemán [7,8], el coreano [9], el japonés [10] y el español [11,12]. Asimismo, la estimulación cerebral profunda del núcleo subtalámico (STN-DBS), que es una opción de tratamiento no farmacológica para ciertas personas con EP, puede ampliar el VSA si se compara con el de personas tratadas únicamente con fármacos [12] o incluso mejorarlo en las propias personas tratadas con la STN-DBS, pues el VSA aumenta cuando la estimulación está encendida en vez de apagada [13,14].

Tanto el VSA como el VAI se han correlacionado con medidas estimativas de la inteligibilidad del habla de las personas con EP, como el porcentaje de palabras correctamente identificadas por el oyente o calificaciones de cuán fácil o difícil fue entender lo escuchado [15-17]; sin embargo, otros estudios no han encontrado tal relación en personas tratadas con STN-DBS y atribuyen el deterioro de la inteligibilidad a la afectación de otros subsistemas del habla distintos al articulatorio, como el fonatorio; esto último es un efecto secundario de la estimulación [13].

Recientemente, en un estudio longitudinal de un año sobre los cambios en el habla de personas hispanohablantes con EP tratados con STN-DBS, se encontró que, después de esta intervención, la inteligibilidad se deterioró únicamente en uno de los participantes, mientras que en los restantes permaneció estable [18]. Con el objetivo de establecer si una diferencia en la articulación de las vocales puede explicar estos dos perfiles de inteligibilidad del habla después del inicio de la STN-DBS, el presente estudio buscó comparar medidas de tVSA y VAI de ese participante que tuvo deterioro de la inteligibilidad del habla con las de otro participante, proveniente también del estudio mencionado, pero que no tuvo tal deterioro.

De esta manera, se pretende establecer si, tal como se ha descrito en otras lenguas distintas al español, las medidas de articulación de las vocales tienen alguna variación después de la STN-DBS y si éstas varían de una forma semejante a las medidas de inteligibilidad del habla, lo que se considera importante, dado que los datos publicados del habla de personas hispanohablantes con EP tratados con STN-DBS siguen siendo escasos.

Pacientes y métodos

Los datos analizados fueron aportados por una submuestra de un estudio más grande sobre el habla de hispanohablantes con EP tratados con STN-DBS [18]. Dicho estudio fue aprobado por un comité de ética institucional y todos los participantes aceptaron su inclusión a través de la firma de un consentimiento informado. En el estudio principal, a los participantes se les realizó un seguimiento del habla antes de la cirugía de implantación y cada tres meses durante un año después de esta (tres, seis, nueve y 12 meses). Antes de la cirugía, los autores tomaron muestras de habla en audio, en estado on y off de la medicación, y después de la cirugía en estado on y off de la medicación y con la estimulación siempre encendida, sin cambiar los parámetros de estimulación establecidos por el neurólogo que trataba a los pacientes.

Para el presente estudio se analizaron los audios de dos hombres diagnosticados con EP idiopática de predominio de temblor y sin ninguna otra enfermedad o antecedente que pudiera afectar a su habla (Tabla I). Ambos participantes se sometieron a implantación bilateral del dispositivo de STN-DBS mediante cirugía estereotáctica, según se describe en Tanei et al [20]. En el momento de la cirugía, únicamente el participante P1 presentaba diagnóstico de trastorno cognitivo leve. En ambos casos, la implantación se planificó con resonancia magnética preoperatoria. Además, durante la cirugía, mediante resonancia, se confirmó la ubicación de los electrodos en los núcleos subtalámicos. A estos pacientes se les implantó el dispositivo Activa RC modelo 37612 (Medtronic). Los parámetros de estimulación durante el seguimiento son los de la tabla II.

