Original

Relación entre la gravedad de la hipomimia y el reconocimiento de emociones básicas en la enfermedad de Parkinson

F. Cossini, C. Cuesta, K. Román, S. Zambrano, W. Rubinstein, D. Politis [REV NEUROL 2024;79:71-76] PMID: 39007858 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.7903.2024169 OPEN ACCESS
Volumen 79 | Número 03 | Nº de lecturas del artículo 1.866 | Nº de descargas del PDF 77 | Fecha de publicación del artículo 01/08/2024
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RESUMEN Artículo en español English version
Introducción La enfermedad de Parkinson se caracteriza por la presencia de síntomas motores, entre los que es significativa la presencia de hipomimia, y por síntomas no motores, en los que se destaca la alteración en el reconocimiento facial de emociones básicas. Son pocos los estudios que investiguen dicha alteración relacionada con la gravedad de la hipomimia.

Objetivo El objetivo es estudiar la relación entre la hipomimia y el reconocimiento facial de emociones básicas en sujetos con enfermedad de Parkinson.

Sujetos y métodos Se evaluó a 23 pacientes y 29 controles con la batería de reconocimiento facial de emociones básicas. El grupo de pacientes se dividió en dos subgrupos según la intensidad de la hipomimia.

Resultados La comparación en el rendimiento de las pruebas de la batería entre el grupo de hipomimia mínima/leve e hipomimia moderada/grave resultó estadísticamente significativa a favor del primer grupo.

Conclusiones Este hallazgo evidencia una estrecha relación entre la expresión y el reconocimiento facial de emociones, que podría explicarse a través del mecanismo de simulación motora.
Palabras claveEmociones básicasEnfermedad de ParkinsonGravedadHipomimiaReconocimiento facial emocionalSimulación motora CategoriasNeurodegeneraciónTrastornos del movimiento
TEXTO COMPLETO (solo disponible en lengua castellana / Only available in Spanish)

Introducción


La enfermedad de Parkinson (EP) es crónica, progresiva y degenerativa. Se caracteriza por la presencia de síntomas predominantemente motores, aunque también destaca la aparición de alteraciones cognitivas, conductuales y emocionales [1,2].

Respecto a los síntomas motores, una de las características clínicas distintiva es la hipomimia o bradicinesia facial, entendida como la reducción o pérdida de los movimientos faciales espontáneos. Ésta suele manifestarse de manera simétrica y se presenta años antes del diagnóstico clínico de enfermedad de Parkinson [3,4]. En cuanto a los síntomas emocionales, junto con las alteraciones del estado anímico, como depresión y ansiedad, se ha descrito el fallo en el reconocimiento facial de las emociones [5], específicamente de un conjunto pequeño de emociones denominadas básicas: asco, enojo, miedo, alegría, sorpresa y tristeza [6]. Éstas son innatas, universales, categóricas y automáticas [7]. Las principales alteraciones en esta patología se hallaron en el reconocimiento de las emociones negativas, sin que se vea afectado el de la alegría [8,9].

La expresión facial es un canal no verbal de comunicación que aporta pistas esenciales para reconocer las emociones e intenciones de otras personas, facilitando la interacción social [10]. Según la teoría de la simulación motora, la comprensión de emociones ajenas depende de una imitación interna de la emoción expresada por el emisor de ésta [11]. La base cerebral de este proceso son las neuronas en espejo. Éstas son un conjunto de neuronas visuomotoras que se activan tanto al ver una acción como al realizar la acción [12,13]. De esta forma, se facilita la comprensión y las atribuciones sobre el estado mental de los demás durante la interacción social [14]. Además, en el observador, la expresión emocional del sujeto que la emite está ligada al comando motor central y se considera que esto induce un cambio muscular tónico que se relaciona con una retroalimentación propioceptiva [3].

Un estudio que investigó la relación entre ambos procesos en sujetos sanos a través de la técnica de resonancia magnética funcional encontró patrones de activación superpuestos tanto para la observación como para la expresión, incluyendo el área premotora de la cara, la circunvolución frontal inferior, el surco temporal superior, la ínsula y la amígdala [15].