Tabla I. Características de los participantes^a.
Paciente	Edad (años)	Años con EP	H&Y	UPDRS-III		LEDD		Medicamentos (dosis diaria)
Paciente	Edad (años)	Años con EP	H&Y	Pre	Post (6 meses)	Pre	Post (6 meses)	Pre	Post (6 meses)
P1	61	8	2	61	27	735	248	Carbidopa/levodopa (25/250 mg): 6 píldoras (1 c/d 4 horas). Amantadina (100 mg): 2 píldoras (1 c/d 12 horas). Rotigotina (8 mg): 1 parche	Carbidopa/levodopa (25/250 mg): 3 píldoras (1 c/d 8 horas). Amantadina (100 mg): 1 píldora c/d 24 horas
P2	67	17	2	56	19	945	348	Carbidopa/levodopa (25/250 mg): 6 píldoras (1 c/d 4 horas). Amantadina (100 mg): 2 píldoras (1 c/d 12 horas). Pramipexol (4,5 mg): 1 píldora	Carbidopa/levodopa (25/250 mg): 3 píldoras (1 c/d 8 horas). Pramipexol (3 mg): 1 píldora cada 3 días
EP: enfermedad de Parkinson; H&Y: clasificación por estadio de Hoehn y Yahr; LEDD: dosis equivalente diaria de levodopa en miligramos, calculada según Tomlison et al [19]; UPDRS-III: Unified Parkinson’s Disease Rating Scale III. ^aDatos tomados de [18], con excepción de la LEDD, que se calculó para este estudio.

Tabla II. Parámetros de estimulación para cada participante (P1 y P2)^a.
Momento de seguimiento	Voltaje (V)				Frecuencia (Hz)				Ancho de pulso (µs)
	P1		P2		P1		P2		P1		P2
	Der.	Izq.	Der.	Izq.	Der.	Izq.	Der.	Izq.	Der.	Izq.	Der.	Izq.
3 meses	3,8	3,5	3	3,5	120	120	90	90	60	60	60	60
6 meses	3,8	4,1	3	3,5	130	130	100	100	60	60	60	60
9 meses	3,8	4,1	2,4	3,6	130	130	130	130	60	60	60	60
12 meses	3,8	4,1	2,4	4,2	130	130	120	120	60	60	60	60
Der.: lado derecho; Izq.: lado izquierdo. ^aDatos tomados de [18].

Uno de los participantes (P1) presentó deterioro marcado de la inteligibilidad del habla después de la implantación de la STN-DBS (disminución del porcentaje de palabras correctamente identificadas y del grado de inteligibilidad). Fue el único de toda la muestra analizada en el estudio principal con este cambio y se comparó con otro participante, proveniente del mismo estudio, con similares características (P2), pero que mantuvo una inteligibilidad estable después de la cirugía. Las medidas de inteligibilidad del habla descritas (porcentaje de palabras correctamente identificadas y grado de inteligibilidad) se calcularon mediante la metodología de oyentes nativos para el estudio más grande.

El porcentaje de palabras correctamente identificadas se calculó dividiendo el número de palabras que transcribieron de forma correcta los oyentes entre el número de palabras de cada fragmento escuchado, lo que se multiplicó por 100 [21,22]. El grado de inteligibilidad se obtuvo asignando una calificación a los mismos fragmentos escuchados para calcular el porcentaje de palabras correctamente identificadas mediante una escala Likert de 1 a 9, en la que 1 es nada inteligible y 9 completamente inteligible [23].

En el presente estudio se calcularon las medidas de tVSA y VAI. Esto se realizó a partir de las grabaciones de audio en estado off del seguimiento pre- y posquirúrgico (tres, seis y nueve meses). No se incluyeron las grabaciones a los 12 meses poscirugía debido a que el participante P1 tuvo tal deterioro de la inteligibilidad, para ese momento, que la extracción de las vocales no fue posible. Los audios correspondieron a la tarea de lectura del siguiente texto fonéticamente equilibrado para español [24], en donde se subrayan las vocales analizadas: ‘Hay algo ahí, en el aire, que cambia el sentido de las cosas. Ese viento suave vuela, te toca la cara, mientras cuentas las hojas de los árboles. El agua corre buscando los campos. Al abrir las puertas de mi casa pienso: este país, una mañana más. A mi edad, comienzan a faltarme las fuerzas, ya casi no soy joven, y la muerte de mi mujer en la guerra me pesa mucho. Cuando el cuerpo llega a esa hora, la ciencia de los doctores no logra detener el paso del tiempo. De niño, allá en mi tierra, solía pasarme los días revolviendo de un lado a otro. Poco a poco, los coches de la ciudad fueron llamando mi atención. Mi madre decía que tuviera cuidado, pero yo me creía muy mayor, así que no tenía ni interés ni tiempo para mi propio signo. Pero sigo, es cierto, cuantas cosas buenas encontré entre su gente. Si cuento los queridos veranos de entonces no son siete, ni nueve, ni veinte, debe ser que soy niño de nuevo en este cuerpo triste.’

Usando el software de análisis acústico Praat [25] se extrajeron los valores del F1 y F2 de /a/, /i/ y /u/ según el método utilizado en [7]. Cada vocal se analizó tres veces para determinar el valor promedio del F1 y el F2. Con los promedios de F1 y F2 se calculó el tVSA y se realizó su representación gráfica, así como los valores de VAI, siguiendo las fórmulas propuestas por estos mismos autores [7]. Los promedios y el desarrollo de las fórmulas de tVSA y VAI se realizaron en hojas de cálculo de Excel.

Resultados

Ambos participantes tenían EP con predominio de temblor y estaban en el mismo estadio de la enfermedad. Antes de la cirugía tenían una afectación motora parecida según la Unified Parkinson’s Disease Rating Scale III y tomaban una medicación similar; no obstante, la dosis equivalente de levodopa era mayor para P2 (Tabla I). Asimismo, a diferencia de P2, el participante P1 tenía deterioro cognitivo leve y sus medidas de inteligibilidad preoperatorias se encontraban disminuidas (Tabla III).

Tabla III. Valores de tVSA y VAI frente a medidas de inteligibilidad (PCI y GI).
Momento de seguimiento	P1 (con deterioro de la inteligibilidad)				P2 (con estabilidad de la inteligibilidad)
Momento de seguimiento	tVSA (Hz²)	VAI	PCI	GI	tVSA (Hz²)	VAI	PCI	GI
Precirugía	528.884	0,67	31,5	4	579.135	0,747	100	9
3 meses	596.425	0,631	23,1	3	390.354	0,673	88,5	8
6 meses	266.732	0,591	21,1	3	537.570	0,73	93,2	9
9 meses	241.600	0,725	0	1	468.038	0,764	94,6	8
GI: grado de inteligibilidad; PCI: palabras correctamente identificadas; tVSA: espacio vocálico acústico triangular; VAI: índice de articulación de las vocales.

A los seis meses de la cirugía, los participantes tuvieron mejoría en la puntuación de la Unified Parkinson’s Disease Rating Scale III, que disminuyó 34 puntos para P1 y 37 puntos para P2. Igualmente, los dos tuvieron ajustes en su medicación, por lo que la dosis equivalente de levodopa disminuyó (Tabla I). En ambos casos se evidenció una mejoría clínica en el temblor y la rigidez. Sin embargo, en P2 persistieron discinesias en el tronco y en P1 se acentuó la dificultad en el habla (disminuyeron aún más las medidas de inteligibilidad). En cuanto a la marcha, P1 mantuvo una marcha a pasos cortos con estabilidad postural y P2 mantuvo una marcha independiente adecuada con postura encorvada. Los parámetros de estimulación entre ambos pacientes fueron similares a lo largo del seguimiento posquirúrgico y en ningún caso hubo cambios abruptos de la estimulación a lo largo del seguimiento (Tabla II).