Ricciardi et al investigaron la relación de la expresión y el reconocimiento de emociones faciales en pacientes con EP y concluyeron la existencia de una fuerte relación entre ambos procesos, que estarían mediados por el mecanismo de simulación [16]. Resultados similares se encontraron en otros estudios de pacientes con EP [17-19]. A su vez, esta misma relación se encontró en otras patologías, como en los trastornos del espectro autista [20] y el síndrome de Moebius (enfermedad neurológica congénita poco frecuente que genera parálisis facial e impide el movimiento ocular) [21]. Sin embargo, otros estudios no encontraron relación entre la expresión facial y la alteración en el reconocimiento facial de emociones [1,22].

Dentro del primer grupo de estudios, algunos investigaron la correlación entre la intensidad de las alteraciones motoras y el reconocimiento de emociones en la EP. Los resultados son controvertidos, y uno de ellos plantea una asociación negativa entre el reconocimiento de emociones complejas y la gravedad de los síntomas motores [23]. Otra de las investigaciones planteó que, cuanto más deteriorado estaba un paciente según la subescala motora de la Movement Disorder Society-Unified Parkinson’s Disease Rating Scale (MDS-UPDRS), peor reconocía las emociones de las expresiones faciales [24]. En la bibliografía consultada no se encontraron investigaciones que relacionen directamente la gravedad de la hipomimia con el reconocimiento facial de emociones básicas.

El objetivo de este estudio es estudiar la relación entre la hipomimia y el reconocimiento facial de emociones básicas en la EP comparándolo con un grupo de control. Se evaluará, en primer lugar, la asociación entre la intensidad de la hipomimia y la alteración del reconocimiento emocional en el grupo de EP. En segundo lugar, se compararán los patrones de reconocimiento de cada una de las emociones básicas en subgrupos de EP según la gravedad de la hipomimia.
 

Sujetos y métodos


Participantes


Se evaluó a 23 pacientes en el laboratorio de deterioro cognitivo del hospital interzonal de agudos Eva Perón con diagnóstico de EP según la MDS [25] bajo tratamiento farmacológico. Estos pacientes fueron derivados por el neurólogo tratante ante la presencia de quejas cognitivas. La evaluación se realizó en el estado de medicación on para evitar sintomatología parkinsoniana que pudiera afectar el rendimiento en la toma de pruebas. Los criterios de inclusión fueron tener más de 45 años, cumplir con los criterios diagnósticos para EP y tener alteraciones cognitivas. Como criterios de exclusión se consideró la presencia de movimientos faciales involuntarios, antecedentes de traumatismo facial o parálisis y la presencia de demencia. A todos los sujetos se les realizó una extensa batería neuropsicológica, una tomografía axial computarizada, una resonancia magnética, un examen neurológico y un estudio de laboratorio.

El grupo de control estuvo conformado por 29 sujetos apareados por edad y escolaridad. Se reclutaron de centros de jubilados y residencias para adultos mayores de la capital federal y la provincia de Buenos Aires. Como criterio de inclusión se consideró ser mayor de 45 años. Los criterios de exclusión fueron el historial de abuso de sustancias, la presencia de deterioro cognitivo y antecedentes neurológicos y/o psiquiátricos.

Todos los participantes firmaron un consentimiento informado para participar en el estudio. Éste se llevó a cabo de acuerdo con el código ético de la Organización Mundial de la Salud (Declaración de Helsinki) sobre experimentos con humanos.

Instrumentos

  • Batería de reconocimiento facial de emociones básicas [26]: se utilizaron 60 fotografías del Pictures of Facial Affect [6] con las que se construyeron tres tareas de 60 láminas cada una, 10 por emoción básica. La tarea de selección consiste en que el examinado seleccione la fotografía que corresponde a la emoción indicada verbalmente por el evaluador entre cinco distractores. En la tarea de apareamiento se presentan siete fotografías por lámina, una por cada emoción básica, excepto la emoción blanco, que se repite en la fotografía ubicada a la izquierda. El examinado debe aparear cada fotografía de la izquierda con la que exprese la misma emoción de la derecha. Por último, en la tarea de denominación, el examinado debe seleccionar una de las seis etiquetas emocionales que correspondan con la emoción expresada por la fotografía.
  • Ítem ‘Expresión facial’ de la MDS-UPDRS [27]: ítem de la escala que recibe una puntuación que abarca de 0 a 4 puntos e indica la intensidad de la hipomimia. Requiere la observación del paciente en reposo durante 10 segundos, mientras habla y sin hablar. Es necesario observar la frecuencia del parpadeo, si existe ‘cara de póker’ o pérdida de la expresión, la sonrisa espontánea y la apertura de labios. La puntuación de 0 implica una expresión normal; la de 1 significa presencia mínima de hipomimia, que se manifiesta únicamente por la disminución en la frecuencia del parpadeo; la de 2 es igual a hipomimia leve, en la que se suma la presencia de menos movimientos cercanos a la boca y de la sonrisa espontánea, pero sin apertura de labios; la hipomimia moderada recibe una puntuación de 3 en la que se hace evidente la apertura de labios una parte del tiempo cuando la boca está en reposo; y una puntuación de 4 equivale a una hipomimia grave y se caracteriza por la presencia de hipomimia más apertura en los labios la mayor parte del tiempo cuando la boca está en reposo.