En cuanto a la articulación de las vocales, el tVSA de P1 fue siempre menor respecto a P2, salvo a los tres meses después de la cirugía (Figura), con una variación más marcada a los seis y a los nueve meses. En contraste, en P2, la variación del tVSA fue menor. Por su parte, el VAI fue menos fluctuante para P2 que para P1 a lo largo de todo el seguimiento (Tabla III). Asimismo, para P1 y P2, el tVSA tuvo un comportamiento similar al de las puntuaciones de porcentaje de palabras correctamente identificadas y grado de inteligibilidad en varios momentos del seguimiento, y se observó que, en general, los valores bajos de tVSA obtenidos para P1 coincidieron con valores bajos en las medidas de inteligibilidad del habla, mientras que los valores más altos de tVSA para P2 coincidieron con mejores puntuaciones de inteligibilidad (Tabla III). Esto contrasta con la variación del VAI, que fue menos consistente en relación con dichas medidas. En la tabla IV se registran los valores de F1 y F2 con los que se realizaron los cálculos del tVSA y el VAI.

Figura. El espacio vocálico acústico triangular de P1 y P2 a lo largo del seguimiento.

Tabla IV. Valores promedio y desviación estándar de F1 y F2 en hercios (Hz)^a.
Vocal	Momento de seguimiento	P1 (con deterioro de la inteligibilidad)		P2 (con estabilidad de la inteligibilidad)
Vocal	Momento de seguimiento	F1	F2	F1	F2
/a/	Precirugía	502 (108)	1.422 (102)	494 (85)	1.632 (222)
	3 meses	506 (61)	1.447 (125)	431 (75)	1.594 (32)
	6 meses	443 (70)	1.525 (96)	467 (105)	1.594 (81)
	9 meses	398 (62)	1.444 (158)	464 (76)	1.479 (21)
/i/	Precirugía	366 (43)	1.815 (313)	304 (27)	2.067 (54)
	3 meses	307 (10)	1.615 (445)	303 (10)	2.156 (99)
	6 meses	335 (46)	1.810 (123)	307 (8)	2.100 (147)
	9 meses	305 (50)	2.043 (142)	301 (11)	2.095 (55)
/u/	Precirugía	326 (19)	1.347 (329)	317 (26)	1.176 (229)
	3 meses	301 (14)	1.305 (492)	319 (19)	1.629 (392)
	6 meses	336 (21)	1.616 (202)	304 (28)	1.313 (322)
	9 meses	321 (11)	1.298 (186)	317 (22)	1.253 (255)
^aSe describe el promedio y entre paréntesis la desviación estándar.

Discusión

Este estudio buscó establecer si dos personas hispanohablantes con EP tratadas con STN-DBS, con distintos resultados en la inteligibilidad del habla después de la cirugía, presentaban algún cambio posquirúrgico en las medidas de tVSA y VAI, y si estas medidas variaban de forma similar a como lo realizaron las medidas de inteligibilidad del habla después de la cirugía, para así determinar si cambios en el tVSA y el VAI podían explicar los dos perfiles de inteligibilidad del habla observados.

Se encontró que en el participante con deterioro en la inteligibilidad (P1), el tVSA fue menor desde antes de la cirugía respecto al participante P2 (con estabilidad en la inteligibilidad). Después de la cirugía, tanto en P1 como en P2 hubo una disminución en el tVSA, pero ésta fue mucho mayor en P1, especialmente a los seis y a los nueve meses tras la cirugía, lo que difiere de lo descrito en la bibliografía, que indica que las medidas del tVSA mejoran tras el inicio de la STN-DBS; no obstante, esto se ha investigado en hablantes de lenguas distintas al español [13,14]. Respecto al VAI, éste presentó variación en ambos participantes, pero sin poder identificar un patrón claro de aumento o descenso a lo largo del seguimiento posquirúrgico, por lo que, para este estudio, contrariamente a lo señalado en la bibliografía [7], el VAI no mostró una variación que pudiera asociarse con menor o mayor inteligibilidad.