Procedimiento


Previa evaluación neuropsicológica, los pacientes fueron derivados por un neurólogo especializado en movimientos anormales, quien administró la MDS-UPDRS. La evaluación neurocognitiva se realizó en dos sesiones de aproximadamente una hora de duración de forma individual. En la primera sesión se administró la evaluación general, se realizó la invitación a participar en el estudio explicando su objetivo y se continuó con la firma del consentimiento informado. En la segunda sesión se administró la batería de reconocimiento facial de emociones básicas.

En el caso del grupo de control se invitó a los sujetos a participar del estudio, se explicaron los objetivos y se procedió con la firma del consentimiento informado. Posteriormente, se administró la batería de reconocimiento facial de emociones básicas.

Análisis estadístico


Todos los datos se procesaron con el paquete estadístico SPSS versión 21 (IBM, 2012). En primer lugar, se probó el criterio de normalidad de todas las variables de interés. En el caso de las variables que se ajustaban a una distribución normal, se utilizó la estadística paramétrica utilizando la prueba t de Student para muestras independientes en ca­so de variables continuas y la prueba de la χ2 en caso de variables categóricas. En caso contrario, se procedió con la estadística no paramétrica utilizando la prueba U de Mann Whitney para variables continuas. Se consideró significativo un valor de p < 0,05.

Resultados


No se hallaron diferencias significativas en la edad entre el grupo de EP y el grupo de control (EP: media, 67,3, y desviación estándar, 10,218; grupo de control: media, 66,09, y desviación estándar, 8,328; p = 0,633) ni en escolaridad (EP: media, 8,04, y desviación estándar, 3,309; grupo de control: media, 7,52, y desviación estándar, 3,043; p = 0,554).

Al analizar el rendimiento en las pruebas de la batería de reconocimiento facial de emociones básicas se encontraron diferencias significativas a favor del grupo de control en las tres pruebas que la componen. El 78,94% de los pacientes presentó alteración en el reconocimiento total de la emociones básicas (Tabla I).

 

Tabla I. Comparación en pruebas de reconocimiento facial de emociones básicas entre el grupo de enfermedad de Parkinson (EP) y grupo de controla.
 

EP
n = 23

Controles
n = 29

Sig. 


Selección
 

42,43 ± 8,948

52,07 ± 3,712

0,001


Apareamiento
 

34,74 ± 6,956

45,48 ± 6,081

0,001


Denominación
 

40,26 ± 8,935

49,55 ± 4,231

0,001


a Los valores están expresados en media ± desviación estándar.
 

 

A su vez, se evaluó si hay diferencias en el reconocimiento de cada una de las emociones básicas. Los resultados concluyen diferencias significativas a favor del grupo control en todas ellas. Miedo: t, –2,018, y sig., 0,043; alegría: t, –3,978, y sig., 0,001; tristeza: t, –9,308, y sig., 0,001; asco: t, –7,985, y sig., 0,001; sorpresa: t, –5,469, y sig., 0,001; y enojo: t, –4,772, y sig, 0,001.

Dentro del grupo de EP se formaron dos subgrupos según la gravedad de la hipomimia. El primer grupo recibió el nombre de ‘Hipomimia mínima/leve’ e incluyó a los pacientes que recibieron puntuaciones de 1 o 2 en el ítem de expresión facial de la MDS-UPDRS. Este grupo quedó conformado por 13 pacientes. El segundo subgrupo se denominó ‘Hipomimia moderada/grave’ e incluyó a los participantes que obtuvieron una puntuación de 3 o 4 en el ítem de expresión facial de la MDS-UPDRS, y quedó compuesto por 10 pacientes. Entre ambos subgrupos no se hallaron diferencias significativas en cuanto a edad (t, 0,61, y sig., 0,548) y escolaridad (t, 1,493, y sig., 0,15).

Para determinar la posibilidad de influencia de variables cognitivas en el rendimiento emocional se realizó un ajuste por alteración cognitiva. Para ello se consideraron las puntuaciones de pruebas neuropsicológicas que evalúan la memoria episódica verbal, la memoria episódica visual, la atención, la memoria de trabajo, el lenguaje, la visuoconstrucción y las funciones ejecutivas. En la tabla II se observa que no hay diferencias significativas entre el grupo de hipomimia leve/mínima y el grupo de hipomimia moderada/grave en las pruebas cognitivas administradas.

 

Tabla II. Comparación de medidas cognitivas entre los grupos de hiponimiaa.
 

Hiponimia mínima/leve
n = 13

Hiponimia moderada/grave
n = 10

Sig. 


CVLT aprendizaje
 

27 (23-37,75)

34,5 (24,75-43)

0,65


CVLT RI
 

4,5 (3,25-6,5)

6,5 (5,25-7,75)

0,065


CVLT RD
 

5 (4-6)

6,5 (0,75-9,5)

0,991


CVLT Rec
 

84,09 (74,44-85,79)

81,82 (73,87-86,94)

0,197


FV
 

23 (16,25-33,5)

20,5 (12,75-27,75)

0,991


FS
 

13 (8,25-17,5)

12 (10,25-13,5)

0,197


Dígitos dir.
 

5,5 (4-7,75)

6 (4,25-6,75)

0,991


Dígitos inv.
 

4 (3-5)

4 (3-4)

0,603


TMT A
 

77,5 (51,75-129,25)

135,5 (109-167,25)

0,17


TMT B
 

162 (95-245)

240 (186,5-382)

0,343


FCR copia
 

29 (24-34)

23,5 (15,25-29,25)

0,095


FCR RI
 

17 (8,5-19,5)

5,75 (3,63-9,38)

0,17


FCR RD
 

17 (7,5-18,5)

5,25 (3-9,38)

0,059


FCR Rec
 

20 (16-20)

18,5 (17,25-20,75)

0,65


WSCTset
 

20,5 (12,25-37,75)

51 (15-56)

0,637


WSCTper
 

10 (3-28,5)

13 (3-31)

0,906


Boston
 

42,5 (32,25-51,5)

35 (30,75-38,5)

0,17


Boston: test de denominación de Boston; CVLT: California Verbal Learning Test; FCR: figura compleja de Rey; FS: fluencia semántica; FV: fluencia verbal; RD: recuerdo diferido; Rec: reconocimiento; RI: recuerdo inmediato; TMT: Trail Making Test; WSCT: Wisconsin Sorting Card Test. a Las puntuaciones están expresadas en mediana (1q-3q).
 

 

Al comparar el rendimiento en las tareas de reconocimiento facial de emociones básicas se encontraron diferencias significativas a favor del grupo de hipomimia mínima/leve en todas las pruebas (Tabla III).

 

Tabla III. Comparación en pruebas de reconocimiento facial de emociones básicas entre el grupo de hipomimia mínima/leve y el de hipomimia moderada/gravea.
 

Hipomimia mínima/leve
n = 13

Hipomimia moderada/grave
n =10

Sig. 


Selección
 

45,38 ± 7,637

38,6 ± 9,017

0,008


Apareamiento
 

37,08 ± 6,723

31,7 ± 5,948

0,007


Denominación
 

42,92 ± 5,373

36,8 ± 11,162

0,018


a Valores expresados en media ± desviación estándar.
 

 

Al evaluar el rendimiento de cada una de las emociones básicas entre ambos subgrupos de pacientes con EP se encontraron diferencias significativas a favor del grupo de hipomimia leve/mínima en las emociones enojo (t, 2,988, y sig., 0,005) y asco (t, 3,278, y sig., 0,003).
 

Discusión


Partiendo del objetivo principal planteado, podemos concluir que existe una alteración en el reconocimiento facial de emociones básicas en pacientes con EP. Este resultado es coincidente con el planteado por Prenger et al [5].