De esta manera, se observó que, en general, como se ha descrito en la bibliografía [15-17], el tVSA varió de forma similar a como lo hicieron las medidas de inteligibilidad del habla, no así el VAI, que varió de forma menos consecuente con las medidas de inteligibilidad, tanto en P1 como en P2. Esto podría explicarse por una menor sensibilidad de esta medida a los cambios en la inteligibilidad en personas con STN-DBS, donde es posible que la reducción de la inteligibilidad esté relacionada no solamente con una afectación articulatoria, sino con otros subsistemas del habla [13], o por aspectos suprasegmentales propios del español, que pueden influir sobre la inteligibilidad del habla más allá de lo articulatorio [26].

Estos resultados concuerdan en parte con lo descrito por Hartinger et al [27], quienes encontraron también que la STN-DBS podía tanto mejorar como deteriorar la inteligibilidad del habla. En los dos casos analizados aquí encontramos evidencia sugerente de un efecto de deterioro y de no deterioro de la inteligibilidad. Esto podría estar relacionado con que uno de los sujetos (P1) presentaba factores de vulnerabilidad al deterioro posquirúrgico del habla, factores que se han estudiado en grupos más amplios de pacientes, como tener deterioro cognitivo [28] y alteración del habla en el momento de la cirugía [29]. Asimismo, es posible que en cada caso haya una afectación distinta de tractos y/o áreas cerebrales que explique los distintos fenotipos del habla después de la intervención, tal como se ha empezado a documentar en estos pacientes [30].

Aunque el tamaño de la muestra analizada impide generalizar estos resultados a todos los pacientes, el estudio arroja luces acerca del fenómeno que subyace al deterioro de la inteligibilidad del habla en pacientes hispanohablantes con EP después de que inicien la STN-DBS. Es decir, contribuye a caracterizar mejor ese deterioro en el habla, evidenciando que después de la cirugía existen diferencias en la articulación de las vocales que pueden contribuir a la reducción de la inteligibilidad.

Conclusiones

Las medidas acústicas de la producción de las vocales en personas hispanohablantes con EP tratadas con STN-DBS pueden variar después de la cirugía de implantación. Los resultados aquí presentados sugieren que tal variación es mayor en el caso de una persona con aumento del deterioro de la inteligibilidad del habla tras la intervención. Esta variación se reflejó en la disminución del tVSA, por lo que ésta podría ser una medida de importancia para evaluar el impacto de la intervención sobre el habla de los pacientes.

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Vowel articulation and intelligibility of speech in Spanish speakers with Parkinson’s disease treated with deep brain stimulation of the subthalamic nucleus

Introduction. Parkinson’s disease (PD) can affect the intelligibility of speech. Although studies of vowel production are useful for measuring this impairment, they do not exist in Spanish speakers with the disease who have been treated with subthalamic nucleus deep brain stimulation (STN-DBS). STN-DBS is an effective treatment for the classic signs of PD, but with varied effects on speech.

Patients and methods. Data from two individuals with PD treated with STN-DBS were studied: one (P1) had impairment and the other (P2) had stable speech intelligibility after STN-DBS implantation. The triangular vowel space area (tVSA) and the vowel articulation index (VAI) were measured and compared before the implantation surgery, and at three, six and nine months after surgery. These measurements were compared with measurements of speech intelligibility (percentage of words correctly identified and degree of intelligibility).

Results. Both participants presented variations in measurements of vowel articulation after surgery. In P1, the reduction in the tVSA, but not the post-surgical change in the VAI, was consistent with reduced speech intelligibility. However, in P2, both measurements (tVSA and VAI) reflected stable speech intelligibility after surgery.

Conclusions. Reduced speech intelligibility in Spanish speakers with PD after STN-DBS implantation may be reflected in a reduced tVSA.

Key words. Deep brain stimulation. Dysarthria. Parkinson’s disease. Speech. Speech and language pathology. Subthalamic nucleus.

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Vowel articulation and intelligibility of speech in Spanish speakers with Parkinson’s disease treated with deep brain stimulation of the subthalamic nucleus

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Conclusiones

Bibliografía

Vowel articulation and intelligibility of speech in Spanish speakers with Parkinson’s disease treated with deep brain stimulation of the subthalamic nucleus