Contrariamente a los hallazgos de Argaud et al [8] y Mattaveli et al [9], en nuestro estudio encontramos alteración en todas las emociones básicas, sin distinción de positivas y negativas. Este resultado nos permite pensar en la existencia de un único mecanismo que mediaría para el reconocimiento de ambas valencias emocionales.

Respecto al primer objetivo, nuestros hallazgos muestran una estrecha relación entre la intensidad de la hipomimia y la alteración en el reconocimiento emocional en este grupo de pacientes. En este contexto, se puede pensar que una respuesta motora deficitaria podría provocar alteraciones en el reconocimiento de expresiones faciales emocionales. Por esta razón, conforme avanza el deterioro motor, también se vería perjudicada la discriminación de emociones. Estos hallazgos, que coinciden con los estudios de Ricciardi et al [16], Gray y Tickle-Degnen [17], Mermillod et al [18] y Chuang et al [19], y contradicen los resultados de Alonso-Recio et al [1] y Vannuscorps et al [22], podrían explicarse por la existencia del mecanismo de simulación motora. Se sugiere que en esta patología hay una alteración de este mecanismo, que se va deteriorando a medida que avanza la enfermedad y se ve más afectada la producción motora. Abona esta sugerencia el no haber encontrado diferencia en la alteración cognitiva de ambos subgrupos de pacientes, lo que evidencia que la presencia de mayor déficit en el reconocimiento emocional no se debe a un rendimiento cognitivo más empobrecido.

Respecto al segundo objetivo, nuestros resultados muestran diferencias en el reconocimiento de sólo dos emociones básicas, el enojo y el asco, a favor de los pacientes que tienen un grado de hipomimia mínimo/leve. Aunque no hallamos en la bibliografía consultada estudios que investiguen este aspecto específico, nuestros resultados coinciden parcialmente con la teoría desarrollada por Jack et al [28], que plantea que los principales confusores emocionales se encuentran entre los pares enojo-asco y miedo-sorpresa. Este resultado se explica por la similitud en los movimientos faciales para expresar estas emociones.

Limitaciones


Como limitaciones del presente estudio, consideramos que el tamaño muestral del grupo de pacientes es pequeño, en especial cuando se conforman los subgrupos. Por otro lado, creemos necesario que en estudios posteriores el ajuste no sólo se realice por alteración cognitiva, sino que también se consideren variables anímicas, como depresión y apatía, ya que ambas pueden tener un impacto directo en el reconocimiento de emociones y suelen estar presentes en la EP. Además, entendemos que tener una muestra conformada por pacientes que presentan alteraciones cognitivas pudo haber introducido un sesgo de selección en el estudio, ya que excluye a los pacientes con EP que no presentan déficit cognitivo. Este punto invita a incluir en futuras investigaciones a un grupo de pacientes que no presenten alteración cognitiva.
 

Conclusiones


Sugerimos que la expresión y el reconocimiento facial emocional en la EP podrían estar estrechamente relacionados a partir del mecanismo de simulación motora, por lo que la gravedad de la bradicinesia facial se asociaría con mayor déficit en el reconocimiento de emociones faciales. Esto sugiere que la gravedad en los síntomas motores puede causar un impacto directo en la interpretación de las señales sociales que permitirían una adecuada interacción con los demás sujetos. En este contexto, es probable que una adecuada estimulación motora pudiera provocar beneficios en el ámbito social del sujeto.

 

Bibliografía
 


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Relationship between severity of hypomimia and basic emotion recognition in Parkinson’s disease


Introduction. Parkinson’s disease is characterised by the presence of motor symptoms including hypomimia, and by non-motor symptoms including alterations in facial recognition of basic emotions. Few studies have investigated this alteration and its relationship to the severity of hypomimia.

Objective. The objective is to study the relationship between hypomimia and the facial recognition of basic emotions in subjects with Parkinson’s disease.

Subjects and methods. Twenty-three patients and 29 controls were evaluated with the test battery for basic emotion facial recognition. The patients were divided into two subgroups according to the intensity of their hypomimia.

Results. The comparison in battery test performance between the minimal/mild hypomimia and moderate/severe hypomimia groups was statistically significant in favour of the former group.

Conclusions. This finding shows a close relationship between expression and facial recognition of emotions, which could be explained through the mechanism of motor simulation.

Key words. Basic emotions. Emotional facial recognition. Hypomimia. Motor simulation. Parkinson’s disease. Severity.
 

 

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